RevBiotemas31-4-18

ISSNe 2175-7925 Indexa1da no Zoological Record - UK VVoolluummee 3191 NNúúmmeerroo 41 Annoo 22000168Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018



Biotemas, 31 (4): 1-13, dezembro de 2018 http://dx.doi.org/10.5007/2175-7925.2018v31n4p31ISSNe 2175-7925 Revisão Pupal parasitoids for the biological control ofDiatraea saccharalis (Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae) Karina Midori Endo * Elisa Parcero Hernandes Hélio ConteDepartment of Biotechnology, Genetics and Cell Biology, State University of Maringá Avenida Colombo, 5790, CEP 87020-900, Maringá – PR, Brasil * Autor para correspondência [email protected] Submetido em 15/03/2018 Aceito para publicação em 23/10/2018Resumo Parasitoides pupais para o controle biológico da Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae). Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae), popularmente conhecida como broca da cana-de-açúcar, é a maior praga da cultura de cana de açúcar e é responsável por consideráveis danos econômicos. O manejo dessa praga é complexo devido ao alojamento no interior do colmo; quando imatura, cria galerias que enfraquecem as plantas, reduz a biomassa e a qualidade do suco da cana, e perdas na produtividade agrícola. O uso excessivo de inseticidas químicos propicia resistência dessas pragas, danos ao meio ambiente, à fauna e à flora e alto custo. Dessa forma, um componente imprescindível do manejo de pragas é o controle biológico. Todas as espécies animais e vegetais apresentam inimigos naturais (parasitoides, predadores, entomopatógenos) que atacam diversos estágios de desenvolvimento. Parasitoides representam uma importante ferramenta no controle biológico de pragas lepidópteras. O conhecimento da atividade do parasitoide pupal é importante para o desenvolvimento de estratégias de controle biológico para essa praga, a qual ocasiona perdas significativas. Portanto, este artigo usa dados publicados para destacar a importância e a eficácia dos parasitoides contra a pupa da broca da cana-de-açúcar. Palavras-chave: Broca da cana-de-açúcar; Controle biológico; Controle de pragas; Parasitismo; PupaAbstract Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae), popularly known as the sugarcane borer, is the greatest pest of sugarcane crops, and is responsible for considerable economic damages. This pest is difficult to manage, because it lives inside the culm when immature, creates galleries that weaken the plants, reduces the biomass and the quality of sugarcane juice, and lowers agricultural productivity. The excessive use of chemical insecticides leads to resistance in these pests and damages the environment, fauna, and flora, and these products are expensive. Thus, an indispensable component of pest management is biological control. All animal and plant species have natural enemies (parasitoids, predators, and entomopathogens) that affect different stages of development. Parasitoids represent an important tool in the biological control of lepidopteran pests.Este periódico está licenciado Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018conforme Creative CommonsAtribuição 4.0 Internacional.

4 K. M. Endo et al. Knowledge of pupal parasitoid activity is important for the development of biological control strategies for this pest, which causes significant losses. Therefore, this paper uses published data to highlight the importance and effectiveness of parasitoids against sugarcane borer pupae. Key words: Biological control; Parasitism; Pest control; Pupa; Sugarcane borerIntroduction from topically-applied insecticides (ANTIGO et al., 2013). Diatraea saccharalis (Fabr.) (Lepidoptera:Crambidae) is an insect found in North and South Growing interest in the sustainability of theAmerica (CRUZ et al., 2011), and is considered the agroecosystem, and the use of natural enemies in themost common pest of sugarcane, maize, and sorghum control of insect pests favors the implementation of(CRUZ et al., 2011; DINARDO-MIRANDA et al., programs such as integrated pest management (IPM).2012; SVEDESE et al., 2013). The direct effects of this This emphasizes the long-term mitigation of theseinsect occur through the development of galleries by insects through various control methods, using, forlarvae inside the stem of the plant, resulting in a loss example, cultural, mechanical, physical, chemical,of sugarcane biomass, and reduced quality of the plant and biological techniques (MACHTINGER et al.,juice. The apical meristem is usually damaged, which 2015; DITOMASO et al., 2017), based on economic,manifests as a yellowing-to-whitening, as well as atrophy ecological, and social parameters. Therefore, IPMof the internode, side shoots, and aerial rooting, which requires knowledge of the crops, insect pests, andcauses the plant to die, and the disease is also known population density of these insects and their naturalas “dead heart” (GALLO et al., 2002; DINARDO- enemies. In addition, it requires the determinationMIRANDA et al., 2012; SHOWLER; REAGAN, 2012). of control methods and careful selection and use ofThe indirect losses are considerable, since the tunnels techniques that are more effective at reducing pestmade by the sugarcane borer allow colonization by populations to levels that do not lead to economicphytopathogenic microorganisms, causing so-called “red damage (ZANETTI et al., 2014; MACHTINGER etrot,” which reduces sucrose in stalks via its conversion al., 2015).into glucose and fructose; this consequently leads todecreased substrate for alcohol production (DINARDO- Accordingly, biological control programs can beMIRANDA et al., 2012; ROSSATO et al., 2013; an integral component of the management of invasiveSANTOS et al., 2015). species, and have great potential for success and return on investment when IPM systems are used (DITOMASO Because of the habits of this pest, and the extensive et al., 2017). This has become increasingly commoncultivation of target crops, control using conventional due to international interest in agricultural productionmethods, such as chemical insecticides, is associated oriented towards sustainable development, which favorswith conventional, economic, and environmental the conservation and rational use of natural enemies. Theobstacles. Therefore, there is a need for frequent control of insect pests using natural enemies has provedapplications of synthetic insecticides to reduce risks to be effective and accessible (BARBOSA et al., 2008);and economic losses. This causes adverse effects on this biological control method is becoming increasinglythe environment and human health, and induces abiotic popular. The sugarcane borer is protected by variouschanges (MOSCARDI; SOUZA, 2002). Other factors intrinsic defense mechanisms, and its development is notinclude the elimination of beneficial arthropods, the hampered while inside the stem of the plant (GALLOresurgence of pests, and the selection of resistant et al., 2002). However, the plants have no effectiveindividuals (MENEZES, 2005). The control of D. protection directly related to attack by natural enemies.saccharalis is currently ineffective because the insects In this way, several strategies associated with IPMare inside the stem of the plant, where they are protected have been successfully used to control these pests; oneRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Pupal parasitoids for the biological control of Diatraea saccharalis 5strategy is the use of parasitoids (PARRA et al., 2002), 2002; CRUZ-LANDIM, 2009). Numerous efforts havewhich are special types of natural enemies introduced been made to reduce infestations of this pest.against pests. Most parasitoids belong to the orderDiptera or Hymenoptera, with some representatives of Biological cyclethe orders Coleoptera and Lepidoptera (PENNACCHIO;STRAND, 2006). The sugarcane borer has a biological cycle of 53 to 60 days, with three to four generations per year Pupal parasitoids play an important role in reducing depending on the geographical region, and in some cases,the populations of insect herbivores and represent the five generations, depending on weather conditions. Adultmain group of natural enemies in agricultural systems. moths have pale yellow anterior wings and whitishMany species of pupal parasitoids have been successfully hind wings (GALLO et al., 2002). They have nocturnalused in biological control programs (VINSON; habits, and remain hidden in the morning (CAPINERA,IWANTSCH, 1980; PENNACCHIO; STRAND, 2006; 2016). The female posture is preferentially on the dorsalROSSI et al., 2014), especially the Hymenoptera side of the leaf after mating (GALLO et al., 2002).parasitoids (TAVARES et al., 2013). Furthermore, The eggs are flattened with an oval shape, forming anknowledge about bioecology is necessary for the success imbricated cluster of overlapping eggs, similar to fishof biological control methods (GUEVARA; WIENDL, scales. Clusters contain 2–50 eggs, which have a white1980). Understanding the characteristics of parasitoids color initially, acquire an orange tint over time, and turnis essential for the development of techniques for use black prior to hatching. This stage lasts around 4–6 days.and improvement in mass rearing in the laboratory Average fecundity is approximately 700 eggs when theand possible releases in the field. Thus, the present pest is fed on sugarcane and corn crops (CAPINERA,study aimed to analyze the main pupal parasitoids as 2016).natural enemies of D. saccharalis and their interactions,highlighting publications and satisfactory results According to Capinera (2016), the eggs hatch at theobtained in biological control programs against the same time, or at least, within a few hours. The larvaesugarcane borer. feed almost immediately after hatching. The number of instars varies, with three to ten recorded; the average isDevelopment five to six. The larvae are pale yellow with a pale brown head. They complete larval development at around 40 Diatraea saccharalis (Fabr., 1794) days when the pupal stage begins (GALLO et al., 2002). (Lepidoptera: Crambidae) Pupa The order Lepidoptera is of great relevance inagriculture (SALIM et al., 2016). Among the pest insects Pupation occurs inside the stalks, in a tunnelof great economic importance, D. saccharalis is the created by the larvae, which has been cleaned andmost important one in the sugarcane (GALLO et al., expanded before the pupal stage, with a thin layer of2002; DINARDO-MIRANDA et al., 2012) and maize plant tissue for rupture during the emergence of adultsand sorghum (CRUZ et al., 2011) crops. Lepidopterans (GALLO et al., 2002; CAPINERA, 2016). The pupae arebelonging to the superfamily Pyraloidea, and the family elongated, thin, and obtecta (body appendices are closelyCrambidae, probably originated from Central and South connected to the body and enable pupal differentiation),America and are very small moths (GALLO et al., 2002). showing little movement (FERRER; SALAZAR, 1977; BOTELHO; MACEDO, 2002; GALLO et al., 2002). The sugarcane borer undergoes holometabolous They are around 16–20 mm in length, with a focus ondevelopment; a pupal stage between larval and adult prominent tubercles in the distal segments (GALLO etdevelopment is characteristic of this type of development, al., 2002; CAPINERA, 2016). The pupal tegument isduring which metamorphosis occurs (GALLO et al., fairly sclerotized, and protects against desiccation and Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

6 K. M. Endo et al.predation. The first abdominal and thoracic segments are (GALLO et al., 2002; PARRA et al., 2002). All plantvisible only dorsally (RAFAEL et al., 2012). and animal species have natural enemies that attack them during various life stages (PARRA et al., 2002), which The genital pore is located in the terminal portion of can be used to limit or reduce pest populations (MAHRthe abdomen, and can be used for sexual differentiation et al., 2008). De Bach (1968) was the first to use the termwhen viewed under a stereoscopic microscope. The biological control, defined as “the action of parasitoids,wings can be visualized in the pupae in the mesoventral predators, and pathogens in maintaining the density ofregion, reaching the fourth abdominal segment when another organism at a lower level than would normallythey are open (FERRER; SALAZAR, 1977; BOTELHO; occur in their absences.”MACEDO, 2002; GALLO et al., 2002). This phase lasts9-14 days; however, this period may extend for 22 days Biological control is very important in IPMin cold climates (GALLO et al., 2002; CAPINERA, programs, mainly for integrated production to be directed2016). The newly formed pupae are white, but they turn towards sustainable agriculture (BARBOSA et al.,brown over a few hours. In general, individuals that 2008), and it represents a part of any IPM program. Sincewill originate females are heavier and larger than males natural enemies are the main cause of natural mortality(FERRER; SALAZAR, 1977; BOTELHO; MACEDO, in the agroecosystem, they help to manage pests, along2002; GALLO et al., 2002). In a study by Melo and with other methods, such as plant resistance to insectsParra (1988), temperature was found to influence pupal and physical and behavioral (pheromonal) methods, withdevelopment, where temperatures between 20 and 30°C the possibility of integration with chemical methodsfavored heavy female pupae, whereas development was (PARRA et al., 2002). As an alternative, the use ofaffected by temperatures above 30°C. biocontrol agents, including parasitoids, predators, nematodes, and microorganisms (PENNACCHIO; Biological control STRAND, 2006; SALIM et al., 2016), has stimulated several breeding studies in vitro. IPM programs are based on different methodsand incorporate a diverse set of techniques to reduce Biological control with parasitoidsinsect pest populations, implementing combinationsof strategies that maximize pest control and minimize Parasitoids are a group of natural enemies ofenvironmental, health, and economic risks. For great relevance to the biological control of the classsuccessful IPM, a number of steps should be considered Insecta (FAVERO et al., 2013). These individuals arebefore the initiation of a biological control program with important due to their diversity and levels of parasitismpupal parasitoids, for example, cyclical elements of achieved in hosts (TAVARES et al., 2012). Naturalpest detection and identification, the use of established enemies commonly used in biological control programsthresholds, monitoring of abundance, the application of include parasitoids of the order Hymenoptera, especiallymethods more suited to management, and the evaluation the families Aphelinidae, Braconidae, Encyrtidae,of results (MACHTINGER et al., 2015). Ichneumonidae, Pteromalidae, Trichogrammatidae, and Eulophidae and, to a lesser extent, Diptera, especially According to Menezes (2003), the use of biological Tachinidae (VAN DRIESCHE; BELLOWS, 1996;control began in the third century, when the Chinese used GALLO et al., 2002), and Coleoptera, Lepidoptera,predation by ants (Oecophylla smaragdina) to control Trichoptera, Neuroptera, and Strepsiptera as wellcitrus plague. However, biological control only began (PENNACCHIO; STRAND, 2006).to gain momentum in research on its implementation inagricultural ecosystems in the 20th century (FALEIRO et Gallo et al. (2002) defined a parasitoid asal., 2011). Biological control involves a natural process, “an organism that kills the host and requires onlywhere natural enemies regulate the abundance of plants one individual to complete development.” Theyand animals, consequently, causing biotic mortality usually have higher specificity than predators (VANRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Pupal parasitoids for the biological control of Diatraea saccharalis 7DRIESCHE; BELLOWS, 1996). By killing the host, The injection of certain chemicals by the femalesparasitoids regulate the population of hosts of different to halt host development and to preserve tissue is oneorders, and this has been practiced in numerous of the strategies used by idiobiont pupal parasitoids tobiological control programs (QUICKE, 2014). It is exploit hosts. To facilitate the digestion of pupal tissue,important to identify and conserve these insects for IPM enzymes are also released corresponding to the availableimplementation, and to reduce dependence on chemical nutritional resources inside the host. (PENNACCHIO;insecticides. However, the use of natural enemies in STRAND, 2006). The pupae of holometabolousbiological control programs depends on the availability insects undergo physicochemical changes during theirof host species, and on suitable characteristics for the structuring and synthesis of new tissue. Muscle tissue,development and maintenance of these parasitoids alimentary tract, and salivary glands degenerate.(TAVARES et al., 2012). Degeneration caused by tissue histolysis results in the release of a significant amount of nutrients that will Hymenoptera: pupal parasitoids be used for the synthesis of new pupal structures. In addition to structural changes, there are also changes Hymenoptera corresponds to the second most in the chemical composition of the pupa, reducing thediverse and beneficial order of insects. Parasitic wasps concentration of nutrients, such as carbohydrates, andare considered the most important group of natural host proteins throughout metamorphosis (PANNIZI;enemies of pest insects (MAHR et al., 2008). Sources PARRA, 2012).estimate that the hymenopteran wasps used againstinsect pests in agroecosystems comprise up to 20% The use of these organisms can reduce the applicationof all insect species (BONET, 2009). There are about of agrochemicals that damage the environment and320,000 species, representing almost 75% of the harm beneficial organisms (BERNARDI et al., 2010).estimated parasitoid species (BONET, 2009). Few In addition, it is important to determine the potentialrecords of pupal parasitoids are available in the literature of a species as a biological control agent through bothfor D. saccharalis. Desneux et al. (2010) reported the functional and numerical responses. The functionalsame for Tuta absoluta. This shows the need for future response evaluates parasitoid search efficiency inresearch to further explore various parasitoids against the addition to understanding host-parasitoid interactions,sugarcane borer. However, studies investigating pupal and the numeric response determines the increase in theparasitoids of D. saccharalis systematically use the natural enemy population as a function of host densityorder Hymenoptera. In general, the borers are attacked (MAHMOUDI et al., 2010).by various natural enemies, including hymenopteraninsects (DUALE, 2005). Knowledge of these processes will enable strategies to be stepped up and the efficiency of such agents to be These parasitoids regulate the complex dynamics improved. However, we need to enhance our knowledgeof food webs, thus interfering with trophic chains and of the physiology and metabolism of the parasite andthe overall stability of agroecosystems (BARBOSA; its interaction with the host. To develop an effectiveCASTELLANOS, 2005; VAN VEEN et al., 2008). biological control program, taxonomic studies, as well asIn addition to the maintenance of populations of knowledge of the bioecological aspects of predators andherbivorous species, the hymenopteran parasitoids parasitoids, physiology and metabolism, and parasite-present host specificity and act as bioindicators of host dynamics is essential (GARIEPY et al., 2008).ecosystem health and diversity (ANDERSON etal., 2011). Numerous lepidopterans cause losses in Eulophidaeagricultural production, which prompt studies onparasitoids of this group in biological pest control The family Eulophidae Westwood, 1829 isprograms (SOUZA et al., 2006). biologically large and diverse, consisting of small parasitic wasps (usually 0.4-6.0 mm) belonging to the Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

