Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica

CASOS CLÍNICOS / MICOBACTERIAS DermatologíaCMQ2023;21(2):137-139 Granuloma de las piscinas: reporte de un caso Swimming pool granuloma: a case report Karen Lorena López-Aguado Amador,1 Cristina Berumen Glinz,2 Sonia Toussaint Caire3 y Fernando de la Barreda Becerril4 1 Residente de segundo año de Dermatología, Clínica Hospital Constitución, issste, Monterrey, Nuevo León 2 Dermatóloga adscrita al Departamento de Dermatología, Hospital General Dr. Manuel Gea González 3 Dermatopatóloga adscrita al Departamento de Dermatopatología, Hospital General Dr. Manuel Gea González 4 Dermatólogo, Hospital Ángeles Lomas RESUMEN ABSTRACT Swimming pool granuloma is a chronic infection caused by My- El granuloma de las piscinas es una infección cutánea crónica oca- cobacterium marinum following injury of the skin with exposure sionada por Mycobacterium marinum tras la exposición en aguas to contaminated water. Diagnosis can be challenging because contaminadas. Representa un reto diagnóstico debido a la baja of its multiple clinical presentation, low prevalence, and difficult prevalencia, la heterogeneidad de su presentación y la dificultad isolation of the causal agent. We present a clinical case in which para aislar el microorganismo. Presentamos el caso de un hombre acid fast bacilli were found in histologic examination. Complete con antecedente de exposición a aguas no cloradas, con hallaz- response was obtained after treatment with clarithromycin and go de bacilos ácido-alcohol resistentes en la histopatología, quien minocycline. tuvo respuesta completa luego del tratamiento con claritromicina y minociclina. Keywords: granuloma, swimming pool, Mycobacterium marinum. Palabras clave: granuloma, piscina, Mycobacterium marinum. LIntroducción cientes. Acudió a consulta porque presentaba una derma- as infecciones causadas por Mycobacterium marinum, tosis de dos meses de evolución, localizada en el dorso del una micobacteria no tuberculosa de crecimiento len- primer dedo de la mano derecha, caracterizada por dos to, se presentan en personas expuestas a aguas no clora- nódulos eritematosos, uno de ellos situado sobre la arti- das. Clínicamente se manifiestan con la formación de le- culación interfalángica y el otro en la base del pulgar. Los siones nodulares o esporotricoides en el área de contacto nódulos, de 9 y 18 mm, respectivamente, tenían superficie con el bacilo.1,2 La enfermedad diseminada puede ocurrir eritematosa y en el más distal se observó una ulceración en personas inmunosuprimidas.3 Se trata de una derma- central de 1 mm (figura 1). Las lesiones eran poco do- tosis poco frecuente en la que el diagnóstico es un reto lorosas al tacto. No presentaba adenomegalias regionales. por su amplia heterogeneidad clínica, así como por la di- Comentó que la dermatosis comenzó luego de un trauma- ficultad para identificar al microorganismo con tinciones tismo en el dedo mientras limpiaba su pecera. especiales en la histología, en la reacción en cadena de la polimerasa (pcr) o por cultivo. Se realizó una biopsia de piel en la que se observó hi- perqueratosis laminar compacta, con áreas de paraque- Caso clínico ratosis, en el centro estaba ulcerada, cubierta por fibrina, cúmulos de neutrófilos y detritos celulares. Desde la der- Se trata de un paciente de 59 años de edad, originario y mis papilar a la dermis reticular media, se observó un in- residente de Ciudad de México, con antecedente de pa- filtrado inflamatorio nodular compuesto por numerosos pulosis linfomatoide en 2002 y dislipidemia. Sin viajes re- histiocitos epitelioides, células gigantes multinucleadas CORRESPONDENCIA Dra. Karen Lorena López Aguado Amador n [email protected] n Teléfono: 55 3642 8881 Clínica Hospital Constitución, Constitución núm. 1500, C.P. 64530, Monterrey, Nuevo León Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 137

CASOS CLÍNICOS / MICOBACTERIAS Figura 2. Tinción de Ziehl-Neelsen en la que se observan bacilos ácido-alcohol resistentes. Figura 1. Nódulos eritematosos en el dedo pulgar derecho. Se observa una der- matosis caracterizada por dos nódulos localizados en la primera falange, uno de ellos ulcerado (interfalángico), de 12-20 mm de diámetro; el segundo ubicado en la parte baja del pulgar, con base eritematosa, sin datos de ulceración. tipo Langhans que formaban granulomas. Estos últimos Figura 3. Resolución clínica después de seis meses de tratamiento. se encontraban rodeados por una corona de linfocitos. Las tinciones de Fite-Faraco y Ziehl-Neelsen fueron positivas para bacilos ácido-alcohol resistentes (figura 2). El culti- vo para micobacterias fue negativo. Se realizó una radio- grafía simple del dedo afectado en donde no se encontró afección ósea. Se inició tratamiento con claritromicina y minociclina vía oral durante cinco meses, hasta cuatro se- manas después de la remisión clínica completa (figura 3). Discusión Aun cuando existen herramientas diagnósticas como el estudio histopatológico, la pcr y el cultivo de tejido, el Mycobacterium marinum fue descrito originalmente en diagnóstico continúa siendo un desafío. En el estudio his- 1926, pero se aisló como patógeno hasta 1951.4 Tiene una topatológico se puede observar en estadios tempranos un predilección por agua dulce, aunque también se ha repor- infiltrado inflamatorio linfohistiocítico perivascular en tado en agua salada. El mecanismo por el cual se adquiere la dermis; y en estadios más avanzados, la formación de la infección es por inoculación directa a través de una so- granulomas con células multinucleadas.9 Aunque la sen- lución de continuidad en la piel y por el contacto con agua sibilidad de la tinción de Ziehl-Neelsen es baja, encontrar contaminada.5 Debido a la clorinización de las piscinas, bacilos puede orientar al diagnóstico. El diagnóstico de- actualmente son una fuente menos frecuente de riesgo. finitivo se realiza a partir del cultivo del tejido y el estu- dio microbiológico, sin embargo, M. marinum puede ser M. marinum afecta predominantemente la región acral difícil de cultivar, es posible que tarde varias semanas en de las extremidades superiores, esto por la propensión de crecer, además de que requiere temperaturas bajas para su la micobacteria para el crecimiento en temperaturas entre crecimiento (30°).9 La pcr suele ser una herramienta útil 30 y 32 °C. Además, 65% de las lesiones cutáneas son no- por la rapidez del diagnóstico, pero presenta una baja dis- dulares, pero en ocasiones pueden aparecer como lesiones ponibilidad para realizarse.10 esporotricoides.6 Estas últimas se presentan cuando la in- fección tiene una diseminación linfangítica.7 En caso de Existen diversas opciones de tratamiento antibiótico que se sospeche afectación de la cápsula sinovial, tejidos de acuerdo con la susceptibilidad de M. marinum, las más profundos o hueso, se deben solicitar estudios de imagen utilizadas son las tetraciclinas, la rifampicina, el etambutol como radiografías, ultrasonido o tomografía; algún otro y el clotrimazol.11 estudio de gabinete está justificado.8 DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 138

KAREN LORENA LÓPEZ AGUADO AMADOR Y COLS. GRANULOMA DE LAS PISCINAS Algunos autores recomiendan las tetraciclinas como la features, treatment, and antibiotic susceptibility of causative mejor elección,11,12 y de éstas, la minociclina y la doxici- clina en dosis de 200 mg/hr; así como los macrólidos, en isolates, Arch Intern Med 2002; 162(15):1746-52. especial la claritromicina 500 mg cada 12 horas, ya que    3. Petrini B, Mycobacterium marinum: ubiquitous agent of water- parece que es más eficaz debido a que es más activa que cualquier otro macrólido.11-13 Se ha comprobado que el borne granulomatous skin infections, Eur J Clin Microbiol Infect Mycobacterium marinum es resistente a algunos fármacos Dis 2006; 25(10):609-13. antituberculosos (isoniacida y pirazinamida). General-    4. Valdés F y Cid A, Micobacterias atípicas, Actas Dermo-Sifiliográ- mente el tratamiento se prefiere con dos fármacos suscep- ficas 2004; 95(6):331-57. tibles y continuar con el tratamiento durante uno a dos    5. Bhatty MA, Turner DP y Chamberlain ST, Mycobacterium ma- meses tras la resolución de los síntomas. rinum hand infection: case reports and review of literature, Br J Plast Surg 2000; 53(2):161-5. Conclusión    6. Clark RB, Spector H, Friedman DM, Oldrati KJ, Young CL y La infección cutánea por Mycobacterium marinum es Nelson SC, Osteomyelitis and synovitis produced by Myco- poco frecuente. El diagnóstico se debe sospechar por el bacterium marinum in a fisherman, J Clin Microbiol 1990; antecedente de exposición a aguas no cloradas. Para el 28(11):2570-2. diagnóstico existen herramientas como el estudio histo- patológico, cultivo o pcr, aunque en ocasiones es difícil   7  . Palomo C y Santos-Juanes J, Síndrome linfocutáneo por Myco- su aislamiento. En este caso sospechamos que la infección bacterium marinum en un joven aficionado a los acuarios, Enfer- fue ocasionada por M. marinum por el antecedente, aun- medades Infecciosas y Microbiología Clínica 2001; 19(10):506-7. que no se aisló en el cultivo ni por biología molecular. El tratamiento se debe administrar hasta uno a dos meses    8. Tuan J, Spichler-Moffarah A y Ogbuagu O, Mycobacterium ma- posteriores a la resolución clínica. rinum: nodular hand lesions after a fishing expedition, bmj Case Rep 2020; 13(12):e238835. BIBLIOGRAFÍA    1. De Smet L, Mycobacterium marinum infections of the hand: a    9. Aubry A, Mougari F, Reibel F y Cambau E, Mycobacterium ma- rinum, Microbiol Spectr 2017; 5(2):10. report of three cases, Acta Chir Belg 2008; 108(6):779-82.    2. Aubry A, Chosidow O, Caumes E, Robert J y Cambau E, Six- 10. Strobel K, Sickenberger C, Schoen C, Kneitz H, Kolb-Mäurer A ty-three cases of Mycobacterium marinum infection: clinical y Goebeler M, Diagnosis and therapy of Mycobacterium ma- rinum: a single-center 21-year retrospective analysis, J Dtsch Dermatol Ges 2022; 20(9):1211-8. 11. Hernández-Martín A, Fonseca E, González A, Peña C, Del Pozo J y García-Silva J, Sporotrichoid cutaneous infection caused by Mycobacterium marinum, Pediatr Infect Dis J 1999; 18(7):656-8. 12. Wu TS, Chiu CH, Su LH et al., Mycobacterium marinum infec- tion in Taiwan, J Microbiol Immunol Infect 2002; 35(1):42-6. 13. Giménez García R, Sánchez Ramón S, Iban Ochoa RM y Ruiz Ocáriz M, Fish tank granuloma: response to treatment with clarithromycin, J Eur Acad Dermatol Venereol 1999; 12(1):81-2. Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 139