8 K. M. Endo et al.superfamily Chalcidoidea and represented by more than by Chichera et al. (2012) and Vargas et al. (2013).5,000 species described in 443 genera (BAUR, 2015; Chichera et al. (2012) performed in vitro studies andNOYES, 2015). Individuals are generally associated also simulated natural conditions of parasitism, showingwith insect hosts or related arthropods (MAHR et al., a greater efficacy of this parasitoid in parasitism and2008), and show greater variety than any other parasitic emergence in pupae of D. saccharalis inside sugarcanewasp family. Most species are described as primary stalks. The pupae of the sugarcane borer were notor secondary parasitoids of Lepidoptera, Coleoptera, infested following the joint release of T. diatraeaeDiptera, and Hymenoptera, and a wide variety of and P. elaeisis. Additional studies are necessary toarthropods. The eulophids are of great economic understand the interactions of parasitoids in the controlimportance, and many species are useful in biological of lepidopteran pest populations.control programs of pests worldwide (YEFREMOVA,2007; TALEBI et al., 2011; BAUR, 2015; NOYES, The parasitism capacity of T. diatraeae was2015). evaluated by Vargas et al. (2013) by simulating in vitro the natural conditions of parasitism of sugarcane borer Trichospilus diatraeae (Cherian & in stalks. Three conditions were tested in that study, all Margabandhu, 1942) (Eulophidae, of which involved the stalk, pupa only, pupa and larva, Eulophinae) and pupa together with fecal material. Overall, the host was successfully identified, but the study highlighted The pupal endoparasitoid, Trichospilus diatraeae, the high level of search activity in the presence of theparasitizes and develops in numerous hosts. This larva. Volatile compounds released by plants attackedparasitoid has been studied since 1942 in the host by herbivores help parasitic insects to locate theirD. venosata, a borer of grass stems in South India. hosts (FONTANA et al., 2011). The pupae allocatedSince then, it has been one of the most studied pupal with larvae had a higher level of parasitism; therefore,parasitoids of D. saccharalis (BOUCEK, 1976; PARON; the authors suggested that the parasitoid is able toBERTI-FILHO, 2000). T. diatraeae is characterized as a differentiate between components released by naturalgregarious pupal parasitoid, with a preference for insects enemies in the presence of larvae, which could be closeof the order Lepidoptera (BOUCEK, 1976). In Brazil, to the pupal period, in contrast to the presence of fecalknowledge of the potential of this insect as a biological material, which reduced parasitism by T. diatraeaeagent is limited (FAVERO, 2009; GRANCE, 2010). (VARGAS et al., 2013).Little information is available on this parasitoid and itshosts (FAVERO, 2009). The results summarized in the The development of T. diatraeae in pupae at certainliterature (FAVERO, 2009; CHICHERA et al., 2012; temperatures was analyzed in a study by Rodrigues et al.RODRIGUES et al., 2013; VARGAS et al., 2013; 2014; (2013), who observed a high percentage of parasitism.CALADO et al., 2014; GLAESER et al., 2014) indicate However, favorable temperatures were found to bea high level of parasitism in D. saccharalis pupae, between 16 and 28°C, indicating that the upper thermaldemonstrating its potential as a parasitoid agent that can limit oscillates between 28 and 31°C. Calado et al.be used in biological control programs. (2014) evaluated the biological characteristics of the parasitoid, and observed satisfactory reproductive The parasitism of D. saccharalis and Tenebrio development, good suitability, and acceptability inmolitor pupae by T. diatraeae was compared by Favero sugarcane borer pupae.(2009), who showed that the biological characteristics ofthis natural enemy are more favorable in D. saccharalis The female density of T. diatraeae per pupa waslarvae compared with T. molitor. Both exhibit a high analyzed by Vargas et al. (2014), who found a maximumrate of parasitism; however, in D. saccharalis, pupal percentage of parasitism and emergence for all densities,parasitism was 100%. The search and parasitism of T. showing that parasitism is not affected by the density ofdiatraeae in the pupal host D. saccharalis was analyzed the parasitoid. However, densities of 14 to 21 per pupa of D. saccharalis larvae were more favorable for parasitoidRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Pupal parasitoids for the biological control of Diatraea saccharalis 9establishment under laboratory conditions. T. diatraeae (ALVAREZ et al., 2003). A similar result was obtainedexhibited good biological characteristics as a potential by Félix et al. (2005) who concluded that the combinationagent in the control of sugarcane borer pupae. Pastori of the larval parasitoid Lixophaga diatraeae and pupalet al. (2013) evaluated the dispersion of T. diatraeae parasitoid T. howardi may be a better option for thefemales in commercial sugarcane plantations, and management of the sugarcane borer. Recent studies haveshowed that females parasitized pupae of the sugarcane indicated that T. howardi is a promising biological agentborer. However, pupal parasitism by D. saccharalis in the pupal control of D. saccharalis (VARGAS et al.,decreased with distance from the release point. Several 2011; CRUZ et al., 2011; COSTA et al., 2014). Studiesfactors can interfere with the reduced demand of the of this natural enemy using larvae and pupae were alsohost contained in the traps, such as the presence of carried out by Vargas et al. (2011), who concludedother insects, alternative hosts, groups of predators in that T. howardi was parasitic at both stages. However,the experimental area, and the number of parasitoids additional studies are needed to improve methods ofreleased for parasitism to be satisfactory. mass rearing and to examine their combinations with other parasitoids. Cruz et al. (2011) parasitized pupae The use of T. diatraeae in D. saccharalis was also of the sugarcane borer with parasitoid females of T.studied by Glaeser et al. (2014) to determine whether howardi and concluded that the natural enemy studiedthe establishment of parasitoid on the alternative host may be an option for the control of key pests in cropsT. molitor would affect its biological characteristics such as sugarcane, corn, and soybean. Figueiredo et al.when later reared on the pupae of D. saccharalis, and (2011) investigated T. howardi parasitism in pupae ofshowed that the biological quality of this parasitoid the sugarcane borer, and considered the parasitoid anwas not compromised. According to Dias et al. (2008), additional option for IPM against D. saccharalis.the alternative host presents advantages, such asreduced costs, improved parasitoid development in the The relationship between pupa age (24, 48, 72, 96laboratory, and efficient mass rearing. and 120 h) and parasitism by three T. howardi females reared in the laboratory was evaluated by Costa et al. Tetrastichus howardi (Olliff., 1893) (2014), who observed a change in the life cycle of the (Eulophidae, Tetrastichinae) parasitoid. However, parasitism, emergence, and progeny were not influenced by the age of the hosts, while the life This species is distributed in a large part of cycle of the parasitoid was shorter in pupae at 24 h of ageAustralia, from the northern Australia to China and and longer in pupae at 120 h of age. In general, pupaeto western Pakistan. This species has also been of the borer at 24 and 120 h exhibited good T. howardirecorded in Ghana, Nigeria, and South Africa (LA multiplication. Favero et al. (2015) performed tests atSALLE; POLASZEK, 2007). Tetrastichus howardi is different temperatures (16, 19, 22, 25, 28, and 31°C) toa gregarious pupal parasitoid reported to be a primary determine the effect on the development of this naturalparasitoid or facultative hyperparasitoid, which attacks enemy in the D. saccharalis host. The authors foundpest populations of Lepidoptera species of important that T. howardi exhibited better performance, fecundity,crops (BAITHA, et al., 2004; PRASAD et al., 2007). In and longevity between 19 and 28°C, indicating good1997, this pupal parasitoid was detected in Matanzas, a plasticity of development, and highlighting its use as aprovince of Cuba, in rice crops and later in sugarcane. differential biocontrol agent for the multiplication of theÁlvarez et al. (1998) reported it as Aprostocetus sugarcane borer in the laboratory.(Aprostocetus Westwood) (Hymenoptera: Eulophidae,Tetrastichinae), and it was reclassified in 1999 by Large-scale parasitoid multiplication is essentialLaSalle as Tetrastichus howardi (Olliff) (Hymenoptera: for the implementation of biological control programs.Eulophidae, Tetrastichinae). Accordingly, the biological characteristics of T. howardi parasitizing all stages of D. saccharalis were studied, In a sample of parasitism in D. saccharalis by and the results suggested that the pupal stage of the hostT. howardi, the parasitism of borer pupae was 15.3% Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

10 K. M. Endo et al.is the most suitable for parasitism and development of evaluated in vitro. Two species were parasitized in thethis natural enemy (PEREIRA et al., 2015). Piñeyro pupae of D. saccharalis, with P. elaeisis more effectiveet al. (2015) evaluated whether the multiplication of than T. diatraeae in exploiting the host. Conversely, T.T. howardi in three generations in the pupae of the diatraeae proved to be more effective when parasitizingalternative host Bombyx mori would compromise pupae in sugarcane internodes, simulating the naturalthe biological characteristics of this parasitoid when conditions of parasitism, which is important whenparasitizing the host D. saccharalis, and they found that establishing populations of natural enemies in the fieldreproductive performance was not affected when rearing (CHICHERA et al., 2012). The quality of rearing isin pupae of the sugarcane borer. important for the effectiveness of the parasitoid in the field. Candelária (2013) evaluated the best age for pupae Palmistichus elaeisis (Delvare and and the parasitoid, and determined the optimal density LaSalle, 1993) (Eulophidae, of P. elaeisis in pupae of D. saccharalis. According to Tetrastichinae) Candelária (2013), the rearing of P. elaeisis is viable, being 27 parasitoids per host. According to this author, Palmistichus elaeisis is a pupal endoparasitoid the age of the host resulted in changes in the progeny ofstudied by Bittencourt and Berti-Filho (2004a; 2004b), the parasitoid, and the most satisfactory age group wasChichera et al. (2012) and Candelária (2013). It has high 48–96 h for P. elaeisis and 72–96 h for D. saccharalis.potential as a biological control agent in D. saccharalis However, the age of the parasitoid did not influence itsdue to its development in the pupa host, permitting life cycle.mass rearing in the laboratory. Bittencourt and Berti-Filho (2004a) found that some temperature conditions Pupae of the sugarcane borer were exposed tointerfered with parasitoid development, suggesting that two entomopathogenic fungi, Beauveria bassianaa suitable temperature for their rearing was 22°C. The (Balsamo) and Metarhizium anisopliae (Metchnikoff),upper thermal limit was 30°C in D. saccharalis, the to determine whether these microorganisms wouldbiological cycle of the parasitoid was not complete above affect the biological characteristics of three speciesthis temperature, even so, it has conditions to develop of eulophids, P. elaeisis, T. howardi, and T. diatraeae,in this host. These results also highlight the need to developed in pupae of D. saccharalis. Furthermoreevaluate regions for the possible release of parasitoids, Rossoni et al. (2016) found that the pupae parasitizedbecause the temperature of some localities exceeds by the three hymenopteran species exposed to fungi didthis limit. The development of immature stages of this not compromise the development of these parasitoids,eulophid was assessed by Bittencourt and Berti-Filho suggesting that the use of these parasites was compatible(2004b) in pupae of five lepidopteran species, including with the two entomopathogenic fungi.D. saccharalis. The results indicated that this parasitoiddeveloped in five hosts tested and was not influenced Pediobius furvus (Eulophidae,by the number of instars, making it possible to use this Entedoninae)endoparasitoid in mass rearing. This is consistent withthe work of Bittencourt and Berti-Filho (1999), who Another parasitoid pupa of D. saccharalis is theshowed non-preference for oviposition in the hosts D. hymenopteran Pediobius furvus (Gahan, 1928). Thissaccharalis, Anticarsia gemmatalis, Heliothis virescens, gregarious endoparasitoid parasitizes other species, suchand Spodoptera frugiperda. as Busseola fusca (Fuller, 1901) (Lep.: Noctuidae), Chilo partellus (Mayden; Kuhajda, 1885) (Lep.: Crambidae), The search and development capabilities of P. Sesamia calamistis (Hampson, 1910) (Lep.: Noctuidae)elaeisis were analyzed in terms of their suitability as (MOHYUDDIN; GREATHEAD, 1970; DUALE eta parasite of the sugarcane borer (CHICHERA et al., al., 1997), and Eoreuma loftini Dyar (Lep.: Noctuidae)2012). This parasitoid showed more favorable biological (SMITH et al., 1993).characteristics than T. diatraeae, which was alsoRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Pupal parasitoids for the biological control of Diatraea saccharalis 11 Originally from Africa, this parasite has already or obligatory hyperparasitoids of larvae or pupae ofbeen used successfully as a biocontrol agent in pupae of Diptera and young pupae of Lepidoptera, although someD saccharalis in the southern United States. Tambasco species may also parasitize Hymenoptera, Coleoptera,(1997) conducted studies with this parasitoid and Diptera, and Neuroptera. They can be ectoparasitoidsreported that the resistance of this parasitoid in sugarcane or endoparasitoids, and most have idiobiont behavior,borer parasitization may be due to genetic variation in while some species are koinobionts; most are primarythe populations of these parasitoids, with the possible parasitoids, with some being gregarious (SALIM et al.,existence of biotypes of greater efficacy in other regions 2016).of Africa. Conura acuta (Fabr., 1804) Ichneumonidae (Hymenoptera, Chalcidinae) The family Ichneumonidae is rich in species, with Conura (syn. Spilochalcis) is a genus mainlymore than 60,000 distributed worldwide. The wasps of the New World, with approximately 1,000 speciesare important parasitoids of the larvae and pupae of distributed in the neotropics, which parasitize pupaehosts from the orders Lepidoptera, Coleoptera, and of Lepidoptera, Diptera, Coleoptera, and HymenopteraHymenoptera (GAULD, 1991; GUPTA, 1991). Most (HANSON; GAULD, 1995). The parasitism of C. acuta,ichneumonids are parasitoids and their development can among other parasitoids, was studied in Mexico by Vejar-occur within (endoparasitoid) or outside (ectoparasitoid) Cota et al. (2005) in pupae of D. saccharalis. Thesethe host, killing it. Koinobiont species specialize, authors revealed very little acceptance of this parasitoidand become tolerant to the host’s chemical and by insect pests. However, acceptability was higher whenimmune defenses, maintaining their development after the pupae were exposed in combination with larvaloviposition. However, the idiobionts are generalists and feces, suggesting the presence of semiochemicals, suchcircumvent the immune mechanisms of the host, which as kairomones, favoring search and acceptability. Athey permanently paralyze or kill (SANTOS; QUICKE, similar result was observed by Hailemichael et al. (1994)2011). in pupae of the sugarcane borer with Xanthopimpla stemmator. C. acuta develops in different biotypes, The pupal endoparasitoid Xanthopimpla stemmator resulting in differential host preference (VEJAR-COTA(Ichneumonidae, Pimplinae) Thunberg 1822 was et al., 2005). For example, this parasitoid is commonlyimported from Texas as a biological alternative to found in Guyana (DELVARE; BOUČEK, 1992).control the sugarcane borer. Hailemichael et al. (1994) Parasitism was found to decrease progressively withdemonstrated the potential of this species in the host age, which is similar to the results obtained for X.biological control of D. saccharalis, which was hosted stemmator (HAILEMICHAEL et al., 1994).by a high percentage of pupae, where the younger pupaeshowed a higher parasitism, proving their suitability, Conclusionacceptance, and success. Chalcididae D. saccharalis continues to be a major economic problem worldwide, despite the considerable attention The family Chalcididae Latreille, 1817 is distributed given to this pest over the years. The pupal parasitoidsworldwide, displaying particular diversity in tropical studied are generally satisfactory agents for the control ofregions (GHONEIM, 2014). It has been described populations of lepidopteran pests, such as D. saccharalis.globally, consisting of 93 genera and 1,474 species The high levels of parasitism in pupae indicates the(AGUIAR et al., 2013), and comprises parasitoid wasps potential biological control of this insect pest (VARGASof various holometabolous insects. Species of this family et al., 2011; 2013; CALLADO et al., 2014).are characterized as primary parasitoids or facultative Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

12 K. M. Endo et al. Studies on parasitoids of pupae can identify Hymenoptera as bioindicators of arthropod diversity in agriculturaleffective alternatives to reduce populations of D. grasslands. Journal of Applied Ecology, London, v. 48, p. 382-saccharalis, mainly in the sugarcane crop, in terms 390, 2011.of cost reduction, minimization of agrochemical use,ease of management, and biological characteristics. ANTIGO, M. R.; OLIVEIRA, H. N.; CARVALHO, G. A.;However, the studies covered did not compare these PEREIRA, F. F. Repelência de produtos fitossanitários usados naparasitoids to chemical methods or determine their cana-de-açúcar e seus efeitos na emergência de Trichogrammaviability, which would be valuable information for galloi. Revista Ciência Agronômica, Fortaleza, v. 44, n. 4, p. 910-biological control studies. The dissemination of 916, 2013.materials such as booklets and videos, and providingshort courses, explaining the importance of these BAITHA, A.; JALALI, S. K.; RABINDRA, R. J.; VENKATESAN,biological control agents, can reinforce awareness T.; RAO, N. S. Parasitizing efficiency of the pupal parasitoid,about the abusive use of pesticides. In this way, it Tetrastichus howardi (Olliff) (Hymenoptera: Eulophidae) on Chilois possible to observe the importance of biological partellus (Swinhoe) at different exposure periods. Biologicalcontrol through pupal parasitoids. However, further Control, Cambridge, v. 18, n. 1, p. 65-68, 2004.investigations on the efficacy of these parasitoids arestill required for field releases, and studies on their BARBOSA, L. S.; COURI, M. S.; COELHO, V. M. A.interactions with other agroecological methods, as well. Desenvolvimento de Nasonia vitripennis (Walker, 1836) (Hymenoptera: Pteromalidae) em pupas de Cochliomyia macellariaAcknowledgements (Fabricius, 1775) (Diptera: Calliphoridae), utilizando diferentes densidades do parasitóide. Biota Neotropica, Campinas, v. 8, n. 1, We would like to thank the National Council for the p. 49-54, 2008.Improvement of Higher Education Personnel (CAPES)and National Council for Scientific and Technological BARBOSA, P.; CASTELLANOS, I. Ecology of predator-preyDevelopment (CNPq) for their financial support, and interactions. Oxford: Oxford University Press, 2005. 394 p.the State University of Maringá. Dr. A. Leyva (USA)provided English editing of the manuscript. BAUR, H. Hymenoptera (Wasps). In: BÖCHER, J.; KRISTENSEN, N. P.; PAPE, T.; VILHELMSEN, L. (Ed.). The GreenlandReferences entomofauna: an identification manual of insects, spiders and their allies. Boston: Brill, 2015. p. 155-256.AGUIAR, A. P.; DEANS, A. R.; ENGEL, M. S.; FORSHAGE,M.; HUBER, J. T.; JENNINGS, J. T.; JOHNSON, N. J.; LELEJ, BERNARDI, O.; BERNARDI, D.; TRECHA, C. O.; JARDIM,A. S.; LONGINO, J. T.; LOHRMANN, V.; MIKÓ, I.; OHL, M.; E. O.; CUNHA, U. S.; GARCIA, M. S. 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Biotemas, 31 (4): 15-21, dezembro de 2018 http://dx.doi.org/10.5007/2175-7925.2018v31n4p1175ISSNe 2175-7925Influência das águas do estuário do Rio Pará na fertilidade do solo das ilhas de várzea em Belém, Pará Sérgio Brazão e Silva Jessivaldo Rodrigues Galvão * Joberta Cardoso Pastana Deivison Rodrigues da Silva Karine Costa de Almeida Francisco José Lima de Souza Ilano Silva Braga do NascimentoUniversidade Federal Rural da Amazônia, Campus Belém, Instituto de Ciências Agrárias Avenida Tancredo Neves, 2501, Caixa Postal 917, CEP 66077-580, Belém – PA, Brasil * Autor para correspondência [email protected] Submetido em 08/03/2018 Aceito para publicação em 22/10/2018Resumo O Rio Pará é um imenso estuário formado por diversos rios e baías, compondo um grande contingente de água doce para o oceano. Nesse ambiente, encontram-se muitas ilhas, sendo 39 pertencentes à cidade de Belém. São ilhas com pouca porcentagem de área de terra firme, com presença de áreas cultivadas por agricultores familiares. O trabalho teve como objetivo avaliar o efeito da movimentação da água do estuário do Rio Pará na fertilidade do solo das ilhas de Belém, Pará. A amostragem foi realizada em 23 ilhas em ecossistema de várzea com área superior a 10 ha, incluindo as três maiores que possuem significativa área de terra firme (Mosqueiro, Caratateua e Cotijuba) e três ilhas pertencentes ao município de Ananindeua, situadas ao sul de Mosqueiro (Mutum, Santa Rosa e João Pilatos). As amostras foram coletadas em ambiente ribeirinho, contornando as ilhas, procurando contemplar as áreas exploradas pela população. O estudo indica que existe variabilidade na fertilidade do solo no ambiente insular de Belém, com diferença significativa entre os arquipélagos avaliados, para os teores de Cálcio (Ca+2), Magnésio (Mg+2), Potássio (K+) e Alumínio (Al+3), além da Soma de Bases (SB) e Capacidade de Troca Catiônica (CTC). Não se observou diferença significativa para os valores de Fósforo disponível (P). Observou-se também um gradiente decrescente na direção sul-norte para o K+ e o pH. Palavras-chave: Hidrografia; Nutrientes; VárzeaAbstract Influence of water of the Rio Pará estuary on soil fertility of várzea islands in Belém, Pará. The Pará River is an immense estuary formed by numerous rivers and bays, composing a large body of fresh water that flows into the ocean. In this environment, there are many islands, of which 39 belong to the city of Belém. TheseEste periódico está licenciado Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018conforme Creative CommonsAtribuição 4.0 Internacional.

18 S. Brazão e Silva et al. islands have a small percentage of terra firma, including areas cultivated by family farmers. The objective of this study was to evaluate the effect of the water movement of the Pará River estuary on soil fertility of islands of Belém, Pará. Sampling was carried out on 23 islands in a várzea ecosystem with an area greater than 10 ha, including three significantly large islands (Mosqueiro, Caratateua and Cotijuba) and three islands (Mutum, Santa Rosa and João Pilatos) that belong to the municipality of Ananindeua, located south of Mosqueiro. The samples were collected in a riverine environment, surrounding the islands, with the goal of better understanding the areas used by the local population. The study indicates that there is variability in the soil fertility of insular environments of Belém, including a significant difference between the archipelagos evaluated for calcium (Ca+2), magnesium (Mg+2), potassium (K+) and aluminum (A+3), as well as the sum of bases (SB) and cation exchange capacity (CTC). No significant difference was observed for the values o​ f available phosphorus (P). A gradient in the south-north direction was also observed for the elements K+, Mg+2 and Al+3. Key words: Hydrography; Nutrients; Plant diversityIntrodução estão submetidos a um regime de inundações frequentes. Assim, o sistema de cheia e vazante, verificado nas áreas Na Amazônia, a maior parte dos estudos sobre de várzea, contribui para a constituição de um ambientecaracterização química do solo foi realizada para as singular de fertilidade (FERREIRA, 2014).áreas de terra firme. Atualmente, pouco se conhece sobreo efeito do uso da terra nos solos de várzea por serem A várzea é o local de habitação da populaçãoesses de formação sedimentar e por estarem sujeitos às ribeirinha que, por sua vez, faz uso da área em diversasações de remoção, transporte e deposição ocasionados, atividades, sendo a maioria relacionada ao extrativismo.principalmente, pelo ciclo das águas. A permanência dessa população no local é associada a relatos que indicam a existência de níveis adequados O estuário do Rio Pará é formado por diversos de fertilidade do solo, sem, entretanto, terem sidorios e baías, compondo um grande contingente de água avaliados.doce para o oceano. É um conjunto hidrográfico que nãopossui nascente própria e reúne o produto dos rios Acará Embora alguns autores afirmem que a salinidadee Guamá. Nesse ambiente, encontram-se muitas ilhas, no Rio Pará somente se eleve próximo à sua foz,algumas delas circundando a cidade de Belém, sendo especificamente nos municípios de Vigia, São Caetano39 pertencentes a esse município (LIMA et al., 2001). de Odivelas, Salvaterra e Soure, Lima et al. (2001) chamam atenção para a influência da água do mar mais O ambiente de terra firme só existe significativamente adentro do continente.nas ilhas de Mosqueiro, Caratateua e Cotijuba. As36 ilhas restantes são, predominantemente, áreas de É apresentada a hipótese de o solo da várzea servárzea com importância para a manutenção da condição influenciado pela água de inundação, que pode ter seusambiental da cidade, para a moradia da população rural e sítios de troca ocupados por cátions existentes na águaabastecimento de alimentos para as feiras do município em quantidades elevadas (SILVA et al., 2010). A partirde Belém (SILVA et al., 2010). disso, o trabalho teve como objetivo avaliar o efeito da água do estuário do Rio Pará na fertilidade do solo das A extrema importância das áreas de várzea destaca ilhas de Belém-Pará.a sua condição de abrigo para um grande número deespécies vegetais adaptadas à inundação e uma interação Material e Métodosdinâmica entre as cadeias alimentares dos rios. Estudosapontam para o fato de que as áreas de várzea possuem A cidade de Belém – PA situa-se a 01º27’20”S ealta produção de biomassa, sendo a mata uma rica fonte 48º30’15”W. Limita-se, ao norte, com a Baía do Marajó;de alimento para os peixes dos rios e lagos, 90% destes ao leste, com os municípios de Santo Antônio do Tauá,frugívoros. Estudos estimam que 25 km² são cobertos Ananindeua, Santa Bárbara e Marituba; ao sul, com opor ecossistemas de mata inundável, dos quais 88%Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Influência das águas do Rio Pará na fertilidade das ilhas 19município de Acará; e, ao oeste, com as Baías do Guajará A amostragem foi realizada em 23 ilhas come do Marajó (Figura 1). No ambiente rural de Belém, ecossistema de várzea, incluindo as três maiores queestá localizado o Rio Pará, onde se distinguem três possuem significativa área de terra firme (Mosqueiro,arquipélagos, denominados conforme a sua localização: Caratateua e Cotijuba) e três ilhas pertencentes aoArquipélago Sul, Arquipélago Oeste e Arquipélago município de Ananindeua, situadas ao sul de MosqueiroNorte (LIMA et al., 2001).FIGURA 1: Belém e sua região insular. PREFEITURA MUNICIPAL DE BELÉM Secretaria Municipal de Coordenação Geral do Planejamento e Gestão – SEGEP Departamento de Desenvolvimento Municipal – DEDM Divisão de Pesquisa e Informação – DPI MUNICÍPIO DE BELÉM DIVISÃO POLÍTICO-ADMINISTRATIVA DISTRITOS ADMINISTRATIVOS DAMOS – Distrito Administrativo de Mosqueiro DAOUT – Distrito Administrativo de Outeiro DAICO – Distrito Administrativo de Icoaraci DABEN – Distrito Administrativo do Benguí DAENT – Distrito Administrativo do Entroncamento DASAC – Distrito Administrativo da Sacramenta DABEL – Distrito Administrativo de Belém DAGUA – Distrito Administrativo do Guamá Limite de bairro BAIRROS DE BELÉM DABEL DABEN 01 Cidade Velha* 23 Prainha 02 Campina 24 Tapanã 03 Reduto 25 Bengui 04 Umarizal* 47 Una 04 Marco* 48 Coqueiro 11 Canudos* 34 São Clemente 13 São Brás* 39 Parque Verde 14 Nazaré 42 Mangueirão* 15 Batista Campos* 43 Cabanagem 16 Jurunas* 18 Guamá* DASAC 20 Cremação* 04 Umarizal 05 Telégrafo DAGUA 06 Sacramenta 01 Cidade Velha* 07 Pedreira 08 Marco* 08 Marco* 11 Canudos* 10 Marambaia 13 São Brás* 12 Fátima 15 Batista Campos* 13 São Brás* 16 Jurunas* 22 Miramar 17 Condor 26 Maracangalha 18 Guamá* 27 Barreiro 19 Terra Firme 20 Cremação* DAOUT 29 Curió-Utinga* 49 Brasília 50 São João do Outeiro DAENT 51 Itaiteua 09 Souza 52 Água Boa 10 Marambaia* 21 Val-de-Cães DAMOS 28 Universitário 53 Maracajá 29 Curió-Utinga* 54 Vila 30 Aurá 55 Praia Grande 31 Castanheira 56 Farol 32 Águas Lindas 57 Mangueiras 33 Guanabara 58 São Francisco 42 Mangueirão* 59 Carananduba 60 Marahú DAICO 61 Paraíso 35 Parque Guajará 62 Baia do Sol 36 Tenoné 63 Sucurijuquara 37 Águas Negras 64 Caruará 38 Maracacuera 65 Bonfim 40 Cruzeiro 66 Ariramba 41 Ponta Grossa 67 Murubira 44 Campina de Icoaraci 68 Porto Arthur 45 Paracuri 69 Natal do Murubira 46 Agulha 70 Chapéu Virado 71 Aeroporto * Bairros pertencentes a malha de um distrito administrativo Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018 O clima predominante na região é o Afi, de acordo com classificação de Köppen, comtemperaOturcalimmaédpiareadnoumalindaen2te6°nCa, raelgtaiãpoluévioosAidfai,ddee(2a.c7o5r4d,o4 mcommacnluaasissi)f,icoacçoãrorednedoKuömppaeens,tacçoãmo

20 S. Brazão e Silva et al.(Mutum, Santa Rosa e João Pilatos). Foram excluídas as trocáveis nos arquipélagos, aplicando-se o teste de Tukeyilhas com menos de 10 ha, estando a maioria desabitada, ao nível de 5% de significância.constituídas apenas de várzea em cota baixa. TABELA 1: Resultados da análise de variância. O clima predominante na região é o Afi, de acordocom classificação de Köppen, com temperatura média Fonte G. L. pH P Ca+2 Mg+2 K+ Al+3anual de 26°C, alta pluviosidade (2.754,4 mm anuais), (H2O) (cmol.dm³)ocorrendo uma estação chuvosa, de dezembro a maio, (mg.e uma menos chuvosa, de junho a novembro. O estudo Local 2 dm³)foi conduzido durante o período de menor intensidadepluviométrica, em virtude do baixo nível da água e Erro 147da maré, facilitando a coleta do solo e a locomoçãonas ilhas. Q. M. - 1,23* 28NS 2,19NS 7,79** 0,99* 5,89** - 4,94 11,81 2,74 4,12 0,22 1,14 As amostras foram coletadas em quatro expedições Médiacontornando as ilhas e adentrando em furos e igarapés, Geralprocurando contemplar as áreas exploradas pelapopulação. As amostras foram obtidas da camada ** Significativo ao nível de 5%; * Significativo ao nível de 1%; NS:superficial do solo, na profundidade de 0-20 cm, com Não significativo.uma distância de 0,5 km a 1 km entre os pontos decoleta, utilizando trado holandês. Foram coletadas 360 Os resultados demostraram diferença significativaamostras, correspondentes a 62 no Arquipélago Sul entre as concentrações dos nutrientes no solo dos três(quatro ilhas), 100 no Arquipélago Oeste (sete ilhas) e arquipélagos, assim como também para o pH e Al3+.198 no Arquipélago Norte (12 ilhas). Observa-se um gradiente de diminuição de valores, na direção norte-sul, para o pH e Al3+, diferentemente do As coletas foram submetidas à determinação que se observa para o Ca2+ e Mg2+, que apresentaram umde pH, fósforo disponível, cálcio, magnésio, além de aumento da concentração desses nutrientes no sentidopotássio e alumínio trocável e granulometria. As análises norte-sul. A concentração de P e de K+ foi mais elevadaaconteceram no Laboratório de Solos da Universidade nos solos das ilhas ao norte. A Figura 2 ilustra a variaçãoFederal Rural da Amazônia (UFRA), empregando entre os dados obtidos nos arquipélagos.o descrito por Silva (2003) e EMBRAPA (2009). Aclassificação da concentração dos nutrientes foi feita de O pH obtido variou de 4,8 a 5,4, valor queacordo com Cravo et al. (2007). classifica os solos dos três arquipélagos como mediamente ácido (Arquipélago Norte e Oeste) e O delineamento experimental foi inteiramente fortemente ácido (Arquipélago Sul), enquanto o Al3+casualizado, comparando os atributos químicos e físicos apresentou-se alto. Portanto esses componentes sãoobtidos para cada arquipélago. Os resultados foram fatores limitantes ao desenvolvimento da maioria dastratados estatisticamente, considerando a variância e plantas. Os valores de alumínio se apresentam maiorescomparados pelo teste de Tukey ao nível de significância ao norte, influenciando os resultados, permitindo maiorde 5%. saturação do íon alumínio, diminuindo a saturação por bases.Resultados Não houve diferença significativa na concentração Na Tabela 1, encontra-se o resumo da análise de de P nos arquipélagos avaliados e todos os valoresvariância para o pH, Fósforo disponível (P), Cálcio foram classificados como “médio”. Tratando-se das(Ca+2), Magnésio (Mg+2), Potássio (K+) e Alumínio (Al+3) bases trocáveis, a partir da média dos resultados foram obtidos valores médios de Ca+2 e altos de Mg+2 nos três arquipélagos, sendo o teor de Mg+ superior nas ilhas do sul. O K+, por outro lado, apresentou valores considerados altos nos Arquipélagos Sul e Oeste, e muito alto na região norte das ilhas. Os valores do Al+3 seguiu o mesmo padrão das bases e da CTC.Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

ilustra a variação entre os dados obtidos nos arquipélagos. 21 Influência das águas do Rio Pará na fertilidade das ilhas FIGURA 2: Valores médios obtidos para pH, P, Ca+2, Mg+2, K+ e Al+3, SB e CTC nos três FIGURA 2: Valores médios obtidos para pHa,rPq, uCiap+2é,lMaggo+2s,.K+ e Al+3, SB e CTC nos três arquipélagos. SB - Soma de Bases; CTC - Capacidade de Troca Catiônica; Barras com letras distintas dentro de cada variávelSB – Soma de Bases; CTC – Capacidade de Troca Catiônica; Barras com letras distintas dentro de cada variável representa variaçãosignificarteivpareesnetrnetasivpaerlioatçeãsotesdiegnTiufkiceaytiavoaneívnetlredesi5p%eldoe tseigstneifdiceânTcuiak(epy<ao0,5n)í.vel de 5% de significância (p<0,5). A capacidOadpeHdeotbrtoicdaodveacriáotiuondse(4C,T8Ca)5o,c4o,rvreaulor qDuiescclausssisfiãcaoos solos dos três arquipélagos comocom vamloerdeisamredeunzteidáocs.idAo m(AenroqruimpéédlaiagofoNi oorbtteidea Onoeste) e fortemente ácido (Arquipélago Sul), enquantoAdarqmuéipdoéialAaogblo3t+idNaaopnrrtoeess, Aemnratqosuuicp-osémelagavloatsoloO.rPeessotremtaeunSittuool,pevrsaósrxeiiasmncdooosmpoquníemniMtceaselsdoãeoestofaalotl.osr(ce2os0m1li3md),iiftreaernaetlneitzseasanodcoodbeaesretcunarrvaaoscltvveerimigzeaetçanãitsoo,dcbaealic7xu,o5laedrcnemadasopuom-rllsoctaeaxdidoiammorsi-s3aaa,adtudpo9raea,à0srçm8ãpCoiclTtampiCnnootdraldocbsaad.msmcOeaas-su3i,o(lvVivrnaa%isltoaa)tr.ueecNrsaoaondçssaeãeitonduaterldaarunoaçmtdãoíooío,nnioasielssonutelcomooasénípn,dtrrieteaoassrm,saeadmbnsiétmáapmrmHienainuesm.dqinaiucdiiaovonardelaeosnsaatreeotudanura5ozç,ir3dãt8eao,eapimcnoifdráleurbzeeaansnecdasietau.vnraádlrozdeooass,por alumínio (Nmã%o),hoobutveveerdaimfe-rseençvaalosriegsniefnictraeti8v4a,5na concOenRtriaoçPãaorádéefoPz dnooRsioaGrquuaimpéáleagdoosRiaovAacliaardá,oqsueee 86,8%to,doosqouse vcaarlaocrteesrifzoaraomsoclolascsoimfiocaeduotrsócfiocmo ono“méredcieob”e.mTcraotnatnridbou-içsõeeds apselbasacseidsadtreoscoánvdeeisp,asasapmar,toirqdueaadme pbeieqnumteeénidanispaurloapdroodrseçãBoree,lsdéuemlmt.aAodnsosatstruarnfaodçroãaoampboairoxabaltuiinmdfolíunsêionvcfoaialioreSpsoudlmeeiéndOfiluoeessntecdiaepracrCoamaf+mi2naaeilomraienlnttoetesnssiddeaedeenMcoosgAn+2trrqaunriopcséolamtgroêossdesse íaornqnuoipséollaog. os, sendo o teor de Mg+ superior naAsrqiluhipaésladgoo sNuol.rtOe, mKi+s,tuproanrdooustruoaslaádgoua, sapnareismenentosuanos Ovsasololoressesctuodnasdiodsearpardeossenataltroams nteoxstuArarsqeumipeélhlaangtoes StbuealoíreaesOddoeesMftóea,srfeoajrmóo,nujoiutsosstioafliloctosandndoaoA,rredqgeuisiãpsoaélnafoogrormteSaud,l.aoOssuialnhlitasosssi. três arquipélagos, possuindo maior presença de siltee argila e menor contribuição da fração areia. A textura et al. (2014), estudando valores de PO4, nitrogêniodos solos das ilhas pode ser melhor observada na orgânico dissolvido e ácido silícico em dois estuários, encontraram que os teores de PO4 eram maiores noFigura 3. ambiente com influências diversas se comparado ao ambiente sem influências externas. Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