DermatologíaCMQ2023;21(2):140-143 CASOS CLÍNICOS / DERMATOSIS REACCIONALES Reacción linfomatoide a fármacos asociada a expresión cd30+: reporte de un caso Lymphomatoid drug reaction associated to cd30+ expression: a case report Arely Fernanda Tamáriz-Campillo,1 Yonatan Armendáriz Barragán,1 Alexandra Emma Pérez Campos,2 Sabrina Escandón Pérez,1 María Elisa Vega Memije3 y Sonia Toussaint-Caire4 1 Médico residente de Dermatología 2 Médico residente de Dermatopatología 3 Jefa del Servicio de Dermatología 4 Médico adscrito al Servicio de Dermatopatología Hospital General Dr. Manuel Gea González, Ciudad de México RESUMEN ABSTRACT El término pseudolinfoma, o reacción linfomatoide cutánea, se The term pseudolymphoma or cutaneous lymphomatoid reaction refiere a proliferaciones linfoides cutáneas benignas que simu- refers to benign cutaneous lymphoid proliferations that mimic cu- lan linfomas cutáneos tanto en la clínica como en la histología, taneous lymphomas, both clinically and histopathologically. They desencadenado por diversos agentes, entre ellos los fármacos. tend to be triggered by various agents, such as drugs. We present Exponemos el caso de una paciente hospitalizada por encefalitis a 24-year-old female hospitalized for autoimmune encephalitis and autoinmune y estatus epiléptico refractario, en tratamiento con refractory status epilepticus, managed with multiple drugs (anti- múltiples fármacos (anticonvulsivantes, benzodiacepinas, anti- convulsants, benzodiazepines, antidepressants and, antibiotics). depresivos y antibióticos). Durante su internamiento la paciente During her hospitalization, she developed a skin rash; skin biopsy presentó una dermatosis diseminada caracterizada por máculas y revealed a cutaneous pseudolymphoma. The intention of this clini- pápulas eritematosas, algunas confluentes y descamativas, com- cal case is to address the clinical and pathological aspects of drug- patible con pseudolinfoma cutáneo por estudio histopatológico. La induced pseudolymphoma and its associated cd30+ expression. intención de publicar este caso es abordar los aspectos clínicos y patológicos del pseudolinfoma inducido por fármacos y la expre- Keywords: pseudolymphoma, cd30+, benzodiazepines, hyper- sión de cd30 asociada a éste. sensitivity, autoimmune. Palabras clave: pesudolinfoma, linfomatoide, cd30+, benzodia- cepinas, hipersensibilidad, autoinmunidad. EIntroducción es abordar los aspectos clínicos y patológicos del pseudo- l infiltrado de linfocitos atípicos en la piel abarca un linfoma inducido por fármacos y la expresión de cd30. amplio espectro de entidades benignas y malignas. Muchos de estos infiltrados son proliferaciones linfoma- Caso clínico toides reactivas relacionadas con el uso de fármacos, se integran dentro de la categoría de pseudolinfomas asocia- Se trata de una mujer de 24 años de edad, originaria de dos a fármacos. El término pseudolinfoma designa proli- Ciudad de México, sin antecedentes personales o fami- feraciones linfoides cutáneas benignas que simulan linfo- liares de importancia. Fue hospitalizada por encefalitis mas cutáneos. Hasta la fecha no existen suficientes datos autoinmune de reciente diagnóstico y estatus epiléptico sobre su epidemiología, pero generalmente se presenta en superrefractario. Durante su hospitalización fue tratada adultos, aunque puede aparecer a cualquier edad, es más con quetiapina, clonazepam, levetiracetam, valproato de frecuente en mujeres.1,2 La intención de publicar este caso magnesio, topiramato, talidomida, piridoxina, pregabali- na, clonixinato de lisina, piperacilina-tazobactam, fosfo- CORRESPONDENCIA Dr. Yonatan Armendáriz Barragán n [email protected] n Teléfono: 33 3128 2384 Hospital General Dr. Manuel Gea González, Calzada de Tlalpan núm. 4800, Colonia Belisario Domínguez, Sección xvi, C.P. 14080, Alcaldía Tlalpan, Ciudad de México DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 140

YONATAN ARMENDÁRIZ BARRAGÁN Y COLS. R E AC C I Ó N L I N F O MATO I D E A FÁ R M ACOS micina, vancomicina y caspofungina. En su sexta semana y atípicas (figuras 4 y 5). En la inmunotinción se mostró de internamiento, la paciente presentó un exantema que cd3 positivo en los linfocitos del infiltrado liquenoide, y inició en la región dorsal y el abdomen, que posterior- cd30 en los linfocitos grandes del infiltrado (figura 6). mente se diseminó al tórax, la cara y las extremidades Antes de la valoración de la paciente en nuestro Servicio, superiores, en especial en los antebrazos. Se caracterizaba se inició hidrocortisona intravenosa. Por nuestra parte in- por máculas y pápulas eritematosas, algunas confluentes y dicamos esteroide tópico cada 12 horas y antihistamínico, descamativas (figuras 1-3). Se realizó biopsia de piel en el con mejoría de la dermatosis al día siguiente. Sin embargo, brazo derecho, el resultado histopatológico mostró estrato debido a la gravedad de la encefalitis la paciente falleció córneo ortoqueratósico y paraqueratosis focal, acantosis unos días después. irregular y daño de interfaz vacuolar con queratinocitos necróticos individuales. En la dermis superficial se obser- Discusión vó un infiltrado en banda por linfocitos, algunos grandes con núcleo hipercromático y con múltiples mitosis típicas Las reacciones linfomatoides a fármacos abarcan un es- pectro amplio de proliferaciones reactivas linfoides cutá- neas benignas de células b o células t. Estas proliferaciones linfomatoides se denominan pseudolinfomas cutáneos Figura 3. Brazo derecho en donde se realizó la toma de biopsia. Figura 1. Dermatosis diseminada en el abdomen, caracterizada por máculas y pápulas eritematosas confluentes y descamativas. Figura 2. Máculas y pápulas eritematosas confluentes y descamativas. Figura 4. Corte histológico de piel que muestra daño de la interfaz vacuolar aso- Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 ciado a un infiltrado linfocítico en banda en la demis superficial (h-e 10x). Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 141