lhas pode ser melhor observada na Figura 3. 22 S. Brazão e Silva et al. FIFGIGUURRAA3:3G:rGanurlaomneutrlioa mdoestorloiadadoIlhasodeloCadraataIteluhaa(AdrqeuiCpéalargaotSautle),uIalha(ALornqgau(iApréqulaipgéloagoSOuels)t,e)IlehIalhaLdoe nMgoasqueiro (A(rqAuirpqéluagiopNéolrateg).o Oeste) e Ilha de Mosqueiro (Arquipélago Norte).Mosqueiro – Porto do PeléMosqueiro – Porto do PeléMosqueiro – Bairro do ParaísoMosqueiro – Baia do SolMosqueiro – Ig. SucurijuquaraCaratateua – Igarapé XincuãCaratateua – Igarapé do FamaCaratateua – Igarapé ItaiteuaCaratateua – Bairro Brasília Ilha Longa 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 Argila (%) Silte (%) Areia (%) A fertilidade do solo pode estar sendo alterada pelo maior de água o desfavorece. Vários autores destacamDiscussaãmobiente e pela contribuição dos sais dissolvidos na água os fatores que afetam a fertilidade de solos de várzea.Mdpaorsealroeoscuolmetatpdloesaxnolo.ssotl(rú2êvs0eal1me3pbo)ie,dnetesresereanslotiutzaddaaodnopdseol(aSvAaaNriTaçOcãaSoracaStaetnertxoitzsuraeaçSfaãilnocae,daoqo(u2cí0om1m0ip)cadraeamr osdonelsotrsasrcaoommlo, cpsormedcoooemxmíenmiopdldoie,ferentescoberturaeatusanli.f,vo2re0mg1i3ed)at.adEeimsd,obsoeraanmacboifeennrtttierlsiaddraeadevmátreznephaaHsseidmeoaqnaulttéiemvraaedmlae, ntfdereaçsaõiletes5og,3uro8asrsgeeiilromams ienmáerrraeeiasla. çdãoea vsoálorszecoam, pirsetdooméín,iotambémndicandnoíveries daduezquidadaosaàcmidaenuztennaçãtoudraa ldidveorssidsaodleovsegdeteasl.sas áreAabsr.eu et al. (2007) também encontraram proporçõesEmbora os solos apresentem fertilidade satisfatória, maiores das frações silte e argila em relação à fraçãoos valores de K+, Mg+2 e Al+3 são diferentes e maiores areia. Isso pode ser justificado porque, conforme Limanas ilhas ao sul. Essa diferença pode ser atribuída à e Tourinho (1996), a sedimentação das partículas ocorremovimentação das águas, que provoca a movimentação de maneira diferenciada entre as frações que compõem oda zona salobra do estuário para as ilhas que se localizam solo, em que partículas maiores sedimentam-se próximoao norte da cidade. às margens, em várzeas altas; em seguida, as mais finas Abreu et al. (2007), caracterizando química e são sedimentadas em várzeas baixas; e, por último, asfisicamente um gleissolo húmico cultivado com espécies partículas finíssimas são transportadas para as áreas deforrageiras, nas proximidades do Rio Guamá, obtiveram igapó.teores elevados de Al+3 em período de baixa do lençol Outra justificativa para a predominância de silte efreático e valores mais reduzidos desse elemento quando argila em áreas de várzea relaciona-se ao nível elevadoo solo se encontrava em período de maior inundação. do lençol freático e à inundação constante do local,Assim, nota-se que o alumínio é diretamente afetado que provocam limitações ao processo de pedogênese,pela condição hídrica do local, onde uma quantidade causando a formação de solos jovens (LIMA, 2001).Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Influência das águas do Rio Pará na fertilidade das ilhas 23 A partir dos resultados obtidos, foi possível concluir LIMA, R. R.; TOURINHO, M. M. Várzeas do Rio Pará, principaisque: características e possibilidades agropecuárias. Belém: FCAP, 1996. 124 p.■ existe variabilidade na fertilidade do solo no ambiente insular de Belém. LIMA, R. R.; TOURINHO, M. M.; COSTA, J. P. C. Várzeas flúvio- marinhas da Amazônia brasileira: características e possibilidades■ o Arquipélago Sul apresentou os maiores teores de agropecuárias. Belém: FCAP, 2001. 342 p. P, Ca+2, Mg+2, e Al+3, além da SB e CTC. MELO, N. C.; SOUZA, L. C.; COSTA, C. A. S.; COELHO,■ há um gradiente decrescente na direção sul-norte R.; COVRE, W. P.; COSTA, D. L. P. Caracterização química de para o K+ e o pH. diferentes sistemas de uso do solo. Revista Agroecossistemas, Belém, v. 5, n. 2, p. 8-13, 2013.Referências OUNISSI, M.; ZIOUCH, O. R.; AOUNALLAH, O. Variability ofABREU, E. M. A.; FERNANDES, A. R.; RUIVO, M. L. P. Variação dissolved nutrient (N, P, Si) concentrations in the Bay of Annabatemporal e vertical de atributos químicos de um gleissolo do Rio in relation to the imputs of the seabouse and Mafragh estuaries.Guamá cultivado com canaranas. Revista Brasileira de Ciência Marine Pollution Bouletin, Amsterdam, v. 80, n. 1-2, p. 234-244,do Solo, Viçosa, v. 31, p. 277-285, 2007. 2014.CRAVO, M. S.; VIÉGAS, I. J. M.; BRASIL, E. C. Recomendações SANTOS, A. C. dos; SALCEDO, I. H. Fertilidade nas áreas dede adubação e calagem para o Estado do Pará. Belém: Embrapa várzeas e topo em função do uso do solo e posição do relevo.Amazônia Oriental, 2007. 262 p. Revista de Biologia e Ciências da Terra, Campina Grande, v. 10, n. 2, p. 83-90, 2010.EMBRAPA. Manual de análises químicas de solos, plantas efertilizantes. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica, 2009. SANTOS, M. A dos; FREIRE, M. B. G. dos S.; ALMEIDA, B. G.;627 p. LINS, C. M. T.; SILVA, E. M. Dinâmica de íons em solo salino- sódico sob fitorremediação com Atriplex nummularia e aplicação deFERREIRA, D. S. Dinâmica socioespacial em comunidades gesso. Revista Brasileira de Engenharia Agrícola e Ambiental,ribeirinhas das ilhas de Abaetetuba-PA. 2014. 168 f. Dissertação Campina Grande, v. 17, n. 4, p. 397-404, 2013.(Mestrado em Geografia) – Universidade Federal do Pará, Belém.2014. SILVA, S. B. Análise de solos. Belém: Universidade Federal Rural da Amazônia, 2003. 152 p.LIMA, H. N. Gênese, química, mineralogia e micromorfologiade solos da Amazônia Ocidental. 2001. 176 f. Tese (Doutorado SILVA, S. S. C.; PONTES, F.A. R.; SANTOS, T. M.; MALUSCHKE,em Solos e Nutrição de Plantas) – Universidade Federal de Viçosa, J. B.; MENDES, L. S. A.; REIS, D. C.; SILVA, S. D. B. RotinasViçosa. 2001. familiares de ribeirinhos amazônicos: uma possibilidade de investigação. Psicologia: Teoria e Pesquisa, Brasília, v. 26 n. 2, p. 341-350, 2010. Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018



Biotemas, 31 (4): 23-34, dezembro de 2018 http://dx.doi.org/10.5007/2175-7925.2018v31n4p2253ISSNe 2175-7925Avaliação do Índice de Estado Trófico como ferramenta para monitoramento de atividades aquícolas em reservatórios continentais Emílio Sousa Pinho 1 Clauber Rosanova 2* Flávia Tavares Matos 1 Rubens Tomio Honda 3 Guilherme Wolff Bueno 4 Alberto Akama 5 1 Embrapa Pesca e Aquicultura do Tocantins, Palmas – TO, Brasil2 Instituto Federal do Tocantins, Campus Palmas, Quadra 310 Sul, Lo 5, s/n Plano Diretor Sul, CEP 77021-090, Palmas – TO, Brasil 3 Faculdade Católica do Tocantins, Palmas – TO, Brasil 4 Universidade Estadual Paulista, Registro – SP, Brasil 5 Universidade Federal do Tocantins, Palmas – TO, Brasil * Autor para correspondência [email protected] Submetido em 15/06/2018 Aceito para publicação em 17/10/2018Resumo A aquicultura é a atividade que mais cresce entre os setores de produção de alimentos, porém, se executada inadequadamente, pode causar a deterioração da qualidade da água. O objetivo do trabalho foi avaliar a utilização do Índice de Estado Trófico (IET) como ferramenta de monitoramento de atividades aquícolas, especificamente do Parque Aquícola Sucupira, área de cultivo de peixes em tanques-rede no reservatório do Lajeado em Palmas/ TO. O monitoramento foi realizado entre janeiro e agosto de 2017, envolvendo a coleta de amostras para análises dos parâmetros de fósforo total e clorofila-a. Paralelamente, houve coleta de dados de temperatura, turbidez, oxigênio dissolvido, condutividade, pH e sólidos totais dissolvidos. As variáveis limnológicas (temperatura, condutividade, turbidez, oxigênio dissolvido, pH e sólidos totais dissolvidos), com exceção do fósforo total, apesar das pequenas variações de oxigênio e sólidos totais, estão de acordo com as recomendações da Resolução CONAMA 357/05. Os dados obtidos permitem concluir que a área aquícola apresentou predominância de estado trófico supereutrófico e que o estado trófico do reservatório nas proximidades dos tanques-rede sofre forte influência externa de atividades antrópicas, principalmente no período chuvoso. No período da seca, por não haver a diluição de nutrientes devido à escassez de chuvas, ocorre aumento na concentração de fósforo na água, levando a um estado hipereutrófico. O resultado se deve ao fato de o lago apresentar naturalmente altos índices de fósforo, portanto, não é possível afirmar que a aquicultura seja uma atividade impactante, sendo necessária a adoção de um programa de monitoramento com uma malha amostral mais abrangente em futuros estudos. Palavras-chave: Aquicultura; Reservatórios; Tanque-redeEste periódico está licenciado Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018conforme Creative CommonsAtribuição 4.0 Internacional.

26 E. S. Pinho et al. Abstract Evaluation of the Trophic State Index as a tool for monitoring activities in continental reservoirs. Aquaculture is the fastest growing activity among food production sectors, however, it may cause environmental impacts if a monitoring plan is not adopted. The objective of the present study was to evaluate the Trophic State Index (TSI) as a tool to monitor aquaculture activity. The study was conducted in Parque Aquícola Sucupira, an area that cultivates fish in a net cage system in Lajeado Reservoir, Palmas, Tocantins. Monitoring was carried out from January to August 2017 and involved sampling to analyze the following water quality parameters: total phosphorus and chlorophyll a. At the same time, other parameters were analyzed in loco: temperature, turbidity, dissolved oxygen, conductivity, pH and total dissolved solids. The results showed that the concentrations of most of the limnological parameters were under the maximum regulatory limits required in the CONAMA 357/05 legislation. The Trophic State Index (TSI) results showed that the study area was predominantly in a supereutrophic state and that the trophic state of the reservoir around the aquaculture area is strongly influenced by anthropic activities, mainly during the rainy season. In the dry season, since nutrients are not diluted, an increase in phosphorus concentration was recorded, which led to a hypereutrophic state. This result could be because the lake naturally has high levels of phosphorus. Since it was not possible to affirm if aquaculture was the impacting activity, future studies should adopt a monitoring program with a more comprehensive sampling effort. Key words: Aquaculture; Net cages; ReservoirIntrodução ambientais oriundas das atividades de aquicultura estejam em níveis aceitáveis e pré-determinados. Os A aquicultura é o segmento de produção animal que programas de monitoramento são essenciais, entremais cresce no mundo (FAO, 2016), e esse crescimento outros motivos, para permitir eventuais expansões dastem sido atribuído ao aumento do consumo de proteína atividades produtivas em curso e para garantir queanimal pela população humana, que em 2017 já novos desenvolvimentos não impactem negativamente oultrapassou 7,6 bilhões de pessoas, e à diminuição meio ambiente; por isso o monitoramento deve fornecercrescente dos estoques pesqueiros nos ambientes informações de base para a tomada de decisões.naturais. Para corpos d’água de classe 2, os parâmetros de Segundo Bueno et al. (2011), a aquicultura nacional qualidade de água devem ser avaliados com base naencontra-se em franca expansão, apresentando grande Resolução Conama no 357, de 17 de março de 2005,potencial de mercado, ocupação e renda, dada a queda que dispõe sobre a classificação e diretrizes ambientaisobservada na produção do pescado do extrativismo. para o enquadramento dos corpos de água superficiais.Entretanto, o grande volume de tanques-rede que vem No entanto, a quantidade de parâmetros é alta, o quesendo instalado em reservatórios continentais brasileiros praticamente inviabiliza a prática do monitoramento detem trazido impactos na qualidade das águas, resultantes todos os parâmetros por parte dos produtores.da sobra de ração utilizada nos cultivos e da excreçãode nutrientes pelos peixes, causando a eutrofização das Nesse contexto, o conhecimento das condiçõeságuas e a consequente proliferação de algas e macrófitas de trofia dos ambientes aquáticos, a partir de limitesno corpo hídrico. Esses impactos prejudicam não calculados por indicadores correlacionados aosomente outros usuários de águas, como também outros favorecimento da eutrofização, pode ser uma ferramentacultivos em áreas próximas (MATOS et al., 2016). simples e acessível ao produtor na realização de programas de monitoramento. Um exemplo é o cálculo Nesse contexto, a adoção de planos de manejo e do Índice de Estado Trófico (IET), que tem por finalidademonitoramento é fundamental para minimizar os riscos e classificar os corpos d’água em diferentes graus deotimizar a produção aquícola. Sorbello (2008) afirma que trofia, ou seja, avalia a qualidade da água quanto aoo programa de monitoramento é uma parte integrante e enriquecimento por nutrientes (CETESB, 2009a).essencial do procedimento que assegura que as alteraçõesRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Índice de Estado Trófico para monitoramento de atividades aquícolas 27 Lamparelli (2004) propõe para o cálculo da TABELA 1: Coordenadas Geográficas dos pontos declassificação de trofia em reservatórios a inserção amostragens, Reservatório de Lajeado, Palmas,dos parâmetros de clorofila-a e fósforo total. O Tocantins, Brasil.pigmento de clorofila é encontrado em organismosfotossintetizantes como as algas de águas continentais, Ponto Longitude Latitudee a alta concentração desse pigmento é um indicador docrescimento desordenado da população de fitoplâncton A1 -10,086566 -48,373270presente no ambiente. A2 -10,086566 -48,371020 A3 -10,086566 -48,368770 O estado trófico de um corpo de água pode ser A4 -10,088816 -48,373270classificado como oligotrófico, mesotrófico, eutrófico, A5 -10,088816 -48,371020supereutrófico e hipereutrófico, de acordo com a A6 -10,088816 -48,368770classificação do estado trófico dos cursos d’água A7 -10,091066 -48373270continentais utilizado pela CETESB (2009a) para A8 -10,091066 -48,371020identificar o grau de poluição ou a condição ambiental A9 -10,091066 -48,368770da região. A10 -10,094148 -48,372102 Nesse contexto, o objetivo deste estudo foi avaliar o desenho esquemático da Figura 1. Foram determinadoso grau de trofia de um sistema aquícola de produção em 10 pontos amostrais, abrangendo toda a área de produçãotanques-rede, localizado no reservatório de Lajeado, do Parque Aquícola Sucupira, sendo que um dos pontosPalmas – TO, denominado Parque Aquícola Sucupira. foi localizado fora da área de influência, representando o ponto controle.Material e Métodos Foram realizadas oito campanhas mensais de coleta Área de estudo de água nos pontos determinados, durante o período de janeiro a agosto de 2017. As amostras de água O estudo foi conduzido na região do Parque foram coletadas na lâmina superficial (30 cm), com oAquícola Sucupira, localizado no reservatório do auxílio de uma garrafa de Van Dorn. Após a coleta, aLajeado a 15 km da cidade de Palmas – TO, cujas água foi armazenada em frascos de polietileno de 1L,coordenadas estão descritas na Tabela 1. Os produtores refrigerada a 4ºC e protegida da luz. Posteriormente,do Parque Aquícola Sucupira exercem a atividade de as amostras foram transportadas para o laboratóriopiscicultura intensiva em sistema de tanques-rede. de Saneamento Ambiental, da Faculdade Católica doO reservatório de Lajeado ocupa área de 630 km² Tocantins e do Instituto Federal do Tocantins para análisede lâmina de água, representando 0,23 % da área do das concentrações de fósforo total (µgL-1) e clorofila-aestado do Tocantins e foi construído basicamente para (µgL-1).geração energética, mas também tem sido utilizado parairrigação, pesca, piscicultura, turismo e lazer. A cheia do Os parâmetros temperatura (ºC), pH, condutividadereservatório ocorreu em 2001 e conta com vazão média (MS.cm-1), oxigênio dissolvido (mg.L-1), sólidos totaisde 2.547,99 m3/s. (mg.L-1) e turbidez (NTU) foram analisados in loco mediante o uso de medidor multiparâmetros Horiba Coleta de dados U-52G. No intuito de se mensurar o grau de trofia doambiente, levando em conta o aporte de nutrientesliberados pela atividade aquícola, foi determinada umamalha amostral de pontos equidistantes, conforme mostra Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

FIGURA 1: Pontos de coleta (A1 a A10) com as coordenadas em WGS-84; Reservatório de Lajeado, Palmas – TO. E. S. Pinho et al.28FIGURA 1: Pontos de coleta (A1 a A10) com as coordenadas em WGS-84; Reservatório de Lajeado, Palmas – TO. obtida a partir da leitura do sobrenadante com o auxílio de espectrofotômet comprimento de ondas de 664 nm, 665 nm e 750 nm, de acordo Standard Metho valores das concentrações de clorofila-a foram obtidos por meio da seguinte equaçãAnAánliásliesess Cla⎜⎛ mg ⎞⎟ = 26,7 ×[644b − 665a ]×V1 (1) ⎝ m3 ⎠ V 2× L Determinação da concentração da clorofila-aDeterPmarianaançáãloise ddaaclocroonficlae-an,t0ra,5çãLoda dama ostra de água coletada foi filtrada com auxílio declorofila-a Onde:águmeamPceoamlrmeabtearaiadnonaáalfcisoosiendftiedletanfraidcbdolraoarcaodocfmeeiltavoa-inaud,xarí0ol(i,95od0deL%e0O6dm),6an44egd5mabee:mlµ:basormudasbant.t,raraPsasoçeddsãgeetoueirddiao(66od66rae45mnbdba:s:seeissoduunarmbbtdbtteerraâaa,óncççapããectooiriecaaddaxçaaoatãaarpbbobaótssisçoodcãarraboboaââmcennidmcdciaiiafaasicλuooabcbxçt=tlãiíioddlo6aiar)o;o6eemf4mdinlλeλam=s=u6fm6e6o645iλnbnmrma=eesae7tλlãλ5i=zo0=a7n7dd5m50ae0nnmm;fibrvaidderov.idOro mdea0c,e4r5adµom.oPbotisdteorioformi ec6ne6ten5,tar:aifseuuxgbtartardaçoãçoãao d4Va010:a0Vbosloruprmbmeâdnopceioaxrtroa1tbo0tdidemacieentmountaoλ(sm=Le)6; 6a5rmnmazeenaλd=o 7e5m0nm (densidaded(9a0s%acml)ogbreoielfainldataes, fsroeeigfrurieigdaeloirzdaaeddoma aeacme4rºmaCçeãiopooccoromna2tc4aeiundhxdifíoilpcioaacrçdeaãetooup)nm;oasterVLio:2C:rVaamonliunámhloeisófeitlit.craoAddoadqcauuabamentoat.sitfriac(aLç);ão da clorofila-a foibastão de vidro. O macerado obtido foiVce1n:tVrifoulugamdeodao extrato de acetona (mL); dafDóaesmtfeoosrrtmroaitn(oLat)ç;aãl o da concentração do4000 rpm por 10 minutos e armazenadVo 2e:mVaomlubmieentfeiltradorefrigerado a 4ºC por 24 h para posterior análise. A cubeta. pLa:rCtiradmainlehiotuóratico da A quantificaçãoquantificação da clorofila-a foi obtida a do fósforo total foi realizada pordo sobrenadante com o auxílio de espectrofotômetro, meio da digestão alcalina, utilizando 0,210 mg.L-1 deutilizando comprimento de ondas de 664Dnemte,r6m6i5nnamçãeo daPceorsnuclefanttoradçeãoPodtoásfsóiosfo0r,2o1t0otmalg.L-1 em autoclave a7dd5aas0scenogmnu,cindetneetarecaqoçuõrdaeçosãdSoeta1cn:ldoarordfiMla-eathfoordasm(1o9b09t,8i2d)1.o0Os psmoAvgra.mlqLoue-r1eaiosdnetifPi1faceo2arrq5çsmuuãºCaaolfnsapdttdiooofeircdffa2óóeç5ssãPffoomoorrtioodánsosutsptoiforotóesassl0pfe,ofan2orrt1oaei0srd.teomePattoagleilsr.zLmtaea-dri1nipaoeaarmçprmãtoioearrnuddmtteeoo,ectifmloooadiévdatfesoaediaatdoas1ig2e5sºtCãopaolrca2l5i determinação de todas as formas de fósforos presentes. Posteriormente, foi feita aRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018 do fósforo total a partir do método do ácido ascórbico com concentração 17,6 g.L das amostras foram feitas em espectrofotômetro a um comprimento de onda determinação da concentração de fósforo total foi realizada por meio de curva

Índice de Estado Trófico para monitoramento de atividades aquícolas 29 do ácido ascórbico com concentração 17,6 g.L-1. As Os valores decimais nas fórmulas são constantes leituras das amostras foram feitas em espectrofotômetro delineadas a partir de experimentos de Lamparelli a um comprimento de onda 880 nm. A determinação (2004), a partir de correlações logarítmicas. da concentração de fósforo total foi realizada por meio de curva de calibração, obtida pela correlação de Resultados concentrações padrões e os resultados de leituras, em que o resultado da equação da reta terá uma soma dos A Figura 2 demonstra o perfil de variação dos quadrados obtida na curva de calibração para fósforo parâmetros de temperatura, pH, condutividade elétrica, total (MURPHY; RILEY, 1962; APHA, 1998). turbidez, oxigênio dissolvido e sólidos totais dissolvidos no período de janeiro a agosto de 2017. Índice de Estado Trófico (IET) O IET foi calculado com base na média aritmética Cálculo do Índice de Estado Trófico da concentração das variáveis, clorofila-a e fósforo total, Para o cálculo do índice de estado trófico, analisadas nos 10 pontos amostrais. foram determinadas as concentrações dos parâmetros Conforme Alves et al. (2012), o Índice do Estado clorofila-a e fósforo total nas estações chuvosa e seca,ndices: ÍndiTcerófdiceoE(IsEtTad) oé cTomrópfoicsoto poarradoois FouótsrfoosrÍondeiceos:ÍÍnnddiice decoEnsftoardmoe TdermófoicnostrpaaaraTaabela 2.aP-aar,ausaaddoesteprsdTomeerrnóiELdfnioscaatoçmaeãdspptooaaarbTardeeraloólelcficilciIo(dEo2roo0Tpsf0ia,pl4raaac-)ra,ooa,snuaFefsmnoóadsrbdmfoiooesreneoptseotLesaraboiLdmeaÍêlnmpnedactpiiriccadeoerloesldls.ileip((Ea22rs00at00a4ad4)mo),,biueTtniAltiBezsEamLidA-ês2ne:ti caedCosuosrfn.aóscnseeftengotruaroasiçnetõtsoeettasasçlõme(éμsdgciLahs-u1vd)oesnacal(odáreroejfaailnae-daiero(eμasgtaLubd-r1oi)l, s: Para a determinação do IET, conforme Lamparelli de 2017) e seca (de maio a agosto de 2017). (2004), utilizam-se as seguintes equações: Concentração Concentração Média na estação Média na IETL (Cla ) = 10 × ⎜⎛⎝⎜ 6 − ⎛⎜ 0,92 − 0,34(ln(Cla)) ⎟⎞ ⎟⎟⎞⎠ (2) Parâmetros estação seca ⎝ ⎠ chuvosa ln 2 (2) maio janeiro Clorofila-a (μg.L-1) 9,42 ± 3,96 8,21 ± 4,78 IETL (PT ) = 10 × ⎜⎜⎝⎛ 6 − ⎛⎜ 1,77 − 0,42(ln(PT )) ⎞⎟ ⎟⎠⎞⎟ (3) Fósforo Total (μg.L-1) 0,14 ± 0,11 0,35 ± 0,07 ⎝ ⎠ fevereiro junho ln 2 (3) 6,14 ± 1,49 4,91 ± 0,88 Clorofila-a (μg.L-1) IET (PT )+ IET (Cla) (4) Fósforo Total (μg.L-1) 0,05 ± 0,04 0,10 ± 0,01 IETL = 2 (4) março julho Clorofila-a (μg.L-1) 7,85 ± 4,55 2,60 ± 0,81 Onde: Fósforo Total (μg.L-1) 0,10 ± 0,03 0,41 ± 0,05 IETL: Índice de Estado Trófico por Lamparelli (2004); abril agosto PT: concentração de fósforo total medida na superfície da água, Clorofila-a (μg.L-1) 1,28 ± 0,62 9,71 ± 1,38ndice de EstaedmoµTg.rLó-1fico por Lamparelli (2004); Fósforo Total (μg.L-1) 0,09 ± 0,07 0,35 ± 0,06centração CL: concentração de clorofila total medida na superfície deamáguµag, .L-1 deemfóµsgf.oLr-1o total medida na superfície da água,centração deLnc:lolorgoarfiitlmaot.otal medida na superfície da água, em µg.Lfo-1ramAcaplacrutliarddoossosdaÍnddoisceaspdreesEesnttaaddooTs rnóaficToasbeeglausnd2o,aritmo. Lamparelli (2004), no período de janeiro a agosto de 2017, conforme é demonstrado na Tabela 3.Os valores decimais nas fórmulas são constantes delineadas a partir de experimentos deelli (2004), a partir de correlações logarítmicas.dos Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018A Figura 2 demonstra o perfil de variação dos parâmetros de temperatura, pH,vidade elétrica, turbidez, oxigênio dissolvido e sólidos totais dissolvidos no período de

30 E. S. Pinho et al. FIGURA 2: Resultados dos parâmetros de temperatura (a), turbidez (b), Oxigênio Dissolvido – OD (c), Condutividade (d), pH (f) e Sólidos Totais Dissolvidos – TDS (g), obtidos na área de produção de pescado Sucupira, no reservatório de Lajeado (período de janeiro a agosto de 2017).Cálculo do Índice de Estado Trófico Para o cálculo do índice de estado trófico, foram determinadas as concentrações dosparâmetros clorofila-a e fósforo total nas estações chuvosa e seca, conforme demonstra a Tabela2.TABEReLviAsta B2io:teCmaos,n3c1e(n4)t,rdaeçzeõmebsromdeé2d01i8as de clorofila-a (µgL-1) e fósforo total (µgL-1) na área de estudo, durante as estações chuvosa (de janeiro a abril de 2017) e seca (de maio a agosto de 2017).

Índice de Estado Trófico para monitoramento de atividades aquícolas 31TABELA 3: Índice de estado trófico e grau de trofia na área de estudo no período de janeiro a agosto de 2017. Ponto Janeiro Fevereiro Março Abril Maio Junho Julho Agosto ultraoligotrófico 1 64 64 65 56 64 64 69 68 oligotrófico 2 65 62 66 49 66 66 68 70 mesotrófico 3 66 63 67 58 65 65 67 70 eutrófico 4 67 63 65 49 64 64 68 71 supereutrófico 5 63 63 68 54 65 65 66 70 hipereutrófico 6 62 64 63 53 64 64 66 70 7 63 64 61 51 64 64 66 70 8 69 64 68 53 64 64 67 69 9 73 62 65 36 65 65 66 70 66 63 65 51 64 64 67 70Média Para facilitar a visualização, os dados foram Com relação ao ponto controle, os dados deespacializados e mapas foram produzidos com o auxílio clorofila-a, fósforo total e a determinação do índicedo software Quantum Gis 2.18, a partir da técnica de estado trófico foram organizados separadamente,de interpolação de pontos IDW (Inverse Distance conforme é demonstrado na Tabela 5.Weighting) (Figuras 3 e 4). FIGURA 3: Perfil do estado trófico na área de estudo entre os meses de janeiro e abril de 2017 (A, B, C e D).Perfil do estado trófico na área de estudo entre os meses de maio e agostoRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018 de 2H).

erfil do32estado trófico na área de estEu. Sd. Poinhoeent alt.re os meses de maio e agosto de 201H). FIGURA 4: Perfil do estado trófico na área de estudo entre os meses de maio e agosto de 2017 (E, F, G e H). TABELA 5: Concentrações de clorofila-a (μg.L-1), fósforo com Kubtiza (2003), temperaturas da água entre 26°C total (μg.L-1) e o índice de Estado Trófico (IET)relação ao ponto controle, os dados de clorofila-a, fósforo total e a determno ponto controle (A10) durante o período de janeiro a agosto de 2017. a 30°C correspondem a valores ótimos para o cultivo de peixes. Segundo Marques (2006), no reservatórioado trófiMcesoes forCalomrofilao-argFaónsfoirzo taotdalos sIEeTparadtdeamaUpmseirnaaetuHnraidstreeenl,étrtercic2oa5°dnCofLeoa3j1re,am7d0o°Ceoc.oérredmevamriaçoõens sdetrado na Janeiro 10,54 0,24 53 Com relação à condutividade elétrica, os valores Fevereiro 6,62 0,06 48 médios obtidos na estação seca foram de 0,07 ± Março 0,53 0,06 42 0,01 mS/cm e nas águas de 0,0545 ± 2,403 mS/cm,ConcenAMtbarriioal ções d40e,,5530clorofi00l,,a0019-a (µg.63L74 -1), fróessufltoadroos setmoetlahalnt(esµagos.Lob-s1e)rvaedosopoírnPdeiixcoeto de Esta (2007) em estudos na UHE Lajeado. A ResoluçãoIET) noJJuunlphhooonto co34n,,15t00role (A001,,04290) dura66n74te o peCseOpreNcíAíofMicdoAos3p5da7r/ea20c0jaa5dnanãpoeadirerâtmoeremtarion,aaplgiomroiétmess,tdoae tCodlEeeTrâEn2SciB0a 17. Agosto 9,70 0,40 70 (2009b) aponta que valores para condutividade elétrica Meses Clorofila-a Fósafcoimraodet0o,1t0a0lmS/cm IETindicam a possibilidade deJaneirDoiscussão 0,24 53entrada de esgoto no ambiente. 10,54 Durante todo o período estudado, os parâmetros deFevereiro 6,62Considerando os parâmetros de qualidade de água, durante o período estudado, durante a estação seca, 0,06 48pH e turbidez apresentaram resultados médios dentro dosMarço 0,53a temperatura média da água foi de 29,62 ± 0,95ºC, limites exigidos pela Resolução CONAMA no 357/05 – e, na estação chuvosa, de 30,46 ± 0,32ºC. De acordo 0,06 42pH 6,0-9,0 e turbidez menor e igual a 100 NTU – paraAbril 0,53 0,01 37corpos d’água de classe 2, sendo 7,51 ± 0,163 e 5,00 ± Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Índice de Estado Trófico para monitoramento de atividades aquícolas 330,555 NTU, respectivamente. Peixoto (2007) observou, na classe 2. O trabalho de Marques (2006) apontouem estudos realizados na UHE Lajeado, valores de médias próximas a 5,5 µgCl-a.L-¹ no período das chuvaspH na faixa de 7,6, variando de ligeiramente alcalino na UHE Lajeado, enquanto Pereira (2002) observoua neutro, o que, segundo Vinatea-Arana (1997), pode concentrações de 12,78 µgCl-a.L-¹ na fase de enchimentoser considerado dentro da faixa de pH adequada para do reservatório.produção de pescado, a qual varia de 6,5 a 9,0, sendoque valores de 4,0 e 11,0 (ácido e básico) são letais para Segundo Maia et al. (2015), o aumento dasvida aquática. concentrações de clorofila-a em reservatórios está relacionado à proliferação de cianobactérias, as Os valores de oxigênio dissolvido e sólidos totais quais passam a ser dominantes nesses reservatórios.dissolvidos (STD) em alguns pontos apresentaram A concentração da clorofila “a” é utilizada pararesultados fora do limite da Resolução CONAMA 357 determinar a biomassa fitoplanctônica (ESTEVES, 1998;na estação seca (meses de maio e junho), conforme o GREGOR; MARŠÁLEK, 2004), que, por sua vez, éenquadramento de classe 2: oxigênio dissolvido menor uma das variáveis utilizadas como indicadora quanto àou igual a 5 mgO2.L-¹ e concentração máxima de STD caracterização do estado trófico de ambientes aquáticosde 0,0500 g.L-¹. Na época das águas, apenas os pontos (ESTEVES, 1998). No Reservatório do Lajeado,A5 e A2 apresentaram valores fora da CONAMA, sendo apesar das altas concentrações de fósforo encontradas,4,250 mgO2.L-¹ e 0,0510 g.L¹ de STD, respectivamente, o nutriente encontra-se indisponível para as plantas,no decorrer do monitoramento. fazendo com que não seja evidenciado um crescimento acentuado de algas no local, nem o consequente aumento Marques (2006) e Peixoto (2007), em estudos na nas concentrações de clorofila “a”.UHE Lajeado, observaram valores diferentes de oxigêniodissolvido para a estação seca, com concentração desse Com relação ao fósforo total, as concentraçõesgás variando entre 6,74 mg.L-¹ e 8,60 mg.L-¹. De acordo médias encontradas na área de influência do parquecom Prado (1999), a concentração de oxigênio dissolvido aquícola Sucupira se apresentaram acima do permitidoem um corpo hídrico pode ser usada para a determinação na Resolução no 357/05, para ambientes lênticos de águada qualidade da água. Quanto mais reduzida for a doce, classe 2 (até 0,030 mg/L), sendo de 0,301 mg.L-1.concentração de oxigênio dissolvido, mais poluído o Peixoto (2007) calculou a concentração máxima decurso d’água se encontra, influenciando diretamente fósforo afluente admissível por ano para manter ona biodiversidade aquática. Os valores abaixo (4,25 ambiente do reservatório da UHE Lajeado mesotróficomgO2.L-¹) do limite tolerado da concentração de oxigênio e concluiu que haveria necessidade de reduzir a cargadissolvido no reservatório de Lajeado podem estar afluente de fósforo de 31.225 kgp.ano-1 para 3.148 kgp.relacionados ao consumo de oxigênio pela degradação ano-1, ou seja, uma redução de 28,07 kgp.ano-1. Naexcessiva de matéria orgânica ou à forte influência dos maioria das águas continentais, o fósforo é o principalprocessos pluviométricos. Já o excesso de sólidos na fator limitante de sua produtividade (ESTEVES, 1998;água, atribuído ao aumento da concentração dos sólidos BUZELLI; CUNHA SANTINO, 2013). Segundototais dissolvidos, uma vez que nos períodos chuvosos Esteves (1998), esse fato se deve à participação dessehá o escoamento de material superficial do solo para elemento em processos fundamentais do metabolismoo reservatório, pode afetar a comunidade aquática, dos seres vivos, tais como: armazenamento de energiaalterando as condições de luminosidade e interferindo e estruturação da membrana celular. Por isso, tem sidono metabolismo dos seres autotróficos (BUZELLI; apontado como o principal responsável pela eutrofizaçãoCUNHA-SANTINO, 2013). artificial desses ecossistemas, pois sua presença, mesmo em pequenas quantidades, causa a proliferação de algas, A concentração média de clorofila-a encontrada nos diminuição de oxigênio e deterioração da qualidade dapontos de amostragem foi de 6,2 µg.L-¹, permanecendo água, de forma geral.dentro do valor tolerado pela Resolução do CONAMA357/05, (até 30 µg.L-¹), para corpo hídrico enquadrado Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