C ASOS CL ÍNICO S / DERM ATO SI S REACCI O N A L E S Figura 5. Se observa un infiltrado en banda por linfocitos medianos y grandes, fármaco manifiesta propiedades alérgicas e inmunitarias algunos con núcleo hipercromático y contorno irregular (h-e 40x). combinadas.6 Se ha observado que las enfermedades au- toinmunes o en las diátesis atópicas, como el asma, aso- Figura 6. Inmunohistoquímica para cd30 positiva con patrón membranoso difuso ciadas a una disfunción inmunitaria sistémica, pueden en los linfocitos grandes del infiltrado. predisponer a reacciones de hipersensibilidad linfoma- toide relacionadas con fármacos,1 lo que podría hacernos por su naturaleza reactiva, que puede imitar a los linfo- pensar en la vinculación entre encefalitis autoinmune de mas cutáneos tanto en la clínica como en la histología.3 la paciente con un tipo de reacción de hipersensibilidad. La mayoría de los estudios histopatológicos que muestran infiltrados linfocíticos atípicos no son de naturaleza neo- El tiempo de asociación entre el inicio del fármaco y el plásica, sino que representan un estado linfomatoide que desarrollo de un infiltrado inflamatorio atípico es difícil suele reflejar una desregulación inmunitaria endógena e de reconocer, ya que el papel del fármaco en la desregula- iatrogénica.4 La mayoría de los casos de erupciones far- ción inmune puede ser acumulativo. Existe una lista cre- macológicas linfomatoides son de tipo pseudolinfoma de ciente de medicamentos que pueden ser responsables en células t.5 En este tipo de reacciones a fármacos se ob- el pseudolinfoma abundante en células t asociado a fár- servan tanto características de hipersensibilidad como macos. Las clases más comunes de fármacos relacionados una respuesta inmunitaria excesiva, lo que sugiere que el son anticonvulsivos, bloqueadores de los canales de calcio, antidepresivos, antagonistas h1 y h2, estatinas y los inhi- bidores de la enzima convertidora de angiotensina (eca). Es importante considerar los pseudolinfomas asociados a la terapia biológica por su papel emergente en diversos trastornos inflamatorios y neoplásicos.3 Típicamente los pacientes se presentan con una lesión única asintomática (pápula, nódulo o placa) tras semanas o meses de exposición a un fármaco. También se reporta la aparición de lesiones múltiples o generalizada de tipo papular.3 Las lesiones cutáneas suelen resolverse entre dos y cuatro semanas después de la retirada del fármaco, con una descamación residual. Las lesiones pueden reapare- cer si se reintroduce el agente implicado. Muchos de estos pacientes también presentan hepatomegalia, eosinofilia y leucocitosis.3,7 Algunas características histológicas que pueden sugerir el diagnóstico de reacción linfomatoide a fármacos incluyen queratinocitos necróticos, incontinen- cia de pigmento, extravasación de hematíes, ausencia de fibrosis en la dermis papilar, edema de la dermis y la pre- sencia linfocitos en el infiltrado, los cuales confieren los dos subtipos principales dependiendo del tipo de célula inflamatoria que predomina: pseudolinfomas cutáneos de células t (plct) y pseudolinfomas cutáneos de célu- las b (plcb).1-3 El infiltrado histológico de plct puede ser en forma de banda y superficial (tipo micosis fungoide [mf]) o nodular. En el caso de plcb puede ser predomi- nantemente nodular.5 Otra característica histológica del pseudolinfoma es su positividad de cd30 que oscila entre 0.3 y 80% de las células atípicas, lo que puede dificultar el diagnóstico diferencial.1,2,8 Los linfocitos t cd30 positivos son una característica del linfoma anaplásico de células grandes (alcl) cutáneo primario y la papulosis linfomatoide (pl).3 Fenotípica- mente, la reacción linfomatoide a fármacos muestra una DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 142

YONATAN ARMENDÁRIZ BARRAGÁN Y COLS. R E AC C I Ó N L I N F O MATO I D E A FÁ R M ACOS positividad angiocéntrica superficial de cd30, los linfo- Conclusión citos atípicos suelen ser cd4 y pueden tener reducciones significativas en la expresión de cd7 y cd67,4 aunque a Debido a que es una entidad poco frecuente por su inci- diferencia de la pl, las células t cd30+ transformadas no dencia y prevalencia desconocida, es importante publicar expresan proteínas citotóxicas (tia-1 y granzima), asimis- este caso para tener mayor información al respecto. Como mo, las características histológicas de pl son la infiltración se describió antes, la presentación clínica del pseudolinfo- eccrinotrópica y perineural profunda.4,7 ma asociado a fármacos puede variar según el origen de la célula inmunitaria y del agente causal, por lo que es difícil Magro y colaboradores proponen las siguientes carac- definir un tratamiento de elección. Es importante indivi- terísticas clínicas para apoyar el diagnóstico de reacciones dualizar a cada paciente dependiendo de la presentación y linfomatoides de células t reversible asociada a fármacos: fármaco asociado a la reacción linfomatoide. En el caso de 1) erupción de aparición brusca con duración menor a la paciente de nuestro estudio, el fármaco con mayor rela- seis meses; 2) simetría de la erupción; y 3) afectación de ción con el cuadro clínico, y con base en el tiempo entre la áreas fotoexpuestas. administración y sede de este mismo, nos hace sospechar del clonazepam como agente causal principal, sin embar- El tratamiento en primera instancia varía según el go, la paciente estuvo expuesta a múltiples medicamentos, agente etiológico, en el caso de la reacción inducida por de los cuales más de uno pudo estar implicado en la pre- fármacos en primera línea, lo más importante es la retira- sentación clínica. da del mismo y evitar su uso nuevamente, como se men- cionó antes. En el caso que exponemos, fue difícil deter- BIBLIOGRAFÍA minar en realidad cuál de los fármacos causó la reacción, sin embargo, al momento de la presentación clínica se    1. Magro CM, Crowson AN, Kovatich AJ y Burns F, Drug-induced suspendieron los fármacos posiblemente asociados. Una reversible lymphoid dyscrasia: a clonal lymphomatoid dermatitis vez retirado el agente causal, se espera una regresión de la of memory and activated t cells, Hum Pathol 2003; 34(2):119-29. dermatosis de semanas a meses. Como coadyuvante del tratamiento se pueden utilizar corticosteroides sistémi-    2. Romero-Pérez D, Blanes-Martínez M y Encabo-Durán B, Cuta- cos (en la fase aguda la dosis comúnmente usada es de neous pseudolymphomas, Actas Dermosifiliogr 2016; 107(8): 0.5 mg/kg), tópicos e intralesionales, también se ha repor- 640-51. tado el uso de puva, imiquimod tópico, tacrolimus tópico, hidroxicloroquina, entre otros agentes, los cuales ayudan    3. Pulitzer MP, Nolan KA, Oshman RG y Phelps RG, cd30+ lympho- a la resolución de la dermatosis. El abordaje quirúrgico matoid drug reactions, Am J Dermatopathol 2013; 35(3):343-50. sólo se debe emplear cuando la retirada del fármaco no fue suficiente o cuando al agregar algún fármaco co-    4. Magro CM, Daniels BH y Crowson AN, Drug induced pseudo- adyuvante de segunda línea no se logra la remisión de lymphoma, Semin Diagn Pathol 2018; 35(4):247-59. la patología. Abrecht y colaboradores mencionan que la intervención de las lesiones por medio de criocirugía,    5. Ploysangam T, Breneman DL y Mutasim DF, Cutaneous pseudo- ablación por láser y radioterapia se realiza cuando se en- lymphomas, J Am Acad Dermatol 1998; 38(6):877-98. cuentran en la región facial y no se pueden remover por completo por vía quirúrgica.9-11 Respecto del caso clíni-    6. Bocquet H, Bagot M y Roujeau JC, Drug-induced pseudolym- co expuesto, a pesar de la suspensión del agente causal phoma and drug hypersensitivity syndrome (drug rash with eo- probable, fue difícil determinar cuál de los fármacos ad- sinophilia and systemic symptoms: dress), Semin Cutan Med ministrados durante su internamiento fue el verdadero Surg 1996; 15(4):250-7. causante; sin embargo, podemos sospechar del clonaze- pam dada la evidencia en la literatura sobre su asociación   7  . Magro CM, Olson LC, Nguyen GH y De Feraudy SM, cd30 posi- con pseudolinfomas.1 tive lymphomatoid angiocentric drug reactions: characterization of a series of 20 cases, Am J Dermatopathol 2017; 39(7):508-17.    8. Cepeda LT, Pieretti M, Chapman SF y Horenstein MG, cd30- positive atypical lymphoid cells in common non-neoplastic cuta- neous infiltrates rich in neutrophils and eosinophils, Am J Surg Pathol 2003; 27(7):912-8.    9. Albrecht J, Fine LA y Piette W, Drug-associated lymphoma and pseudolymphoma: recognition and management, Dermatol Clin 2007; 25(2):233-44. 10. Bergman R, Pseudolymphoma and cutaneous lymphoma: facts and controversies, Clin Dermatol 2010; 28(5):568-74. 11. Miguel D, Peckruhn M y Elsner P, Treatment of cutaneous pseu- dolymphoma: a systematic review, Acta Derm Venereol 2018; 13,98(3):310-7. Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 143

DermatologíaCMQ2023;21(2):144-147 CASOS CLÍNICOS / DERMATOSIS REACCIONALES Pustulosis exantemática aguda generalizada inducida por ceftriaxona Acute generalized exanthematous pustulosis induced by ceftriaxone Guadalupe Sarahí Villanueva Olguín,1 Ignacio Martínez Soto,2 Jesús Melchor Parral Pacheco3 y Héctor Miguel Cázares Magaña4 1 Médico residente de segundo año de Medicina Interna 2 Médico residente de tercer año de Medicina Familiar 3 Médico dermatólogo adscrito 4 Médico anatomopatólogo adscrito Hospital General Regional 1, Instituto Mexicano del Seguro Social (imss), Querétaro RESUMEN ABSTRACT La pustulosis exantemática generalizada aguda, aunque rara y con Acute generalized exanthematous pustulosis, although rare and baja mortalidad, produce afectación sistémica hasta en 20% de with low mortality, produces systemic involvement in up to 20% los pacientes; es causada por medicamentos hasta en 93% de los of patients; it is caused by drugs in up to 93% of the cases, of casos, de los cuales una cuarta parte son antibióticos. Cursa con which a quarter are antibiotics. It presents with non-follicular ster- pústulas estériles no foliculares que remiten dos semanas des- ile pustules that subside two weeks after suspending the causal pués del retiro del agente causal, pero puede causar alteraciones agent, but can cause systemic alterations such as fever, leukocy- sistémicas como fiebre, leucocitosis, neutrofilia e hipocalcemia. El tosis, neutrophilia and hypocalcemia. The diagnosis is clinical and diagnóstico es clínico y se complementa con estudios de labora- is complemented by laboratory studies and biopsy. It is treated by torio y biopsia. Se trata suspendiendo el medicamento causante y eliminating the offending drug and topical steroids. Ceftriaxone is con esteroides tópicos. La ceftriaxona ocasiona este padecimien- the cause of this condition in 9.3% of cases in Asia, little reported to en 9.3% de casos en Asia, se reporta poco en América Latina y in Latin America and Mexico. We present the case of a 68-year-old México, lo que no necesariamente significa que no suceda. female with a history of scleroderma, hypothyroidism, and celiac disease. She began his current illness on March 2022, present- Exponemos el caso de una paciente de 68 años con antece- ing a febrile episode, accompanied by malaise, nausea, asthenia, dentes de esclerodermia, hipotiroidismo y enfermedad celiaca. adynamia, dysuria, polaquiuria, and bladder urgency, presenting a Comenzó su padecimiento el 1 de marzo de 2022 al presentar un general urine test with data of infection, starting treatment with episodio febril, acompañado de malestar general, náusea, astenia, ceftriaxone, after four doses she presented generalized derma- adinamia, disuria, poliaquiuria y tenesmo vesical. Mostró un exa- tosis, characterized by erythema, mild edema in the face, arms men general de orina con datos de infección, por lo que se inició and chest, on the legs she presented post-inflammatory lamellar tratamiento con ceftriaxona, luego de cuatro dosis, apareció una scale, on the thighs multiple non-follicular pustules. Also leukocy- dermatosis generalizada caracterizada por eritema, edema leve en tosis with neutrophilia, so ceftriaxone was suspended, with good la región de la cara anterior de los brazos y el tórax, en las piernas progression. tenía escama laminar de aspecto postinflamatorio, en los muslos se observaron múltiples pústulas no foliculares; además presenta- Keywords: acute generalized exanthematous pustulosis, ceftriax- ba leucocitosis con neutrofilia, por lo que se suspendió la ceftria- one, cutaneous adverse drug reactions. xona y se indicaron medidas de soporte; tuvo buena evolución y posterior egreso. Palabras clave: pustulosis exantemática generalizada aguda, ceftriaxona, reacciones adversas cutáneas a medicamentos. CORRESPONDENCIA Dra. Guadalupe Sarahí Villanueva Olguín n [email protected] n Teléfono: 44 2431 7007 Calle Francisco Villa s/n, El Pinto, C.P. 76223, Santa Rosa Jáuregui, Querétaro DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 144