34 E. S. Pinho et al. De maneira geral, os Índices de Estado Trófico Nos meses de julho e agosto, quando não houveobtidos ao longo do período experimental apresentaram- registro de chuva, o índice do estado trófico predominantese de forma distinta nas duas estações observadas (Figuras na área durante o mês de julho foi classificado como3 e 4). Na estação chuvosa, durante o mês de janeiro em eutrófico, com alguns pontos classificados comoparticular, quando houve um índice de precipitação em hipereutrófico. Já em agosto, todos os pontos foramtorno de 250 mm, os pontos A4, A5, A9 e A8, localizados classificados como hipereutróficos.da área de criação de peixes, apresentaram índiceshipereutróficos (>67), e os pontos A1, A2, A3, A6 e Da mesma forma que no período seco, o grau deA7 apresentaram índices entre supereutrófico (63-67) e trofia médio obtido na estação chuvosa foi classificadoeutrófico (59-63) com predominância de supereutrófico. como supereutrófico (63 < IET ≤ 67) na maioria dosEm fevereiro, período que apresentou leve baixa no pontos amostrados. Devido à grande influência deíndice pluviométrico, em torno de 200 mm, o índice do atividades antrópicas e à área de pescado ser a jusanteestado trófico predominante foi o supereutrófico com da zona de mistura da estação de tratamento de efluente,medidas pontuais de eutrófico nos pontos A2, A3, A4 fica difícil diferenciar efeito antrópico e da atividade dae A9. Em março, o índice pluviométrico foi em torno piscicultura sobre o estado trófico da área em estudo.de 160 mm e o índice do estado trófico predominantena área foi o supereutrófico com medidas pontuais e Pena et al. (2004) realizaram campanhas dehipereutrófico (A2 e A5) e eutrófico (A1, A6 e A7). monitoramento em 16 pontos amostrais ao longo desse reservatório, durante os anos de 2002 e 2003, onde foram Em abril, período de menor índice pluviométrico quantificados os parâmetros de transparência, clorofila-aobservado no período (em torno de 80 mm), o índice e fósforo total. Os autores observaram que o reservatóriodo estado trófico sofreu melhora, apresentando faixas da UHE Lajeado apresentou características mesotróficasentre mesotrófico (52-59), nos pontos A1, A2 e A5, a partir do cálculo de estado trófico pelo método deoligotrófico (47-52), nos pontos A6, A7, A8 e A3, e Toledo (1990), durante todo o período de estudo eultraoligotrófico (≤47), nos pontos A4 e A9. No entanto, sugeriram que as oscilações nos valores do cálculo dehouve predominância de grau de trofia oligotrófico IET de transparência pudessem estar relacionadas à(47 < IET ≤ 52), sendo possível que esse índice se interferência de sólidos totais, que implicam na condiçãoconfirme nos períodos de baixo índice pluviométrico, do grau de trofia do ambiente.indicando forte influência da chuva no estado tróficodo lago. Mallasen et al. (2012) avaliaram a condição da qualidade da água em um sistema de piscicultura em As médias dos índices de estado trófico da tanques-rede no Reservatório de Ilha Solteira São Pauloárea de influência do Parque Aquícola Sucupira e concluíram que a produção de peixes na região provoca(LAMPARELLI, 2004) obtidas durante os meses de baixo impacto no ecossistema aquático. O reservatóriojaneiro, fevereiro e março apresentaram grau de trofia demonstrou ser eficiente na capacidade de assimilação daclassificado como supereutrófico (63 < IET ≤ 67) na carga de nutrientes proveniente de produção de pescado.maioria dos pontos amostrados. Devido às condiçõesclimáticas do período, não foi possível identificar se as Outro estudo a respeito desse tema foi realizado noaltas concentrações de fósforo obtidas foram decorrentes reservatório de Tucuruí (PA), que simulou a produção dedos altos índices pluviométricos registrados ou da peixe em gaiolas e avaliou os impactos dessa atividadeatividade de piscicultura. na qualidade da água. Os resultados desse trabalho indicaram aumento de 30% da carga de fósforo no No período de maio e junho, quando foram local do cultivo, entre 2007 e 2011, sugerindo ambienteregistrados índices pluviométricos abaixo de 20 mm, hipertrófico (DEUS et al., 2013).todos os pontos localizados na área de influência doParque Aquícola Sucupira apresentaram índices de De maneira geral, as variáveis limnológicasestado trófico classificados como eutróficos. (temperatura, condutividade, turbidez, oxigênio dissolvido, pH e sólidos totais dissolvidos), com exceçãoRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Índice de Estado Trófico para monitoramento de atividades aquícolas 35do fósforo total, apesar das pequenas variações de Referênciasoxigênio e sólidos totais, estão de acordo com os padrõesrecomendados pela Resolução CONAMA 357/05. ALVES, R. C. P.; BACCARIN, A. E.; LEONARDO, A. F. G. Efeito da produção de peixes em tanques-rede sobre a sedimentação Os dados obtidos permitem concluir que a área no Córrego do Arribada (baixo Tietê – SP). In: SIMPÓSIO:aquícola apresentou predominância de estado trófico ECOLOGIA DE RESERVATÓRIOS – IMPACTOS POTENCIAIS,supereutrófico e que o estado trófico do lago nas AÇÕES DE MANEJO E SISTEMAS EM CASCATA. 2012, Avaré,proximidades dos tanques-rede sofre forte influência 2012. 71 p.externa de atividades antrópicas, principalmente noperíodo chuvoso. No período da seca, pelo fato de não APHA – AMERICAN PUBLIC HEALTH ASSOCIATION.haver a diluição de nutrientes devido à escassez de Standard methods for the examination of water and wastewater.chuvas, ocorre aumento considerável na concentração 20. ed. Washington: APHA, 1998.de fósforo na água, levando a um estado hipereutrófico.Contudo, no ponto controle (A10), localizado à montante BUENO, G. W.; MATOS, F. T. de; CANZI, C.; OSTRENSKY, A.;do cultivo com relação à corrente predominante (sentido SAMPAIO, M. B.; BARONE, R. S. C.; ROUBACH, R.Acapacidadenorte), o Índice de Estado Trófico se apresentou de de suporte: produção de peixes cultivados em reservatórios: basesforma distinta: no período chuvoso (de janeiro a conceituais (Parte I). Panorama da Aqüicultura, Rio de Janeiro,abril), apresentou-se nas classes de ultraoligotrófico, n. 126, p. 48-63, 2011.oligotrófico e mesotrófico, provavelmente devido ao fatode estar localizado em uma área com maior circulação BUZELLI, G. M.; CUNHA-SANTINO, M. B. Análise ede água, além de ter apresentado aumento na diluição diagnóstico da qualidade da água e estado trófico do reservatóriode nutrientes devido aos altos índices pluviométricos de Barra Bonita (SP). Revista Ambiente & Água, Taubaté, v. 8 , n.registrados no período. Entretanto, no período da seca 1, p. 186-205, 2013.(maio a agosto), assim como ocorreu com os outrospontos, o índice também se apresentou alto no ponto CETESB – COMPANHIA DE TECNOLOGIA E SANEAMENTOcontrole (A10), nas classes de eutrófico e hipereutrófico, AMBIENTAL. Relatório de qualidade das águas interiores doindicando que a aquicultura não é uma atividade estado de São Paulo 2008/CETESB. Vol. 1. São Paulo: Secretariaimpactante e que o lago apresenta naturalmente altos de Estado do Meio Ambiente, 2009a. 531 p.índices de fósforo, principalmente na seca. CETESB – COMPANHIA AMBIENTAL DO ESTADO DE SÃO Os efeitos da atividade são difíceis de serem PAULO. Variáveis de qualidade de água. São Paulo, 2009b.previstos em longo prazo, bem como o comportamento Disponível em: <http://www.cetesb.sp.gov.br/Agua/rios/variaveis.do reservatório mediante aumento da produção de asp#transparencia>. Acesso em: 20 out. 2016.peixes em tanques-rede, por isso, é fundamental que sejaexecutado um programa de monitoramento constante da DEUS, R.; BRITO, D.; MATEUS, M.; KENOV, I.; FORNARO, A.;qualidade de água. NEVES, R.; ALVES, C. N. Impact evaluation of a pisciculture in the Tucuruí reservoir (Pará, Brazil) using a two-dimensional waterAgradecimentos quality model. Journal of Hydrology, Amsterdam, v. 487, p. 1-12, 2013. À Universidade Federal do Tocantins, por meiodo seu Programa de Pós-Graduação em Ciências ESTEVES, F. A. Fundamentos em limnologia. 2. ed. Rio dedo Ambiente, à Faculdade Católica do Tocantins Janeiro: Interciência/FINEP, 1998. 602 p.(Laboratório de Saneamento Ambiental) e ao Institutode Educação Ciência e Tecnologia do Tocantins, Campus FAO – FOOD AND AGRICULTURE ORGANIZATION. ThePalmas. state of world fisheries and aquaculture 2016. Contributing to food security and nutrition for all. Roma: FAO, 2016. 200 p. GREGOR, J.; MARŠÁLEK, B. Freshwater phytoplankton quantification by chlorophyll a: a comparative study of in vitro, in vivo and in situ methods. Water Research, London, v. 38, n. 3, p. 517-522, 2004. KUBITZA, F. Qualidade da água no cultivo de peixes e camarões. 1 ed. Jundiaí: Editora Kubitza. 2003. 229 p. LAMPARELLI, M. C. Graus de trofia em corpos d’gua do estado de São Paulo: avaliação dos métodos de monitoramento. 2004. 207 f. Tese (Doutorado em Ciências) – Universidade de São Paulo, São Paulo. 2004. MALLASEN, M.; CARMO, C. F.; TUCCI, A.; BARROS, H. P.; ROJAS, N. E. T.; FONSECA, F. S.; YAMASHITA, E. Y. Qualidade da água em sistema de piscicultura em tanques-rede no reservatório de Ilha Solteira, SP. Boletim do Instituto de Pesca, São Paulo, v. 38, n. 1, p. 15-30, 2012. MARQUES, A. K. Análise da diversidade fitoplanctônica no reservatório da Usina Hidroelétrica Luis Eduardo Magalhães, no médio Tocantins – TO: estrutura da comunidade, flutuações temporais e espaciais. 2006. 158 f. Dissertação (Mestrado em Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

36 E. S. Pinho et al.Ciências do Ambiente) – Universidade Federal do Tocantins, PEZZATO, L. E.; BARROS, M. M.; FRACALOSSI, D. M.Palmas. 2006. Nutrição de peixes. In: CYRINO, J. E. P.; URBINATI, E. C.; FRACALOSSI, D. M. (Ed.). Tópicos especiais em piscicultura deMATOS, F. T.; WEBBER, D. C.; FONTOURA, A. C.; PINHO, E.; água doce tropical intensiva. São Paulo: Tecart, 2004. p. 75-169.ROUBACH, R.; BUENO, G. W.; FLORENCIO, D.; BARROS,D. J. Monitoramento de qualidade de água das atividades PRADO, R. B. Influência do uso e ocupação do solo na qualidadeaquícolas em reservatórios continentais brasileiros. Palmas: da água: estudo no médio rio Pardo – SP (período de 1985 a 1997).Embrapa Pesca e Aquicultura, (Séries Embrapa), 2016. 66 p. 1999. 209 f. Dissertação (Mestrado em Ciências da Engenharia Ambiental) – Universidade de São Paulo, São Carlos. 1999.MURPHY, J.; RILEY, J. P. A modified single solution methodfor the determination of phosphate in natural water. Analytica MAIA, A. A. D; CARVALHO, S. L.; CARVALHO, F. T.Chimica Acta, Amsterdam, v. 27, p. 31-36, 1962. Comparação de dois índices de determinação do grau de trofia nas águas do Baixo Rio São José dos Dourados, São Paulo, Brasil.PEIXOTO, R. H. P. B. Efeitos da implantação do reservatório da Engenharia Sanitaria e Ambiental, Rio de Janeiro, v. 20, n. 4, p.Usina Hidrelétrica Luis Eduardo Magalhães sobre a qualidade 613-622, 2015.da água do rio Tocantins (TO, Brasil). 2007. 222 f. Tese(Doutorado em Engenharia Ambiental) – Universidade Federal do SORBELLO, G. Linee guida per la realizzazione di impianti diRio de Janeiro, Rio de Janeiro. 2007. maricoltura in Sicilia. Sicilia: Assessorato Territorio Ed Ambiente, Departamento Regionale Territorio e Ambiente, 2008. 63 p.PENA, L.; FERREIRA, C.; ALMEIDA, M. Comportamento dosíndices do estado trófico de Carlson (IET) e modificado (IETM) TOLEDO, A. P. Informe preliminar sobre os estudos parano reservatório da UHE Luís Eduardo Magalhães. Tocantins- a obtenção de um índice para avaliação do estado trófico deBrasil. In: CONGRESO INTERAMERICANO DE INGENIERÍA reservatórios de regiões quentes tropicais. São Paulo: CETESB,SANITARIA Y AMBIENTAL, 29, 2004, San Juan. Anales... San 1990. 12 p.Juan: AIDIS, 2004. p. 1-6. VINATEA-ARANA, L. Princípios químicos de qualidade daPEREIRA, V. L. R. A limnologia e o gerenciamento integrado água em aqüicultura. Florianópolis: Editora da UFSC, 1997. 166do reservatório da Usina Hidrelétrica Luis Eduardo Magalhães p.– UHE Lajeado, Tocantins. 2002. 284 f. Tese (Doutorado emCiências da Engenharia Ambiental) – Universidade de São Paulo,São Carlos, 2002.Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Biotemas, 31 (4): 35-46, dezembro de 2018 http://dx.doi.org/10.5007/2175-7925.2018v31n4p3375ISSNe 2175-7925Padrões de distribuição e abundância de gastrópodes límnicos no município de Acaraú, Ceará: avaliando aspectos da Teoria da Biogeografia de Ilhas Marcos Roberto Santos * Rafaela Camargo Maia Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do CearáAvenida Desembargador Armando de Sales Louzada, s/n, CEP 62580-000, Acaraú – CE, Brasil * Autor para correspondência [email protected] Submetido em 04/06/2018 Aceito para publicação em 04/10/2018Resumo Na Teoria da Biogeografia de Ilhas, a relação espécies-área e o isolamento espacial podem influenciar na distribuição de espécies nos habitat. Nesse contexto, ecossistemas lênticos são utilizados para fornecer informações sobre mecanismos locais de diversidade de organismos, entre eles, moluscos. O presente estudo avaliou os aspectos ecológicos e biogeográficos de moluscos límnicos verificando a influência do tamanho e distância dos corpos hídricos na distribuição das espécies. A amostragem foi realizada em lagoas, classificada por perímetro com diferentes distâncias entre elas, em Acaraú, Ceará. Foram capturados 2.067 gastrópodes, distribuídos em seis famílias, seis gêneros e nove espécies. Foram coletados os planorbídeos Biomphalaria glabrata e Drepanotrema cimex, que ainda não haviam sido registrados para o Ceará. Não foram observadas diferenças significativas na riqueza, abundância e diversidade em relação ao tamanho das lagoas. Entretanto, há uma tendência de maiores índices em lagoas médias, o que pode ser resultante de distúrbios intermediários. Também não foram observadas similaridades na estrutura da comunidade entre corpos de água próximos, o que pode ser explicado pela facilidade de dispersão das espécies devido à enchente em períodos chuvosos. Os dados aqui apresentados podem ser importantes para compreensão dos mecanismos responsáveis pelos padrões de distribuição de moluscos límnicos no nordeste brasileiro. Palavras-chave: Ambientes lênticos; Malacofauna; RiquezaAbstract Distribution patterns and abundance of limnic gastropods in the municipality of Acaraú, Ceará: evaluating aspects of the Theory of Island Biogeography. According to the Theory of Island Biogeography, the relation species to area and spatial isolation can influence the distribution of species in habitats. Thus, lentic ecosystems are used to provide information on local mechanisms of diversity of organisms, including mollusks. The present study evaluated the ecological and biogeographic aspects of limnic mollusks by assessing the influence of the size and distance of water bodies on the distribution of species. Sampling was carried out in lagoons, classified by perimeter and with different distances, in Acaraú, Ceará. A total of 2,067 gastropods were collected; they were distributed in six families, six genera and nine species and included the planorbidsEste periódico está licenciado Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018conforme Creative CommonsAtribuição 4.0 Internacional.

38 M. R. Santos e R. C. Maia Biomphalaria glabrata and Drepanotrema cimex, which had not yet been recorded for Ceará. No significant differences were observed in richness, abundance and diversity in relation to the size of the lagoons. However, there was a tendency for higher indices in medium-sized ponds, which may be due to intermediate disturbances. Similarities in community structure between nearby water bodies were not observed, which can be explained by the ease of dispersion of species due to flooding during rainy periods. The data presented here may be important for understanding the mechanisms responsible for the distribution patterns of limnic mollusks in northeastern Brazil. Key words: Lentic environments; Mollusca fauna; RichnessIntrodução mecanismos responsáveis pelos padrões de distribuição da diversidade (LOPES; CALIMAN, 2008). A biogeografia é um ramo das ciências naturaisque se empenha em documentar e compreender os Ambientes aquáticos lênticos apresentammodelos espaciais de biodiversidade, os processos características como, por exemplo, fronteiras bemresponsáveis pela distribuição dos organismos no espaço definidas na paisagem, evidenciando os ecótonos, amplae sua mudança através do tempo (RECODER, 2011). heterogeneidade espaço-temporal e maior suscetibilidadeSendo assim, é a ciência que estuda a distribuição dos a distúrbios (GILLER, 2004). Dessa forma, possuemorganismos em seus habitat, tanto no passado quanto grande variedade de organismos que apresentam ciclosno presente, incluindo padrões de variação ocorridos de vida curtos e maiores taxas de especiação, já que ano planeta, relacionados à quantidade e aos tipos de água permite maior força de interações diretas e indiretasseres vivos existentes nos mais diferentes ecossistemas, entre as espécies e maior conectividade entre micro-sejam marinho, terrestre ou de água doce (CARVALHO; habitat (GILLER, 2004). Dessa forma, esses ambientesALMEIDA, 2011). permitem isolar e entender mais rapidamente o papel individual e interativo de mecanismos-chave como De acordo com a Teoria da Biogeografia de Ilhas, dispersão, especiação, extinções, fatores ambientaisdesenvolvida por MacArthur e Wilson (1967), vários e interações bióticas na determinação dos padrõesfatores podem influenciar na distribuição e riqueza geográficos da diversidade (CARPENTER, 2001).dos habitat. O fator mais relevante e difundido paraexplicar esses padrões é a relação espécies-área, na qual O Filo Mollusca é o terceiro maior do Reino Animala riqueza de espécies aumenta progressivamente com (AMARAL et al., 2005; KARDONG, 2011). Porém,o aumento da área (LOPES; CALIMAN 2008). Essa apenas gastrópodes e bivalves ocupam os ambientesrelação é parcialmente oriunda do efeito da influência aquáticos límnicos (SIMONE, 2006), habitandodo tamanho do habitat no tamanho das populações e preferencialmente o sedimento e a vegetação adjacenteno número de micro-habitat dentro dos ecossistemas (LOPES-PITONI, 2001).(DODSON, 1992). Esses organismos têm participação relevante nos Outro fator é o isolamento espacial de comunidades, ecossistemas que habitam, desempenhando importanteque exerce grande influência sobre a dispersão de papel na cadeia trófica, sendo utilizados como alimentoorganismos entre diferentes comunidades, tendo assim por peixes, anfíbios, répteis, aves e mamíferos, entre elesum efeito sobre a diversidade (GILLUNG, 2011). o homem (DRÜGG-HAHN, 1997). Algumas espéciesSegundo Srivastava et al. (2004) e De Meester et al. são hospedeiras intermediárias de várias doenças de(2005), um maior grau de isolamento reduz a taxa interesse médico-veterinário (FRANÇA et al., 2007).de colonização de novos indivíduos e espécies para Entretanto, há carência de estudos com moluscos deuma comunidade, diminuindo, portanto, a riqueza água doce (SIMONE, 2013), especialmente no nordesteespecífica. Dentro desse contexto, ecossistemas do país.aquáticos lênticos, como lagos, poças e açudes, podemser importantes sistemas modelo na compreensão dos Dessa forma, os objetivos deste estudo foram: i) caracterizar a comunidade de moluscos avaliandoRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Padrões de distribuição e abundância de moluscos límnicos 39a composição da comunidade, riqueza de espécies, As áreas de coleta foram escolhidas seguindo umaabundância de organismos e a diversidade biológica; ii) linha de semelhanças entre elas, sendo selecionadosverificar o efeito dos tamanhos das lagoas na ocorrência ambientes aquáticos lênticos, perenes, com mesmodas espécies de moluscos; e iii) analisar a distância entre nível de ocupação antrópica nas margens (habitações) eas lagoas como fator de controle para a dissimilaridade vegetação aquática composta por Eleocharis interstinctadas comunidades de moluscos límnicos. (Vahl) Roem & Schult, 1994, Nymphaea amazonum Mart. & Zucc, 1832 e Nymphoides grayana (Griseb.)Material e Métodos Kuntze, 1969. Área de estudo Procedimentos de campo O estudo foi desenvolvido entre os meses As lagoas amostradas foram classificadas de acordode julho e agosto de 2016, em nove corpos de água com o perímetro, obedecendo a três categorias: Lagoasdoce na cidade Acaraú, estado do Ceará, localizada Pequenas (1-500 m), Médias (501-1500 m) e Grandesa 238 km de Fortaleza, capital do estado (Figura 1). (≥ 1501 m), com distância geográfica variável entre elasA região apresenta clima tropical, temperatura (Tabela 1). Os pontos de amostragem foram escolhidosmédia de 27,7ºC e pluviosidade média anual de de forma aleatória e variaram entre as lagoas para que1203 mm (CLIMATE-DATA.ORG, 2017). locais de grande extensão não fossem subamostrados. O tempo de coleta foi padronizado de acordo com a extensão do perímetro da lagoa, sendo estipulado umFIGURA 1: Mapa da região amostral indicando a localização geográfica dos pontos de coleta em Acaraú, Ceará. Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018Procedimentos de campoAs lagoas amostradas foram classificadas de acordo com o perímetro, obedecendo a três