GUADALUPE SARAHÍ VILLANUEVA OLGUÍN Y COLS. P O ST U LO S I S E X A N T E MÁT I C A AGUDA LIntroducción Caso clínico as reacciones adversas cutáneas graves a medicamen- tos (scar, por sus siglas en inglés) son poco comunes, Presentamos el caso de una paciente de 68 años de edad, pero con morbimortalidad significativa.1 A diferencia de con antecedente de esclerodermia de 18 años de evolu- las reacciones adversas leves a medicamentos, que son ción, en tratamiento actual con metrotexate dos tabletas mediadas por inmunoglobulina e, las scar son reaccio- por la mañana y dos por la noche los días viernes, y una nes de hipersensibilidad tardías mediadas por células tableta de ácido fólico 5 mg el resto de los días. Con hipo- t.2 Incluyen el síndrome de Stevens-Johnson, necrólisis tiroidismo primario de 12 años de diagnóstico, en trata- epidérmica tóxica, pustulosis exantemática generalizada miento con levotiroxina tabletas 50 mcg al día; mencionó aguda (pega) y la reacción a medicamentos con síntomas además enfermedad celiaca diagnosticada hace 18 años, eosinofílicos y sistémicos (dress).3 Se caracteriza por la en tratamiento con dieta libre de gluten. aparición súbita de pústulas estériles no foliculares y pru- riginosas sobre una base eritematoedematosa, con inicio Comenzó su padecimiento actual el día 1 de marzo en los pliegues axilar, inguinal y submamario, que se ex- de 2022 cuando tuvo un episodio febril, acompañado de tienden al tronco y las extremidades, con descamación malestar general, náusea, astenia, adinamia, disuria, polia- de éstas una semana después;4 se acompañan de fiebre, quiuria y tenesmo vesical, por lo que acudió a su unidad leucocitosis, neutrofilia, elevación de la proteína c reac- de medicina familiar donde se le indicó ceftriaxona intra- tiva, eosinofilia e hipocalcemia en 30 y 75% de los casos, muscular debido a que en el examen general de orina se respectivamente. Afecta las mucosas en 20 a 25% de los encontraron datos de infección; luego de la aplicación de pacientes, con frecuencia se limita a queilitis y llega a pro- cuatro dosis de la misma, empezó con dermatosis genera- vocar falla multiorgánica hasta en 17% de los casos.5 lizada caracterizada por eritema, edema leve en la región de la cara anterior de los brazos y en el tórax anterior, en El tratamiento principal consiste en suspender el agen- las piernas tenía escama laminar de aspecto postinfla- te causal, con lo cual las lesiones desaparecen dos semanas matorio, en las caras interna y externa de los muslos con después. Se utilizan soluciones antisépticas y esteroides múltiples pústulas no foliculares. Por lo anterior, fue al tópicos durante la fase pustular y lociones rehidratantes Servicio de Urgencias donde se le recibió hipotensa, con en la fase descamativa.6 presión arterial media no perfusora, por lo que se decidió iniciar soporte con apoyo vasopresor. Durante su ingreso se observó presencia de leucocito- sis de hasta 32.6 miles/microlitro, con predominio neu- trofílico, el resto de estudios de laboratorio se encontraron dentro de parámetros normales. Se decidió suspender la ceftriaxona y se inició tratamiento con piperacilina/ta- zobactam. Posteriormente fue valorada en el Servicio de Dermatología, donde se le indicó continuar únicamente con medidas de soporte con cuidados generales de la piel con fomentos coloides en las zonas con pústulas y aplica- Figura 1. Eritema con pústulas no foliculares en la cara interna de los muslos. Figura 2. Escama laminar de aspecto postinflamatorio en el brazo derecho. Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 145

C ASOS CL ÍNICO S / DERM ATO SI S REACCI O N A L E S Figura 3. Epidermis con acantosis moderada, hiperqueratosis y paraqueratosis. Figura 4. Se observa formación de pequeña pústula en el estrato córneo, con Infiltrado inflamatorio moderado en la dermis papilar compuesto principalmente cantidad moderada de neutrófilos en su interior (h-e 100×). por neutrófilos, sin evidencia de depósito de material fibrinoide (h-e 100×). El mecanismo patogénico inicial en el caso de fárma- ción de sustancias emolientes. Se realizó toma de biopsia cos es la migración a la piel de células t cd4+ y cd8+ es- para correlación histopatológica. pecíficas del medicamento, apoptosis de queratinocitos, formación de vesículas epidérmicas que se convierten en Histológicamente se observó epidermis con acantosis pústulas estériles conforme se van acumulando neutrófi- moderada con hiperqueratosis y paraqueratosis, con pre- los, activación de citocinas como il-17, il-22, factor esti- sencia de pústulas en el estrato córneo; en la dermis tenía mulante de colonias de granulocitos y macrófagos y factor infiltrado inflamatorio compuesto por neutrófilos, no se de necrosis tumoral alfa, que incrementan el reclutamiento identificó vasculitis ni necrosis fibrinoide; hacia las capas y activación de neutrófilos además de inhibir su apoptosis. más inferiores el infiltrado era más discreto, el tejido celu- lar subcutáneo no se encontró involucrado, con diagnósti- En el estudio histopatológico se pueden encontrar pús- co histopatológico de dermatitis neutrofílica vesiculopus- tulas espongiformes subcórneas e intraepiteliales, dermis tular, con formación de pústulas. papilar edematosa con infiltrados perivasculares neutrofí- licos y eosinofílicos, además de queratinocitos necróticos. La paciente tuvo buena evolución luego de suspender la ceftriaxona, siete días después de su ingreso los leu- Los criterios Euroscar ayudan a diferenciar la pega cocitos estaban dentro de los parámetros normales, de otras scar u otras entidades pustulosas, clasificándola sin necesidad de apoyo vasopresor, con mejoría de las en negativa (cero puntos), posible (1-4), probable (5-7) y lesiones dérmicas y disminución del eritema, únicamen- definitiva (8-12 puntos) tomando en cuenta los datos clí- te con escama postinflamatoria, por lo que se decidió su nicos, de laboratorio y biopsia.5,6,9 egreso. La prueba de parche puede ser útil cuando se sospecha Discusión de varios fármacos, con una sensibilidad de hasta 58% de- pendiendo del medicamento involucrado.10 Aunque la pustulosis exantemática generalizada aguda (pega) se autolimita y tiene una mortalidad menor a 5%, En México existe un informe de 12 casos de pega, en el provoca daño sistémico en 13.9 a 20% de los casos. Co- que dos de ellos fueron causados por cefalosporinas (ce- múnmente aparece 24 a 48 horas luego de la exposición a fotaxima y cefalexina) y un reporte de caso en el que la antibióticos y hasta 10 a 14 días después del uso de otros ceftriaxona fue el agente causal.11,12 medicamentos. También se asocia a infecciones (citome- galovirus, neumonía por vlamidia, Escherichia coli, entre Conclusiones otras), uso de psoralenos y radiación ultravioleta, meta- les pesados (mercurio), herbolaria, medios de contraste, Aunque se desconoce el mecanismo fisiopatológico, en mordedura de araña y vacunación, incluida la vacuna una serie de 297 casos de pega publicada en enero de 2022 contra covid-19.3,5,7,8 se encontró que los antibióticos fueron la causa más fre- cuente (25.7%), seguidos de tratamientos hematológicos/ cardiovasculares (13.9%), agentes antineoplásicos (6.3%), antiinflamatorios y antirreumáticos (3.9%), hidroxicloro- DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 146