40 M. R. Santos e R. C. MaiaTABELA 1: Relação das distâncias entre as lagoas amostradas em Acaraú, Ceará, indicando o perímetro (m) e a classificação adotada quanto ao tamanho (Pequenas – P; Médias – M; Grandes – G). Distância (m) Local Perímetro Classificação Açude Largo do Açude Açude Lagoa do Lagoa Açude (m) (P, M, G) Açude das Lagoa Bal Poeta Novo Morada Canema Dantas MangabeiraAçude das Piranhas Chicó Piranhas Nova 4.657,7 G X 56,5 785,3 1.478,5 2.389,3 4.977,4 14.722,8 13.340,6 14.704,6Lagoa Chicó 106 P 56,5 X 708,8 1.406,9 2.376,3 4.998,5 14.721,5 13.399,6 14.774,1Açude Bal 1.789,1 G 785,3 708,8 X 864,2 2.394,6 5.087,0 14.132,5 14.128,6 15.505,9Largo do Poeta 196 P 1.478,5 1.406,9 864,2 X 1.509,6 4.195,9 14.067,8 14.577,3 15.752,1Açude Novo 226,4 P 2.389,3 2.376,3 2.394,6 1.509,6 X 2.556,4 12.498,5 14.289,5 15.155,5Açude Morada 1.210,6 M 4.977,4 4.998,5 5.087,0 4.195,9 2.556,4 X 9.761,9 14.726,9 15.055,5 Nova M 14.722,8 14.721,5 14.953,9 14.067,8 12.498,5 9.761,9 X 18.655,0 17.221,7Lagoa do 1.306,4CanemaLagoa Dantas 659,9 M 13.340,6 13.399,6 14.128,6 14.577,3 14.289,5 14.726,9 18.655,0 X 2.973,4 Açude 3.457,2 G 14.704,6 14.774,1 15.505,9 15.752,1 15.155,5 15.055,5 17.221,7 2.973,4 XMangabeiratotal de 15 minutos para cada ponto amostral marcado. ponto foram acondicionados em sacos plásticos, comDessa forma, em lagoas pequenas foi estabelecido pequena quantidade de água do local de coleta para aapenas um ponto para a realização de uma amostragem manutenção da umidade, e identificados. Em laboratório,de 15 minutos. Em lagoas consideradas médias foram foram anestesiados em solução de 30 g de Cloreto detrês pontos, totalizando 45 minutos para coleta. Nas Magnésio (MgCl2) diluído em 200 mL de água e a seguirlagoas grandes foram oito pontos, perfazendo 120 fixados em álcool 70%.minutos para realização da coleta. As amostragens foramfeitas sempre próximas à vegetação aquática, a uma Para identificação, os exemplares foram analisadosprofundidade máxima de 1 m. quanto a sua anatomia externa e, quando necessário, foi realizada a dissecção dos animais. O material testemunho A busca pelos moluscos nas áreas de coleta foi foi depositado na Coleção Malacológica Prof. Henryrealizada de modo direto por quatro pessoas divididas Ramos Matthews da Universidade Federal do Cearáem duplas: dois pesquisaram a vegetação e o substrato, (Fortaleza).com o auxílio da concha de captura de moluscos, e doiscapturaram os moluscos nos locais em que a concha Análise de dadosnão é indicada, como em superfícies duras (SANTOSet al., 2010). A concha de captura consistia em um cabo A riqueza e a abundância de moluscos entrede madeira com aproximadamente 1m de comprimento, lagoas/tamanho foram avaliadas com uma Análise deacoplado a uma peneira com malha de 2 mm. Variância (ANOVA). Quando detectadas diferenças entre as médias, ao nível de significância de 5% Os moluscos coletados (Licença permanente para (p < 0,05), o teste de comparações múltiplas de Tukey foicoleta de material zoológico número: 45584-1) em cada aplicado.Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Padrões de distribuição e abundância de moluscos límnicos 41 O padrão de variação na estrutura das comunidades Resultadosda malacofauna foi avaliado comAnálise deAgrupamento(Cluster) a partir do índice de similaridade de Bray- Foram coletados 2.067 moluscos, todos da ClasseCurtis, usando o programa PRIMER v6 (CLARKE; Gastropoda, distribuídos em seis famílias, sete gênerosGORLEY, 2006). Essas análises consideraram os e nove espécies. São elas: Melanoides tuberculatusvalores de densidade relativa das espécies. Também (Thiaridae) (Müller, 1774); Biomphalaria stramineapor meio desse programa foram realizadas a Análise (Planorbidae) (Dunker, 1848); Biomphalaria glabratade Similaridade (ANOSIM) e a Percentagem de (Planorbidae) (Say, 1818); Drepanotrema cimexSimilaridade (SIMPER), visando detectar variações (Planorbidae) (Moricand, 1839); Streptartemon molarisespaciais entre as lagoas. (Streptaxidae) Simone & Casati, 2013; Pomacea lineata (Ampullariidae) (Spix, 1827); Ferrisia sp. Para avaliar a diversidade, foram utilizados o Índice (Ancylidae); Gundlachia sp. (Ancylidae); Omalonyxde Simpson (POOLE, 1974), a Equabilidade de Pielou e sp. (Succineidae).o Índice de Shannon (LUDWIG; REYNOLDS, 1988).TABELA 2: Riqueza e abundância dos moluscos límnicos amostrados nas lagoas de tamanhos pequeno (P), médio (M) e grande (G) em Acaraú, Ceará. Local Tamanho Famílias Abundância Espécies Lagoa Chicó P Ancylidae Ampullariidae 2 Ferrisia sp.Largo do Poeta P 17 Pomacea lineata Planorbidae 110 Drepanotrema cimex Açude Novo P 8 Biomphalaria stramineaLagoa Dantas M Streptaxidae 1 Streptartemon molaris Ampullariidae 18 Pomacea lineata Morada Nova M Ampullariidae 14 Pomacea lineata Planorbidae 2 Biomphalaria stramineaLagoa do Canema M Ampullariidae 255 Pomacea lineata Açude do Bal G 371 Biomphalaria straminea G Planorbidae 452 Melanoides tuberculatusAçude Mangabeira Thiaridae 2 Ancylidae 23 Ferrisia sp.Açude das Piranhas G Ampullariidae 3 Pomacea lineata 17 Drepanotrema cimex Planorbidae 4 Biomphalaria glabrata 3 Pomacea lineata Ampullariidae 82 Biomphalaria straminea Planorbidae 316 Pomacea lineata Ampullariidae 48 Melanoides tuberculatus Thiaridae 27 Pomacea lineata Ampullariidae 76 Biomphalaria straminea Planorbidae 195 Pomacea lineata Ampullariidae 7 Melanoides tuberculatus Thiaridae 3 11 Ferrisia sp. Ancylidae Gundlachia sp. Omalonyx sp. Succineidae Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

No Largo do Poeta foi coletado o único exemplar de S. molaris amostrado pelo preso. Essa42área também teve a maior Ma.bR.uSanntdosâenR.cCi.aMaida e D. cimex, espécie também coletadMorada NEofevitao, deom tmameannohro ndúams elraog.oaOs mnaalonAys lxagosaps.peequeGnaus napdrelsaenctahraima asmpe.nosróabufnodrânacmia amostrude das Piroacnohrraêsn.ciNa deasssaeslpoéccaielsiddaedmeoflousiccoosletdaedeospéociems, caoimo1r72nmúomlusecroos amdoestrFadeors.risia sp., amostm na LnaasglaoAgaoraiqsCudeehzadiicdfeeóreensetpeéscntiaeoms adneAhmoçsoudluudsrcaeonsteMeoncpoorrnesatreadndtaea Assim, a Lagoa Dantas apresentou maior Nabounvdaân,cioa dnods emolausceossPp. élinceiaeta,fBo. sitrapmoinueacoe Mr. epresenthalariaeessgttuáldaporbeesrsetanátteeaxepmsreóstosadooncsaooTrsarbceoeulrapon2s.ohPíodAmricaçocuse,adseleignMueaidtaoorateudsbtaaenrcdNuolaoptruvessa.ePn.oteréemm, Pt.oldinoesaotas teve ampla distribuição, locais de amostragem,Os ínppdoeisrcqBue.isssatdraadms.einMeeadl,aiqnvuoeiederessstáitudebmaerdcciuenlcaotuadsdaesoFntoaevrdreiosliaasgosapns. esBetnaeqlueannetosoAtMuç.udtduobeedracpsulPaaitrruaasnfhoaiesc.oxBlepitoarmdeopshsoasmlaaerrinatesantroaAmdçiinuvedaeersidadeos límfeosntiãicocolpoertseasdeonietnemsddeimocisatrcmêosrplooqscahuiísde. rDicroaespseanBol.tagreglamobaraactsiam, eSax. moCocaosnrterrmeuaandeoanLosaArgçoauddpeorMPeoasenteag,annbtoeaiArmaç,uedmedNmioevvnooe,rnrqasuLaindatgiadodaaddeeo. equivala 3), dimfoelarreisn, Ocmiaalnondyox s-ps.,eGuunmdlaachsiadspa. fsicaoraumtrreastsritopsela abNuonLdarâgondcoiPaoedtaefoiucmoleatadoouo údniucoaesxeemspplarécies (Fi a uma das localidades. de S. molaris amostrado pelo presente trabalho. Essa Não foram observadas diferenças significativas área também teve a maior abundância de D. cimex, na riqueza de espécies de moluscos entre os tamanhos espécie também coletada no Açude Morada Nova, emLA 3: ÍnsAdeedsisilLaceagsegopsoaéascsdieaGesm,roapdnsetidrrvteaesdenocersesMni(tFdéeds2a,6iaad=sqeau0pa,d0rtre6oos2es5fna0tmma; rípaloima=lsu,r0ieqs,n9ucq4eou0zaa0sn2dt)loe.ímafmnomeiicnocosootrlresnatdúaaomdsomernoooom. sOAatmiçrouaardldnoeúnomdysaxessrnopP.aideresaGnFulheanarsdgr.ilsaoNicaahesssiapsa.sd,plae.omscóaotalsfiotdmrraaaddmaeanhos peq (Pa)s, LmagéodasioPe(qMue)naes gaprraensednetar(aGm)ceinmco Aescpéacriaesú, , Ctaemabréám.na Lagoa Chicó e no Açude Morada Nova, onde a espécie foi pouco representada. Biomphalaria glabrata representadas por três famílias. signiTfiacmatibvéaTms annamãoaPbaufnonrdhaâmnocioabdsSeeirmmv0ao,dlp5uas1sscoodsnifeenretrnSeçhoass0a,n8sn9ó oocnOorsreíunEdniocqeAsuçduaed0ebd,Mi5ivle5oirrdsaiddaaaddNeeoavdao. tados neste estudo tamanhos das lagMoas amostradas0(,F627,6 = 0,582781, ,1p6ara expressar a d0iv,6er5sidade dos moluscos límnicos p = 0,58709). EntreGtanto, a maior ab0u,n4dâ8ncia absoluta0,8in6dicam que as lago0as,a4m8ostradas apresentam diversidade foi observada nas lagoas médias, com 1.130 organismos, equivalente (Tabela 3), diferenciando-se umas das outras seguido pelas lagoas grandes, com 765 organismos. pela abundância de uma ou duas espécies (Figura 2).A 2: Distribuição da abundância dos moluscos límnicos amostrados nas lagoas de tama peFqIGuUeRAno2: (eDmPistA)ri,cbaumriaçúãé,oCddeaairaoáb.u(ndMânc)iaedosgmroalunscdoselím(Gnic)os eammostrAadocsanarsalaúgo,aCs deetaamraán.hos pequeno (P), médio (M) e grande (G) Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Padrões de distribuição e abundância de moluscos límnicos 43TABELA 3: Índices de diversidade dos moluscos límnicos ao Açude das Piranhas e ao Açude Bal, lagoas grandes amostrados nas lagoas de tamanhos pequeno que possuem distância de 785,3 m entre elas. (P), médio (M) e grande (G) em Acaraú, Ceará. O grupo III apresentou 45% de similaridade e Tamanho Simpson Shannon Equabilidade compreendeu Lagoa Dantas (lagoa média), Açude das P 0,51 de 0,89 0,55 a dissAPiimrLanialhgaaorsai(dDlaaagndotaeasgdarapanrsedsee)cnoetamA1çu3u.nd3ei4d0Ba, ad6l e(mlsagddoeaedgimsratânondcleui)a.scosDistânciaM como f0a,6t7or c1o,1n6 trole pa0,r6a5límnicosG 0,48 0,86 0,48 do Açude das Piranhas e 14.128,6 m do Açude Bal. A similaridade dessas áreas está relacionada à altaA análise de agrupamento evidenciou a foabrumndaâçnãcoia rdeelatciviancdeoTghirauripdoaes edAismtpinultloasriid(Faei.gura 3). Distância como fator de controle paraDois gruapdoisssaipmreilsaernidtaardaemdaasltcaosmimuniliadraiddaedsed(e78%) eOmgrrueploaçIVãoreuànieusatsruátruearsaAdçaudecoNmovuon(ildagaodae de pequena), Lagoa Chicó (lagoa pequena) e Açudemoluscoms. oOlusgcruopsolímI néicfoorsmado por Açude NovoMeoraLdaagNoaovCa h(ilcagóo, alamgéodaisa)p. eEqsusaesnaloscaqluideaddeisstam2.37d6e,3cimAnc,aoneágloirsuepgdoresuapdgoirsutIipnIatmcosoenr(trFoeiesgvpuirodaenn3dc)ei.oDuaooaifsAorgçmruuadpçãoeosdasnapoPrveiosreadnnitsahtmaas2d.ie3s7tâa6no,3ciAamsçmduaeddeLiaaBngaoasal,,sCleahnigdcooóaqesu2eg.5ora5A6n,çd4uedmse quepossaupermesednitsatrâanmciaaltadesi7m8il5a,r3idmadeen(7t8re%e) leams. relação do Açude Morada Nova; no entanto, essas áreasà estrutura da comunidade de moluscos. O grupo I apresentaram similaridade de cerca de 55% devido àé formado por Açude Novo e Lagoa Chicó, lagoas contribuição de Ampullariidae.FIGUpeRqAuen3a:s qDueenddisotagmra2m.3a76d,3ams ,áeroeagsrupaomIIocsotrraredsapso,ndaevaliado com uma análise de agrupamento a partir do índice de similaridade, considerando os valores de abundância dos moluscos límnicos nasFIGURA 3:laoDgseovnadalosogrreaasmmdaeodasabtsuránardedâanascsaiam. doostsramdoalsu,sacvoaslilaídmoncicooms uma análise de agrupamento a partir do índice de similaridade, considerando nas lagoas amostradas. Largo do Poeta Açude Novo Lagoa Chicó Morada Nova Lagoas amostradas Açude Mangabeira Lagoa do Canema Lagoa Dantas Açude das Piranhas Açude do Bal0 20 40 60 80 100 Similaridade (%) Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018O grupo III apresentou 45% de similaridade e compreendeu Lagoa Dantas (lagoa média),