GUADALUPE SARAHÍ VILLANUEVA OLGUÍN Y COLS. P O ST U LO S I S E X A N T E MÁT I C A AGUDA quina (6.6%), analgésicos (4.5%), corticoides de uso sisté-    2. Mustafa SS, Ostrov D y Yerly D, Severe cutaneous adverse drug mico (4.3%) y medios de contraste (5.7%). reactions: presentation, risk factors, and management, Curr Al- Hay informes de pega después de la aplicación de lergy Asthma Rep 2018; 18(4):26. vacunas contra difteria, tétanos, tos ferina, sarampión,    3. Oh DAQ, Yeo YW, Choo KJL, Pang SM, Oh CC y Lee HY, Acute rubéola, influenza y neumococo; y en 2021 se reportó el caso de una mujer coreana de 32 años con pega posterior generalized exanthematous pustulosis: epidemiology, clinical a la vacunación contra covid-19. course, and treatment outcomes of patients treated in an Asian Una serie de casos en Asia reportó el uso de esteroi- des sistémicos en 21% de pacientes con pega, en quienes academic medical center, jaad Int 2021; 3:1-6. notaron disminución en la estancia hospitalaria, sin que    4. Zhang J, Lei Z, Xu C, Zhao J y Kang X, Current perspectives hubiera diferencia en la mortalidad de ambos grupos; sin embargo, el tamaño de la muestra fue pequeño, con una on severe drug eruption, Clin Rev Allergy Immunol 2021; alta posibilidad de sesgo. Otros estudios han demostrado 61(3):282-98. incremento de la morbimortalidad con el uso de esteroi- des sistémicos.3,4,7,8    5. Feldmeyer L, Heidemeyer K y Yawalkar N, Acute generalized Como se mencionó, el tratamiento principal consiste exanthematous pustulosis: pathogenesis, genetic background, en suspender el agente causal, con esto las lesiones desa- parecen dos semanas después, como en el caso de nuestra clinical variants and therapy, Int J Mol Sci 2016; 17(8):1214. paciente, en el que tras suspender el tratamiento con cef-    6. Szatkowski J y Schwartz RA, Acute generalized exanthematous triaxona y la aplicación de medidas generales, como uso de emolientes, las lesiones mejoraron considerablemente pustulosis (agep): a review and update, J Am Acad Dermatol hasta su posterior desaparición, sin necesidad de uso de 2015; 73(5):843-8. esteroides sistémicos.   7  . Kang SY, Park SY, Kim JH, Lee SM y Lee SP, Pustulosis exan- Con el creciente uso de ceftriaxona en nuestro país, incluso en el medio extrahospitalario, resulta imprescin- temática generalizada aguda inducida por la vacuna covid-19, dible tener en consideración este diagnóstico para un tra- tamiento correcto y oportuno. Korean J Intern Med 2021; 36(6):1537-8.    8. Vallejo-Yagüe E, Martínez-De la Torre A, Mohamad OS, Sabu S BIBLIOGRAFÍA    1. Guvenir H, Arikoglu T, Vezir E y Misirlioglu ED, Clinical pheno- y Burden AM, Drug triggers and clinic of acute generalized ex- types of severe cutaneous drug hypersensitivity reactions, Curr anthematous pustulosis (agep): a literature case series of 297 Pharm Des 2019; 25(36):3840-54. patients, J Clin Med 2022; 11(2):397.    9. Sussman M, Napodano A, Huang S, Are A, Hsu S y Motaparthi K, Pustular psoriasis and acute generalized exanthematous pus- tulosis, Medicina (Kaunas) 2021; 57(10):1004. 10. Phillips EJ, Bigliardi P, Bircher AJ et al., Controversies in drug allergy: testing for delayed reactions, J Allergy Clin Immunol 2019; 143(1):66-73. 11. Guevara-Gutiérrez E, Uribe-Jiménez E, Díaz-Canchola M y Tlacuilo-Parra A, Acute generalized exanthematous pustulosis: report of 12 cases and literature review, The International Soci- ety of Dermatology 2009; 48(1):253-8. 12. Álvaro-Vázquez J, Bernanbé-Del Río C, Maya-Aranda SE y Es- pinosa-Tavitas M, Pustulosis exantemática generalizada aguda inducida por ceftriaxona, Med Cutan Iber Lat Am 2016; 44(3): 216-20. Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 147

DermatologíaCMQ2023;21(2):148-167 ARTÍCULOS DE REVISIÓN La pandemia por covid-19: el crecimiento de la telemedicina y la teledermatología. Parte ii: ramificaciones de la teledermatología, aspectos humanos, éticos y legales de la teledermatología y el posible futuro de la telemedicina covid-19 pandemic: telemedicine and teledermatology development. Part ii: teledermatology branches, human, ethical and legal aspects of teledermatology, and promissory future of telemedicine José A. Seijo Cortés,1 José Alberto Ramos Garibay,2 José de Jesús Valdéz Velasco,3 Luis Ernesto Meneses Delgadillo4 y José Luis Ángeles Alcántara5 1 Dermatólogo y cirujano dermatólogo, práctica privada, Ciudad de México 2 Dermatopatólogo, Centro Dermatológico Dr. Ladislao de la Pascua, Ciudad de México 3 Dermatólogo y dermatoscopista, práctica privada, profesor de pregrado, Centro Universitario de Los Altos (Cualtos), Guadalajara, Jalisco 4 Maestro en Derecho, profesor de Derecho Sanitario (unam), director de Arbitraje Jurídico, Comisión Nacional de Arbitraje Médico (Conamed), Ciudad de México 5 Ingeniero en Sistemas, jefe de Servicio, Departamento de Informática, Centro Dermatológico Dr. Ladislado de La Pascua, Ciudad de México RESUMEN ABSTRACT La telemedicina es el empleo de tecnología de las telecomunicacio- Telemedicine represents the uses of telecommunications techno- nes para brindar atención de salud en forma remota. El progreso re- logy in order to offer health care remotely. The recent progress in ciente en los avances tecnológicos ha incrementado la capacidad de technological advances have increased the ability of clinicians to los clínicos para llevarla a cabo. Debido a que la dermatología se basa apply it, because dermatology relies on visual elements that are en elementos visuales que, al ser capturados con tecnología de ima- captured by digital imaging, which makes it ideal suited for this gen digital, la hacen ideal para adaptarse a este modelo de atención. care model. La contagiosa pandemia por covid-19 generó un impulso The contagious covid-19 pandemic has generated an addi- adicional para la teledermatología. En la segunda parte de este tional boost to teledermatology. The second part of this paper artículo se analizan las alternativas existentes en la práctica de reviews alternatives in the practice as teledermoscopy, teleder- la teledermatología (teledermatoscopía, teledermatopatología, te- matopathology, inpatient teledermatology and, medical education. ledermatología en pacientes internados y educación médica), los Also limitations and obstacles, human, ethical legal and regulatory aspectos humanos, éticos, legales y regulatorios de la telederma- aspects and the promissory future in telemedicine. tología, así como el posible futuro de la telemedicina. Keywords: telemedicine, teledermatology, pandemics, covid-19. Palabras clave: telemedicina, teledermatología, pandemia, covid-19. En este momento, el aspecto más triste de la vida es que la atención y las modalidades de interacción entre los parti- ciencia recolecta conocimiento a mayor velocidad de lo que la cipantes: médicos de primer contacto, pacientes, asistentes sociedad obtiene sabiduría. médicos y especialistas. Planteamos que a través de ciertos elementos tecnológicos disponibles cada vez con mayor fa- Isaac Asimov, 1920-1992 cilidad, así como las técnicas para brindar la consulta der- matológica remota, se puede ofrecer una experiencia, no EIntroducción igual, pero sí muy similar a una consulta presencial. n la primera parte de esta revisión analizamos el origen histórico de la telemedicina y su papel desde el inicio Independientemente de la evaluación de imágenes clí- de la pandemia por covid-19, así como las estrategias de nicas y de brindar consulta remota, la teledermatología se CORRESPONDENCIA Dr. José A. Seijo Cortés n [email protected] n Teléfono: 55 5546 1471 Zarco núm. 88, Colonia Guerrero, C.P. 06300, Alcaldía Cuauhtémoc, Ciudad de México DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 148

JOSÉ A. SEIJO CORTÉS Y COLS. C OV I D - 19 , T E L E ME D I C I N A Y T E L E D E R MATO LOGÍA puede aplicar en áreas más específicas de la especialidad, es posible atender a poblaciones marginadas, sin cobertu- que representan alternativas emergentes, mismas que van ra de seguros. desde la atención a grupos sociales remotos y sin acceso a especialistas, hasta la formación profesional de médicos Sin embargo, surge la pregunta respecto de cómo esos y la, siempre en progreso, educación médica continua. Sin pacientes de escasos recursos podrán acceder a una aten- embargo, también resulta indispensable analizar las limi- ción adecuada través de la telemedicina, ya que precisa- taciones y obstáculos, así como las complejas cuestiones mente dicha población tiene dificultades para disponer individuales, sociales, éticas, legales, regulatorias y gene- de la tecnología idónea y establecer así tal modalidad de racionales para, finalmente, vislumbrar el posible (aunque consulta. no siempre absoluto y certero) futuro de la telemedicina. Por otro lado, al igual que con los militares desplega- Alternativas en la práctica dos en territorios distantes,4 un grupo poblacional que de la teledermatología puede beneficiarse con la atención remota son los pacien- tes internos en instituciones penitenciarias, a los que por Consulta a comunidades remotas con escaso número razones obvias no es posible y, en ciertas circunstancias, de dermatólogos y grupos sociales marginados tampoco conveniente atender fuera del lugar de reclusión. Como se mencionó en la primera parte, la telemedicina tuvo sus orígenes en el proyecto llevado a cabo por la En resumen, los pacientes con dificultades de acceso nasa para la atención médica remota de comunidades in- al especialista (debido a las grandes distancias, a la falta dígenas americanas,1 y más concretamente en el plano de de tiempo o algún grado de discapacidad) y que es ur- la dermatología, con los estudios de Perednia aplicados a gente su atención, obtendrán un mayor beneficio de la las comunidades rurales de Oregon.2 teledermatología. De esta forma se constituye en una ac- tividad sanitaria emergente y a la que cada vez se suman En tiempos recientes, Wang y colaboradores3 demos- más centros en comunidades rurales y urbanas; así como traron que con el empleo de la teledermatología se reduce un mayor número de países. Además, se pueden efectuar el tiempo de espera para la atención, en comparación con interconsultas entre los profesionales de distintas especia- la consulta presencial, y a través de la consulta electrónica lidades y diferentes establecimientos en todos sus niveles (nacional, estatal y municipal).5 En la figura 1 se esque- matiza la dinámica y gestión de la consulta remota. Figura 1. Dinámica y gestión de la consulta remota. Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 149

ARTÍCULOS DE REVISIÓN Teledermatoscopía mento en la especificidad (92%) y en la sensibilidad (96%) La dermatoscopía es una herramienta fundamental para comparado con la teleconsulta, basada exclusivamente en el diagnóstico de diversas lesiones cutáneas. la imagen clínica no dermatoscópica (86 y 72%, respectiva- mente). Las decisiones de manejo fueron superiores en los Actualmente en el mercado se encuentran disponibles pacientes evaluados con teleconsulta basada en fotoclínica dispositivos diseñados para adaptarse a teléfonos celula- más teledermatoscopía, en comparación con la teleconsul- res inteligentes y tabletas, lo cual amplía las posibilidades ta basada únicamente en la fotoclínica (94 vs. 79%). futuras de dicha técnica de evaluación diagnóstica, no so- lamente in situ, sino para el envío, evaluación e intercon- Desde luego, el elemento más importante lo repre- sulta de manera remota (figura 2). sentó la experiencia del dermatólogo al analizar ambas imágenes (tanto clínica como dermatoscópica) y hacer la La teledermatoscopía es quizás el campo de la derma- correlación. Como conclusión, refieren que la telederma- tología que más se ha beneficiado con esta tecnología, ya tología que emplea sólo imágenes clínicas es un método que involucra el empleo de imágenes dermatoscópicas efectivo, adecuado y eficiente, pero que, indiscutiblemen- para la consulta remota y la toma de decisiones.6,7 te, las imágenes dermatoscópicas (aunadas a las imágenes clínicas en las consultas remotas) mejoraron el desem- En el año 2007, en un estudio piloto Di Stefani y co- peño diagnóstico y la eficacia en la detección del cáncer laboradores8 encontraron utilidad en la teledermatología, de piel. emplearon la técnica que se denomina de dos pasos, en la que primero evaluaron las imágenes clínicas de 465 lesio- Es importante aclarar que la metodología de estos es- nes pigmentadas en 18 pacientes; después hicieron der- tudios se desarrolló entre médicos que, durante la eva- matoscopía. Fue precisamente la teledermatoscopía la que luación de los pacientes, capturan las imágenes clínicas y permitió brindar un diagnóstico inequívoco. dermatoscópicas para luego compartir dichas fotografías con dermatólogos en ubicaciones distantes y así poder de- En 2010, en el estudio realizado con 200 pacientes y terminar la certeza y concordancia diagnóstica. 491 lesiones cutáneas, el equipo de Tan9 puso de manifies- to que la teledermatoscopía alcanzó 100% de sensibilidad Con la aparición de dermatoscopios adaptables a los y 90% de especificidad en la detección de cáncer de piel teléfonos celulares se ha incrementado enormemente melanoma y no melanoma. la facilidad para capturar y compartir dichas imágenes. Aunque de momento el costo de estos instrumentos si- Ese mismo año,Warshaw y colaboradores10 comprobaron gue estando fuera del alcance de muchos pacientes, con el que el grado de exactitud diagnóstica se incrementó 15%, tiempo esto se reducirá, pero surge la inquietud acerca de comparado con el envío exclusivo de imágenes clínicas. si será lo más adecuado que el paciente mismo capture las imágenes dermatoscópicas. En principio, el mejor candi- Más recientemente, Ferrandiz y colaboradores11 inves- dato podría ser uno que esté motivado y adecuadamente tigaron la utilidad adicional de la teledermatoscopía au- nada a la fotografía clínica en consultas remotas tanto de tumores benignos como malignos. Encontraron un incre- AB Figura 2. Dermatoscopios diseñados para adaptarse a tableta y a teléfono celular inteligente. A: Dermatoscopio X Crysta conectado de forma alámbrica a una tableta. B: Dermatoscopio adaptado a un teléfono celular inteligente (cortesía de Electromed). DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 150

JOSÉ A. SEIJO CORTÉS Y COLS. C OV I D - 19 , T E L E ME D I C I N A Y T E L E D E R MATO LOGÍA entrenado, a quien se le dé seguimiento médico periódico para evaluación en los centros médicos de referencia, lo y viva en una localidad remota. cual también consume tiempo (de ida y vuelta). Asimismo, como se comentó en la primera parte de Por todo esto, la telepatología y la teledermatopato- este trabajo, con el surgimiento de aplicaciones que no logía han evolucionado para incorporar una tecnología cuentan con una validación médica12,13 y que permiten digital, que se encuentra disponible a un costo cada vez una supuesta “autoevaluación”, aumenta el riesgo de diag- más accesible, y requiere solamente un microscopio con nósticos erróneos. Es necesario reconocer que en el caso cámara digital adaptada y una computadora con conexión del médico especialista, existe de por medio una impres- a internet. En su artículo, el equipo de Gimbel14 descri- cindible curva previa de aprendizaje para poder interpre- be la experiencia positiva que tuvieron al conectar cuatro tar correctamente imágenes dermatoscópicas. Por ello, en hospitales de África (ubicados en Tanzania y Kenia) con lugar de ayudar, es posible que el empleo de estos equi- el Hospital General de Massachusetts, en la que la con- pos genere en los pacientes tanto una confianza excesiva cordancia y certeza diagnóstica entre imágenes estáticas y como, por el contrario, una preocupación exagerada e in- laminillas fue de 91%. necesaria.7 Además, tal como lo han descrito Koch y colaborado- Con todo lo anterior es posible afirmar que en manos res,15 estas herramientas pueden ser de utilidad para el de algún enfermo o su familia, lejos de facilitar el diagnós- entrenamiento de estudiantes y residentes. tico, es factible que haya lugar a una confusión que pueda incluso retrasar un diagnóstico importante. En su investigación, el equipo de Mooney16 encontró que los participantes catalogaron a la dermatopatología De ahí que, de momento, estos equipos y las aplicacio- virtual como adecuada para propósitos diagnósticos y, nes asociadas a ellos deberían tener una leyenda que indi- también, como una herramienta muy útil para la ense- que: para empleo exclusivo por parte de médicos y algún ñanza y el aprendizaje. personal paramédico, que además dispongan del conoci- miento y el entrenamiento en la técnica para realizar una En este campo hay tres técnicas de evaluación:6,7,14 correcta captura fotográfica, con el objetivo de enviar las 1. Imagen estática de un campo. Es una modalidad asin- imágenes para su interpretación precisa. crónica que envía imágenes de un campo específico ya Teledermatopatología seleccionado, por lo que sólo permite ver una parte del Ésta implica la transmisión de imágenes histopatológicas cuadro histológico, con especial interés en un detalle para la evaluación rutinaria a distancia o para la valora- en particular. ción por parte de expertos. 2. Laminilla virtual (web-based virtual slide system). Im- plica la previa digitalización sistematizada en imáge- La telepatología se enfoca en el diagnóstico patológico nes seriadas, con el objetivo de reconstruir laminillas al examinar, por medios digitales, laminillas histológicas enteras en alta resolución. También es una modalidad desde una localización remota. De ahí que la telederma- asincrónica, pero que permite evaluar una laminilla topatología representa una división de ésta, dedicada ex- completa que se ha colocado en una plataforma web clusivamente al estudio y diagnóstico histopatológico de para su revisión posterior por parte del experto. tejido cutáneo. 3. Video en tiempo real. Es similar a una videoconfe- rencia en tiempo real, solamente que en lugar de ver La teledermatopatología tiene el potencial de transfor- a un paciente, se evalúa una laminilla histológica y el mar la práctica de la dermatopatología al conectar comuni- teledermatopatólogo controla el microscopio de for- dades distantes con el especialista dedicado a las manifesta- ma remota. Utiliza un microscopio robótico que per- ciones histológicas de la piel, lo cual reduce tiempo y costos mite examinar cualquier parte de la muestra y puede al proveer una plataforma para consultas oportunas.14 ser magnificado en cualquier sector seleccionado por el mismo patólogo en ubicación remota, de la misma Gimbel y colaboradores14 mencionan que, en los países forma en que lo haría frente al microscopio. con pocos recursos económicos, el diagnóstico histoló- En la tabla 1 se indican las ventajas y desventajas de gico de lesiones cutáneas resulta complicado por varias cada una de las modalidades de atención en telederma- razones: escasos patólogos, ausencia de entrenamiento en topatología. la subespecialidad de dermatopatología, acceso limitado A pesar de los muchos beneficios que brinda la teleder- a estudios diagnósticos adicionales (inmunohistoquími- matopatología, existen varios factores limitantes: ca, inmunofluorescencia, microscopía electrónica, entre otras) y los costos prohibitivos de ellos, así como la di- ficultad para el envío a grandes distancias de laminillas Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 151