44 M. R. Santos e R. C. Maia O grupo V agregou Açude Novo (lagoa pequena), altamente poluídos, como os que recebem esgotosLagoa Chicó (lagoa pequena), Açude Morada Nova urbanos, o que pode justificar sua dominância nos corpos(lagoa média), Lagoa do Canema (lagoa média) e límnicos estudados em Acaraú. Segundo Pieri (2008),Açude Mangabeira (lagoa grande). Nesse agrupamento, P. lineata comporta-se como um consumidor dea maior distância entre áreas de amostragem foi do vegetação, podendo ingerir acidentalmente os ovosAçude Mangabeira, que dista 17.221,7 m da Lagoa do de outros moluscos, reduzindo as populações destesCanema, 15.055,5 m do Açude Morada Nova, 15.155,5 ou mesmo eliminando-as, tonando-se dominante nom do Açude Novo e 14.774,1 m da Lagoa Chicó. Esses ambiente.corpos hídricos apresentaram similaridade de 30%,sendo a abundância de Ampullariidade e Planorbidae De acordo com Carvalho et al. (2008), osresponsável por essa semelhança. planorbídeos do gênero Biomphalaria registrados para o nordeste são B. glabrata, B. tenagophila e B. straminea. O Largo do Poeta (pequena) não formou nenhum No presente trabalho, B. straminea foi encontrada emagrupamento com o restante das lagoas. Tal padrão cinco lagoas enquanto B. glabrata foi encontrada, emse deve à ocorrência de duas famílias Planorbidae e baixa abundância, em apenas uma (Lagoa MoradaStreptaxidae, sendo que duas espécies, D. cimex e S. Nova). Paraense (1972) chama atenção para o fato demolaris, só ocorreram nesse local. que os planorbídeos desse gênero podem ser encontrados em uma grande variedade de ambientes de água doce, Assim, os grupos foram formados a partir do parada ou pouco corrente (lagoas, lagos, poços, cisternas,grau de similaridade entre as assembleias de moluscos pântanos, rios, riachos, canais de irrigação e outros).encontrados em cada local e que não apresentaram O autor ressalta ainda que Biomphalaria pode tolerarrelação direta com as distâncias entre as lagoas. amplas variações nas características físicas, químicas e biológicas do seu ambiente (PARAENSE, 1972).Discussão Biomphalaria straminea está presente em um A diversidade de gastrópodes de água doce grande número de municípios brasileiros (1327encontrada nas lagoas da cidade de Acaraú no Ceará munícípios), distribuídos por 24 estados, além doé semelhante à observada em outros corpos límnicos Distrito Federal, com exceção dos estados do Amapábrasileiros. Por exemplo, Mota (2011), na área do e de Rondônia (CARVALHO et al., 2008). De acordoPesqueiro Itapecerica em São Paulo, registrou seis com Marchiori (1999), na Região Nordeste, a espécieespécies de seis famílias distintas: B. straminea, M. desempenha importante papel na transmissão datuberculatus, Lymnaea columella, Pomacea lineata, esquistossomose como hospedeira intermediária. APhysa marmorata e Anodontites trapesialis. Vidigal espécie já havia sido registrada para região no trabalhoet al. (2005), em trabalho desenvolvido no Rio Doce, desenvolvido por Silveira (2017), que avaliou se essesMinas Gerais, coletaram os gastrópodes Ancylidae, organismos ofereciam algum risco à população naPlanorbidae, do gênero Biomphalaria, Hydrobiidae, transmissão da esquistossomose mansônica. Na ocasião,Thiaridae, da espécie M. tuberculatus, Physidae, do não foram encontrados exemplares infectados.gênero, Physa, espécimes da família Ampullariidae,com Pomacea, e os Bivalves Sphaeriidae, Corbiculidae Biomphalaria glabrata apresenta uma amplae Mycetopodidae. distribuição, sendo encontrada em 16 estados brasileiros e em 806 municípios do país (CARVALHO et al., Pomacea lineata foi encontrada nos nove corpos 2008), porém não havia sido registrada para o estado dohídricos utilizados nesse estudo, mostrando sua ampla Ceará até amostragem no presente trabalho. A espéciedistribuição nos ambientes límnicos da região. Segundo é considerada como o hospedeiro intermediário maisThiengo et al. (2004), ampularídeos são encontrados eficiente da esquistossomose mansônica nas Américas,em águas de curso lento e podem suportar ambientes sendo responsável por focos ativos (PARAENSE, 1975; REY, 2008). Esses dados devem ser avaliados pelosRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

Padrões de distribuição e abundância de moluscos límnicos 45órgãos responsáveis pela saúde pública a fim de evitar folhas ou aos talos de plantas aquáticas e em folhas ema proliferação da esquistossomose na região. decomposição, preferindo ambientes lênticos ou com pouca correnteza, tais como lagoas, alagados marginais, A presença de M. tuberculatus foi observada remansos de rios ou riachos, brejos, açudes e represas.em alta abundância em três lagoas amostradas nesse Esses dados podem indicar o grau de conservação daestudo. Melanoides tuberculatus é um molusco de lagoa amostrada em Acaraú.origem afroasiática introduzido na América Latinaem 1960, sendo atualmente distribuído em todos os Ferrisia sp. foi registrada em três lagoas amostradas.países da região (VAZ et al., 1986). Acredita-se que sua De acordo com Paraense e Santos (2003), essesintrodução no país tenha sido por meio do comércio de organismos possuem ampla distribuição nos corpospeixes e plantas ornamentais. Atualmente, sua presença de água doce, porém, no presente estudo, essa altaé notificada em vários estados brasileiros (VAZ et al., frequência não foi observada.1986; FERNANDEZ et al., 2003). Para De Marco(1999), a distribuição dessa espécie por outros sistemas Streptartemon molaris restringiu-se somente a umhídricos pode ser facilitada pela presença de pássaros que local e teve baixa ocorrência. De acordo com Simonevisitam áreas onde a espécie exótica já está presente. No (2004), o número reduzido da espécie normalmentepresente trabalho, M. tuberculatus foi encontrado nos está relacionado à predação por outro organismo.corpos hídricos com maiores extensões, possivelmente Cabe ressaltar que essa espécie de molusco é típica daporque esses locais possuem uma maior área e nichos caatinga, justificando sua presença na região.para abrigar novas espécies pelo processo de migraçãoe mais recursos disponíveis para aves. Com relação ao tamanho dos corpos hídricos, não foram observadas diferenças significativas na riqueza, Merece destaque também a presença de moluscos abundância, diversidade ou estrutura da comunidade dasda espécie D. cimex, coletados em duas áreas em lagoas entre os tamanhos amostrados. A premissa maisAcaraú:, Largo do Poeta e Açude Morada Nova. No difundida na Teoria da Biogeografia de Ilhas para explicarBrasil, é registrada a ocorrência de D. cimex para os padrões de ocorrência de espécies é a relação com oos estados da Bahia (KÓTZIAN; AMARAL, 2013), tamanho, sendo que a riqueza aumenta progressivamenteMinas Gerais (SIMONE, 2006), São Paulo (PEREZ; com o aumento da área (LOPES; CALIMAN, 2008).ARTIGAS, 1969), Paraná (BUENO-SILVA; FISCHER, Ou seja, o tamanho da região pode ser determinante2005) e Rio Grande do Sul (FRÓES; LIMA, 1975). O no número de espécies presentes nela, influenciando,presente trabalho consiste no primeiro registro da espécie por exemplo, o suprimento de colonizadores para umapara o estado do Ceará e para o município de Acaraú. comunidade. Estudos recentes realizados em poças temporárias e lagos rasos têm sugerido que o tamanho do Omalonyx sp. foi encontrado exclusivamente no ecossistema é um fator importante que pode afetar diretaAçude das Piranhas. Arruda et al. (2007) relatou que as e indiretamente mecanismos que determinam os padrõeslesmas do gênero Omalonyx vivem preferencialmente de riqueza de espécies em escalas locais (SCHEFFERem ambientes bastante úmidos, muitas vezes alagados, et al., 2006).como lagoas, pântanos e margens de outros corposd´água, em objetos semi-submersos, macrófitas Os dados obtidos pelo presente estudo nãoflutuantes e semiaquáticas. No presente estudo, esses corroboram a proposta da Teoria da Biogeografiaorganismos foram encontrados na margem vegetada de Ilhas, ou pelo menos o modelo não é claro paracom macrófitas emergentes. os moluscos límnicos. No entanto, se observamos individualmente, as lagoas médias tendem a apresentar A ocorrência da Gundlachia sp. só foi registrada maior diversidade, riqueza e abundância de moluscos.no Açude das Piranhas. De acordo com Santos (1994), Tal fato pode ser explicado pela Hipótese do Distúrbioesses moluscos geralmente estão associados a ambientes Intermediário, na qual, segundo Cornell e Lawtonnão poluídos, vivendo preferencialmente aderidos às (1992), a diversidade será maior em comunidades Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

46 M. R. Santos e R. C. Maiacom níveis intermediários de perturbação e menor em Acaraú é semelhante à encontrada em outros corposcomunidades com níveis mais baixos (lagoas grandes) de água doce lênticos no Brasil. E faz um primeiroou mais altos de perturbação (lagoas pequenas). registro para o estado do Ceará de B. glabrata e D. cimex, ambos pertencentes à família Planorbidae. O A Hipótese do Distúrbio Intermediário surgiu tamanho dos corpos hídricos não exerceu influênciacomo mais uma alternativa para explicar a diversidade significativa na comunidade de moluscos. Entretanto,dentro de comunidades naturais, principalmente a alta há uma tendência de maior riqueza, abundância ediversidade encontrada. Nessa visão, os distúrbios diversidade em lagoas médias, o que pode ser resultante(por exemplo, tempestades, incêndios, inundações), de distúrbios intermediários. Também não foramque podem acontecer dentro de várias frequências e observadas similaridades na estrutura da comunidadeintensidades, promovem a mortalidade ou injúrias de moluscos entre corpos de água próximos, o que podedos organismos de uma comunidade, e uma maior ser explicado pela facilidade de dispersão das espéciesdiversidade é mantida por níveis intermediários de por toda a área, devido às enchentes dos corpos hídricosdistúrbio (CORNELL; LAWTON, 1992). Com o em períodos mais chuvosos.aumento do intervalo entre os distúrbios, a diversidadetambém irá aumentar, pois haverá mais tempo para a Agradecimentosinvasão de diferentes espécies. Ao Instituto Federal de Educação, Ciência e O isolamento espacial de comunidades também Tecnologia do Ceará – Campus de Acaraú, pela logística.exerce uma grande influência sobre a dispersão de À equipe do laboratório Ecologia de Manguezaisorganismos entre diferentes comunidades, tendo assim (ECOMANGUE), pelo auxílio nas coletas. Aosum efeito sobre a diversidade. Segundo a Teoria de avaliadores A. L R. Brandão e I. H. C. V. Silva, por suasBiogeografia de Ilhas, um maior grau de isolamento contribuições ao manuscrito.reduz a taxa de colonização de novos indivíduos eespécies para uma comunidade, diminuindo, portanto a Referênciasriqueza de espécies. Hubbell (2001) também prediz quea similaridade de espécies diminui com o aumento da AMARAL, A. C.; RIZZO, A. E.; ARRUDA, E. P. Manual dedistância entre locais. Entretanto, neste estudo, não foi identificação dos invertebrados marinhos da região Sudeste-observada similaridade entre as lagoas próximas. A baixa Sul do Brasil. Vol. 1. São Paulo: Ed Universidade de São Paulo,riqueza de espécies foi preponderante para similaridade 2005. 287 p.entre as lagoas nesse estudo. ARRUDA, J. O. Sistemática e ecologia de espécies de Omalonyx (Mollusca, Gastropoda, Succineidae) no Estado do Rio Grande A semelhança na composição dos moluscos entre do Sul. 2007. 47 f. Dissertação (Mestrado em Zoologia) – Pontifíciaas lagoas também pode ser explicada pela facilidade Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre. 2007.de dispersão por toda a área, inclusive devido às BUENO-SILVA, M.; FISCHER, M. L. Dinâmica populacionalenchentes dos corpos hídricos, que podem interligar de Drepanotrema cimex (Moricand, 1839) (Mollusca:alguns dos corpos de água amostrados, sendo o tempo Basommatophora: Planorbidae) no Parque Barigüi, Curitiba,de isolamento não suficiente para determinar diferenças Paraná, Brasil. Biotemas, Florianopolis, v. 18, n. 2, p. 129-141,nas assembleias de moluscos. Por exemplo, o Açude 2005.das Piranhas, nos períodos chuvoso, se conecta com o CARPENTER, S. R. Trophiccascades, nutrients, andlakeAçude Bal e a Lagoa Chicó, favorecendo a dispersão productivity: whole-lake experiments.Ecological Monographs,de organismos entre esses ambientes, corroborando a Ithaca, v. 71, n. 5, p. 163-186, 2001.similaridade das espécies entre os locais, mesmo em CARVALHO, J. B.; ALMEIDA, E. A. B. Áreas de endemismo.períodos de estiagem. In: CARVALHO, C. J. B. de; LAVINA, E. L.; FAUTH, F. (Ed). Biogeografia da América do Sul: padrões e processos. São Paulo: Assim, o presente trabalho conclui que a Roca. 2011. p. 41-51.composição de espécies de moluscos límnicos em CARVALHO, O. S.; AMARAL, R S.; DUTRA, L V.; SCHOLTE, R. G. C.; GUERRA, M. A. M. Distribuição espacial de Biomphalaria glabrata, B. straminea e B. tenagophila,Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018

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Biotemas, 31 (4): 47-56, dezembro de 2018 http://dx.doi.org/10.5007/2175-7925.2018v31n4p4497ISSNe 2175-7925 Conservation status of Astyanax biotae(Characiformes: Characidae) in Mato Grosso do Sul, upper Paraná River basin, Brazil Maria José Alencar Vilela 1* Francisco Severo-Neto 2 Fernando Rogério Carvalho 21 Laboratório de Ictiologia, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Campus de Três Lagoas Avenida Ranulpho Marques Leal, 3484, CEP 88040-960, Três Lagoas – MS, Brazil2 Instituto de Biociências, Laboratório de Ictiologia, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul Campo Grande – MS, Brazil * Autor para correspondência [email protected] Submetido em 19/04/2018 Aceito para publicação em 24/10/2018Resumo Estado de conservação de Astyanax biotae (Characiformes: Characidae) em Mato Grosso do Sul, bacia do alto Paraná, Brasil. Astyanax biotae é uma espécie originalmente descrita de um afluente do rio Paranapanema, bacia do alto rio Paraná. Durante amostragens realizadas em drenagens dos rios Ivinhema e Verde, no sistema do alto Paraná, em Mato Grosso do Sul, exemplares de A. biotae foram coletados em cabeceiras de pequenos riachos e em lagoas de várzea, tanto em Unidades de Conservação como em áreas de agricultura intensiva. Os dados morfomerísticos de 20 indivíduos analisados foram similares aos da série-tipo. Exemplares-testemunhos estão depositados nas coleções ictiológicas da UFMS (ZUFMS), UEMS (CPUEMS) e UNESP (DZSJRP). Com base nos critérios da IUCN, sugerimos a classificação como Menos Preocupante (LC) no estado de Mato Grosso do Sul, considerando principalmente a inexistência de ameaças efetivas em duas das áreas de ocorrência da espécie, situadas dentro de Unidades de Conservação. No entanto, reforçamos a urgência em medidas para a proteção das regiões de cabeceiras de riachos, a fim de evitar o aumento do desmatamento, assoreamento e poluição agrícola, problemas recorrentes no Cerrado, que comprometem severamente a manutenção desses hábitats e suas espécies. É necessário investir em estudos sobre a biologia da espécie e ampliar as amostragens, buscando diminuir os vazios amostrais ainda existentes nas drenagens estaduais. Palavras-chave: Áreas úmidas; Cabeceiras de riachos; Espécie nativa; Ictiofauna; Unidade de ConservaçãoAbstract Astyanax biotae was described from an affluent of the Paranapanema River, in the upper Paraná River basin. During sampling carried out for research projects in the drainage of the Ivinhema and Verde rivers, in the upper Paraná River system, A. biotae individuals were collected in headwaters of small streams and várzea lagoons, both in protected and intensive agriculture areas. The morphometric and meristic data of 20Este periódico está licenciado Revista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018conforme Creative CommonsAtribuição 4.0 Internacional.

50 M. J. A. Vilela et al. individuals analyzed were similar to those of the standard series. Vouchers are deposited in the ichthyological collections of UFMS (ZUFMS), UEMS (CPUEMS) and UNESP (DZSJRP). Based on IUCN criteria, we suggest this species be classified as Least Concern (LC) in Mato Grosso do Sul State, considering the absence of effective threats in two of the occurrence areas, which are located within protected areas. However, we emphasize the establishment of measures to protect headwater regions in order to avoid an increase in deforestation, siltation and agricultural pollution, which are recurrent problems in the Cerrado that severely compromise the maintenance of these habitats and their species. It is necessary to invest in studies about natural history of the species and to increase sampling, seeking to reduce the sample gaps that still exist in the Mato Grosso do Sul drainages. Key words: Headwaters; Ichthyofauna; Native species; Protected area; WetlandsIntroduction Paranapanema River basin, upper Paraná River system (CASTRO; VARI, 2004). This species differs from other The aquatic systems of Mato Grosso do Sul State are upper Paraná River congeners by its reticulated patterndistributed among the drainages of the upper Paraguay of the body, resulting from the dark pigmentation onRiver basin, including the complex Pantanal biome, and the margins of the scales and by the distal margin of thethe upper Paraná River basin, which occupies the central- base of the dorsal fin vertically passing through the firsteastern and southern regions of the state. These regions or second branched rays of the anal fin.contain about 360 valid fish species (FROEHLICHet al., 2017). This diversity is an underestimation, as The species is mentioned in the fish checklist ofshown by recent new species descriptions and records Mato Grosso do Sul State (FROEHLICH et al., 2017),(e.g., Melanorivulus nigropunctatus Volcan, Klotzel but with no mention of a voucher specimen. Recently,& Lanés, 2017 and M. ofaie Volcan, Klotzel & Lanés, Oliveira et al. (2018) confirmed the species in Mato2017, Laetacara araguaiae Ottoni & Costa, 2009 and Grosso do Sul. In this article we provide detailed dataBrachyhypopomus walteri Sullivan, Zuanon & Cox about the occurrence of Astyanax biotae into MatoFernandes, 2013). Grosso do Sul State, including new records for the eastern part of state, and assess its regional conservation Characidae is the richest family of order status.Characiformes, with about 1,200 valid species described(ESCHMEYER; FONG, 2018) and more than 70 Materials and Methodsspecies in the region of the upper Paraná River basin(LANGEANI et al., 2007). Astyanax Baird & Girard, Study area1854 represents one of the most species-rich generaamong the Characidae and has a wide distribution in In Mato Grosso do Sul, the upper Paraná Riverthe Neotropics. It is also one of the most taxonomically basin was originally almost entirely covered by thecomplex genera, resulting in varying estimates of species Cerrado biome and is characterized by an Aw climatenumbers (GÉRY, 1977; GARUTTI, 1999; GARUTTI; (tropical savanna with a dry winter) according to theBRITSKI, 2000; LIMA et al., 2003). Although Astyanax Köppen-Geiger classification. There is also a small areasystematics are still unclear and not fully understood with a humid temperate climate in the southern region(MENEZES et al., 2007; BERTACO, 2014; LUCENA; of the state, with a dry winter and hot summer (Cwa)SOARES, 2016), the taxon currently has about 150 valid (RIBEIRO; WALTER, 1998), occupied by the Atlanticspecies (ESCHMEYER; FONG, 2018), many of which Forest biome. According to Ecological-Economichave been recently discovered (OLIVEIRA, 2017). Zoning (ZEE-MS, 2009), only a few fragments of seasonal semideciduous forest and semideciduous Astyanax biotae Castro &Vari, 2004 (Characiformes: alluvial forest remain in this region, whose landscapeCharacidae) was described based on specimens collected has been modified by large monocultures. The specimensin Água Mole Stream, a small drainage belongingto Diamante do Norte County, Paraná State, in theRevista Biotemas, 31 (4), dezembro de 2018