ARTÍCULOS DE REVISIÓN Tabla 1. Ventajas y desventajas de cada una las modalidades de atención en teledermatopatología7 Modalidad Ventajas Desventajas Imagen estática de un campo • Conveniente (microscopio equipado con • Imágenes limitadas a los campos seleccionados Laminilla virtual • Utilidad limitada en lesiones en las que hay cambios sutiles cámara digital) Video en tiempo real • Económico de la arquitectura que deben ser evaluados para fines • No requiere gran ancho de banda diagnósticos (trastornos inflamatorios, nevos displásicos) • Permite visualizar la laminilla completa • Requiere un software y hardware costosos • Es posible analizar el tejido con diferentes • Se necesita una plataforma web donde colocar toda la laminilla una vez digitalizada e ingresar a ella aumentos • La digitalización de la laminilla consume tiempo y ello no hace tan fluido el envío y la respuesta del experto • Modalidad más aproximada al examen • Consume mayor ancho de banda histológico tradicional • La imagen está influenciada por la calidad de las tinciones y la posición de la laminilla al ser digitalizada • Permite al experto conferenciar al mismo • Requiere gran ancho de banda (audio y video simultáneos) tiempo con el patólogo que refiere • Software y hardware costosos • Es complejo para quienes laboran en diferentes zonas horarias • Resolución deficiente de la imagen (por ser video) comparada con la imagen estática y la laminilla virtual a. Exactitud diagnóstica. Las deficiencias técnicas de los Tanto en la teledermatoscopía como en la teledermato- primeros estudios se atribuyeron a la calidad de los patología la implementación de tecnologías adecuadas de equipos e imágenes de aquellos tiempos. Las primeras inteligencia artificial (ia) pueden ayudar a automatizar imágenes con técnica asincrónica (Store & Forward) tareas rutinarias. Cuando el algoritmo previamente entre- dependían del análisis de áreas de laminillas previa- nado con miles de imágenes histológicas o dermatoscópi- mente seleccionadas. En la actualidad, con el adveni- cas de lesiones cutáneas compara una imagen proporcio- miento de sistemas de digitalización de imágenes de nada a la ia, como se puede apreciar en la figura 3, éste una laminilla completa (el ya mencionado Virtual Slide sugiere un diagnóstico presuntivo de la lesión. System) se ha mejorado notablemente la concordancia diagnóstica entre la dermatopatología tradicional y la Teledermatología en pacientes hospitalizados teledermatopatología.14,16 Si bien se ha estudiado la teledermatología en la evalua- ción, consulta y monitoreo de enfermedades cutáneas en b. Licencia para ejercer. En algunos países, como Estados el paciente externo, que vive en ubicaciones remotas, lo Unidos, se requiere una licencia médica para ejercer mismo ha sucedido, pero de manera muy limitada, con el entre los distintos estados, ya sea para poder emitir un paciente internado. diagnóstico primario o para brindar una interconsulta y segunda opinión. En términos prácticos, para los pacientes internados hay una brecha muy significativa entre la demanda de servicios c. Reembolso por parte de las aseguradoras. Como se dermatológicos y el acceso a ellos. Y es que la dermatolo- analiza en la sección respecto de las limitaciones de la gía del paciente hospitalizado constituye en sí misma una teledermatología, también la dermatopatología remota subespecialidad que ha madurado en tiempos recientes. puede encontrarse ante dicho obstáculo mientras no sea reconocida como una herramienta de evaluación diag- Sin embargo, Fox18 menciona que solamente la mitad nóstica por parte de las mismas compañías de seguros.17 de los pacientes hospitalizados por algún problema cutá- neo reciben una consulta dermatológica del especialista. d. Procesado de la pieza. Es un cuarto factor en el que Por lo que, si bien la consulta en persona con el derma- coinciden todos los patólogos y dermatopatólogos. Si tólogo tiene un valor muy especial, la teledermatología la pieza a través de todo su proceso (desde la compe- hospitalaria, como un medio de acceso al experto, puede tente técnica en la toma de la biopsia, la correcta fija- llenar dicho espacio. ción del tejido, con el fijador adecuado, hasta una mag- nífica técnica de tinciones) no cumple con alguno de Además, la teledermatología en pacientes internados dichos requisitos, probablemente el resultado final, que reduce el tiempo en que el equipo médico de atención implica un diagnóstico preciso, se vea mermado y no hospitalaria recibe una respuesta relacionada con una pueda cumplirse a cabalidad. consulta de dermatología.19 DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 152

JOSÉ A. SEIJO CORTÉS Y COLS. C OV I D - 19 , T E L E ME D I C I N A Y T E L E D E R MATO LOGÍA Figura 3. La inteligencia artificial (ia) pueden ayudar a sugerir un diagnóstico presuntivo a partir de una imagen dermatoscópica. Compara una imagen proporcionada a la ia por medio de un algoritmo previamente entrenado con miles de imágenes dermatoscópicas. La interacción a distancia para este tipo de atención la eficiencia y se expande el acceso a tal atención especia- puede abarcar dos circunstancias: 1) un equipo médico lizada en los pacientes hospitalizados. no dermatológico, por ejemplo, en sala de urgencias o sala de hospitalización, requiere una interconsulta por parte En su estudio comparativo entre dermatólogos presen- del dermatólogo; y 2) el dermatólogo del hospital solicita ciales y teledermatólogos se encontró un grado de concor- la opinión respecto de un paciente internado a otro der- dancia diagnóstica parcial, e incluso completa, en 80% de matólogo o equipo de dermatólogos ubicados en un hos- los casos. También hubo un gran acuerdo (90%) respecto de pital remoto, de alta especialidad. la evaluación inmediata del paciente el mismo día, así como en la necesidad de toma de biopsia (95% de coincidencia).20 Como se mencionó al principio, la pandemia vino a cambiar muchos paradigmas respecto del manejo de los Entre 58 y 90% de los dermatólogos se sintieron cómo- pacientes. Por ejemplo, durante su fase más severa, en las dos al atender pacientes de forma remota, aunque también salas covid (que se encontraban absolutamente aisladas optaron por manejos más conservadores en comparación del exterior) los médicos en contacto directo con el pa- con los que atendieron a los pacientes en persona. Los au- ciente mantenían comunicación con otros especialistas de tores concluyen que, si bien hacer diagnósticos basados manera remota y digital, con un centro de control afuera en imágenes exclusivamente representa un reto (técnica de dicha sala. asincrónica), con el tiempo, cuando aumente la familia- ridad en la consulta remota, se elevará la concordancia y Sin embargo, antes de la pandemia, en 2014 Barbieri confiabilidad.20 y colaboradores20 observaron que con frecuencia en mu- chos hospitales no se disponía de servicio de interconsulta En 2018, Cheeley y colaboradores21 investigaron la de dermatología para pacientes hospitalizados, y menos aceptación de la teleconsulta asincrónica entre 279 mé- aún fuera de horario laboral (off-hours). dicos de sala de urgencia y de hospitalización, comparada con la interconsulta presencial. Encontraron que 95% de De forma adicional, en la interconsulta del paciente in- los médicos de hospital (no dermatólogos) utilizarían la ternado, determinar el grado de urgencia con el que se ne- teledermatología como elemento de interconsultas y, en cesita evaluar a dicho enfermo puede implicar un reto. De dicho sentido, los médicos de urgencias estuvieron más ahí que la teledermatología brinda un mecanismo muy dispuestos a aceptar tal interconsulta remota, en compa- útil para una revisión inmediata, con lo que se incrementa ración con los médicos de sala de hospitalización (98 y Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 153

ARTÍCULOS DE REVISIÓN 91%, respectivamente). Sin embargo, en el resultado final, hospitales del mundo suspendieron sus prácticas.26 Con ambos grupos de médicos coincidieron en que prefieren ello se inició el empleo didáctico de la llamada tecnología la interconsulta presencial, pero aceptarían la consulta re- de la información y comunicación (tic). mota en caso de que la presencial no fuera factible. De acuerdo con la Organización de las Naciones Uni- Durante la pandemia se publicaron dos estudios tras- das para la Educación, la Ciencia y la Cultura, se estima cendentes. En uno de 2020, Keller y colaboradores22 en- que más de 1.5 billones de estudiantes que acudían a es- contraron que mediante la estrategia asincrónica hubo cuelas y universidades fueron afectados por el cierre de una gran concordancia en el diagnóstico y manejo entre éstas en 188 países, durante la primera semana de abril de teledermatólogos y dermatólogos presenciales de pacien- 2020.25 De hecho, el 17 de marzo de ese año la Association tes hospitalizados en un centro médico de tercer nivel, y of American Medical Colleges recomendó a las escuelas llegaron a la conclusión de que la teledermatología puede de medicina de Estados Unidos la suspensión de activida- ser una alternativa apropiada para la atención del pacien- des presenciales,27 ya que por la pandemia se comenzaban te hospitalizado, en caso de que no haya un dermatólogo a restringir las labores en las escuelas de medicina, hospi- disponible. Aunque también observaron que los teleder- tales, organizaciones médicas profesionales y sociedades matólogos tenían mayor inclinación a indicar la toma de científicas. biopsias, en comparación con el dermatólogo presencial. La primera respuesta de la mayor parte de dichas ins- En el segundo, de 2021, el equipo de Gabel23 también tituciones en el mundo fue la de incrementar el uso del evaluó la concordancia diagnóstica y de manejo entre e-learning, en especial mediante el uso de plataformas la dermatología presencial y la teledermatología en pa- educativas en línea y videoconferencias a través de varias cientes hospitalizados, y encontró una concordancia en estrategias. el diagnóstico primario y el diferencial de 91.7% entre el • Aprendiendo a usar herramientas como Zoom, que dermatólogo y el teledermatólogo, y 100% de concordan- cia respecto del plan de manejo. Con esto, concluyeron fue la más utilizada, seguida de Google Meet, Webex que la teledermatología puede ser efectiva en el manejo y Skype para realizar encuentros de aprendizaje, inter- del paciente hospitalizado debido a la alta concordancia cambio de ideas, preguntas y respuestas.25 en el diagnóstico y el manejo, pero es necesario que los • En algunos casos, docentes de talla internacional cola- dermatólogos tengan amplia experiencia en pacientes in- boraron para dictar clases, lo cual ofreció un gran be- ternados, por lo que su utilidad resultó inigualable en du- neficio en el plano educativo. rante la pandemia por sars-cov-2. • Para docentes y alumnos fue indispensable familiari- zarse con el e-learning a través de los diversos recursos Formación profesional y educación médica continua de la telemedicina. La pandemia por covid-19 produjo una situación que • Pero también resultó evidente que la educación clínica, cambió paradigmas no sólo en el sistema de salud y la es decir, el contacto con el paciente, las vivencias e inte- economía, sino también en la educación médica. Sin duda racción con el resto del equipo de salud no se reempla- en este campo habrá muchos cambios una vez que la pan- zan con herramientas digitales. Aun así, fueron útiles demia termine.24 como un complemento para el desarrollo de ciertas competencias como el pensamiento crítico, el razona- La educación médica se define como la adquisición y miento clínico, así como la actualización y consolida- desarrollo de conocimientos, habilidades y destrezas que ción de información biomédica. Sabemos que el apren- ocurren durante las diferentes etapas de formación de dizaje con un paciente no se sustituye, pero con casos los médicos generales y especialistas. Incluye el ingreso virtuales se motivó a los alumnos a pensar, ser críticos, a la carrera de medicina, la licenciatura, el posgrado en a indagar y proponer la mejor forma de resolverlos.24 especialidades, los programas de maestría y doctorado. En su investigación, Sierra-Fernández y colaborado- Permanece toda la vida en lo que se denomina educación res25 encontraron que 65.4% de los estudiantes encuesta- médica continua. Por ello la pandemia hizo necesario un dos consideraron su experiencia con medios a distancia sistema educativo adaptativo y flexible, que responda a los igual, o incluso mejor, que las opciones disponibles de cambios mediante la innovación.25 manera presencial. Al mismo tiempo, a decir de estos es- tudiantes, ello no sustituye el contacto humano. Una ven- Por otro lado, debido a que la presencia de estudiantes taja considerable de las sesiones de clase grabada fue la en sus relaciones clínicas hospitalarias implicaba el riesgo de contraer la enfermedad y/o transmitir el virus (inclu- so en estado asintomático), la mayoría de universidades y DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 154

JOSÉ A. SEIJO CORTÉS Y COLS. C OV I D - 19 , T E L E ME D I C I N A Y T E L E D E R MATO LOGÍA capacidad para reproducir el contenido a demanda, para y 24.5% tuvo algún grado significativo de ansiedad, por lo poder comprender a fondo los conceptos. que, ineludiblemente, con el tiempo se deberá:24 • Elaborar un marco normativo que regule la educación Respecto de la eficacia de las aulas virtuales en el des- empeño de los alumnos de pregrado, un estudio mostró virtual. que la modalidad mixta (clases virtuales y clases pre- • Planificar una educación a presente y futuro. senciales), también conocida como flipped classrooms, • Docentes capacitados para guiar el aprendizaje virtual. mejoró el desempeño de los estudiantes de medicina en • Acceso a bibliotecas y aulas virtuales. comparación con los que usaron sólo el método tradicio- • Servicio de internet y conectividad a precios reducidos. nal.28 Pero aunque algunos contenidos de los cursos clí- nicos pueden ser virtuales, es necesario reconocer que las En la tabla 2 se muestran las diversas ventajas y limita- habilidades necesarias para el desempeño médico (como ciones que surgieron en el proceso de enseñanza remota de la realización del examen físico) sólo se pueden aprender los cursos del pregrado de medicina durante la pandemia. adecuadamente con el paciente mismo.29 No obstante, eso podría cambiar en el futuro próximo con el desarrollo de Asimismo, la respuesta de la comunidad médica fue tecnología de inmersión virtual completa. sorprendente ante la aparición de un virus nuevo, causan- te de una enfermedad no descrita previamente, que oca- Por otra parte, en relación con la formación de pos- sionó una pandemia de forma acelerada y cuyas múltiples grado, tal vez los residentes de las especialidades quirúr- manifestaciones sistémicas suscitaban interrogantes en gicas hayan sido los más afectados cuando se decretó, cuanto a su fisiopatología y complicaciones. Pero con la en casi todos los hospitales del mundo, la suspensión de actualización del conocimiento que se publicaba diaria- las cirugías electivas, por lo que la disminución de pro- mente en diferentes medios digitales científicos (incluso cedimientos mermó su formación de manera moderada con minutos de diferencia), en muchos casos se brindó un a severa.30 beneficio inmediato para la toma de decisiones respecto de pacientes críticamente enfermos. De hecho, las páginas Un punto que pocas veces se analiza es que la pande- de consulta bibliográfica liberaron los artículos de inves- mia afectó la salud mental de la población en general; y en tigación acerca de este tema, como el New England Journal el caso de los estudiantes de medicina, además tuvieron of Medicine, Lancet o jama.25 que modificar la manera de convertirse en profesionales médicos y recibir clases en línea. Al respecto, en la investi- Por último, en una carta editorial Campos32 comenta gación de García-Espinosa y colaboradores31 se encontró que parte importante de la educación continua en der- que 43% de estudiantes mostró algún grado de depresión, Tabla 2. Ventajas y limitaciones en el proceso de enseñanza remota de los cursos de pregrado de medicina durante la pandemia30 Ventajas • Se redujo la posibilidad de que los alumnos de los cursos clínicos enfermaran de covid-19, así como la posibilidad de contagiar a pacientes y personal de salud en caso de ser portadores asintomáticos de la enfermedad • Evitó el uso de epp en personal no esencial en los hospitales • Permitió continuar con las actividades académicas • Facilitó la revisión, de manera oportuna, del material académico y la entrega a los estudiantes de contenidos actualizados basados en evidencia • Potenció el aprendizaje digital en las nuevas generaciones mejor adaptadas para ello Limitaciones • No todas las universidades tienen una plataforma digital para dictar cursos virtuales • No todos los docentes tienen la habilidad para elaborar contenido virtual adecuado • Requiere de una gran motivación y capacidad de gestión del tiempo por parte de los estudiantes y docentes • Saturación de labores asistenciales de los médicos que son docentes y no les permite dedicarse a la actividad de dar clases remotas • No es posible adaptar todos los contenidos de los cursos clínicos y algunos no clínicos (por ejemplo, anatomía) • No todos los estudiantes pueden tener acceso a una laptop, tableta o teléfono inteligente para sus clases • No todos tienen una adecuada conexión a internet o electricidad, por ejemplo, si son estudiantes de pregrado en zonas rurales • Limita la experiencia del aprendizaje colaborativo (trabajos en equipo) • Limita la experiencia de las presentaciones con interacción en vivo • Limita la retroalimentación en tiempo real de las clases presenciales • Pueden presentarse con mayor frecuencia comportamientos poco éticos (como “asistir” sin estar realmente en clase y copiar durante las evaluaciones virtuales) Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 155

ARTÍCULOS DE REVISIÓN matología la sustentan las agrupaciones médicas, que en tros de Control y Prevención de Enfermedades de Estados el caso de México son la Sociedad Mexicana de Derma- Unidos mencionan una serie de posibles limitaciones de tología, la Academia Mexicana de Dermatología, el Co- la telemedicina en general:33 legio Mexicano de Dermatología Pediátrica, la Sociedad 1. Situaciones en las que la consulta presencial puede ser Mexicana de Cirugía Dermatológica y Oncológica, entre muchas otras más. la más adecuada debido a urgencia, enfermedades sub- yacentes, incapacidad para realizar un examen físico. A causa de la pandemia, los programas de sus sesiones 2. La necesidad de abordar temas delicados, especialmen- migraron a plataformas virtuales y dieron la oportunidad te si el paciente se siente incómodo o preocupado por a los dermatólogos, no sólo de los rincones más lejanos la privacidad. del país, sino de otros países, para estar presentes. Incluso, 3. Acceso limitado a dispositivos tecnológicos (teléfono el Congreso Nacional de Dermatología Virtual dio la po- inteligente, tableta, computadora) o problemas de co- sibilidad de revisar sus conferencias grabadas en tiempo nectividad. diferido. Inevitablemente, con ello surgirán nuevos para- 4. El nivel de comodidad para el personal de salud y los digmas, algunos de los cuales convendrá que continúen pacientes respecto de la tecnología. una vez pasada la contingencia.32 5. Ausencia de aceptación cultural para realizar consul- tas virtuales (en lugar de presenciales) por parte del En resumen, el equipo de Sierra-Fernández afirma que personal de salud y, sobre todo, los pacientes. En este es muy probable que el mayor legado de la pandemia sea sentido influyen el nivel socioeconómico y cultural, la revolución en la educación digital en todos los niveles así como la edad, porque los pacientes geriátricos de la formación y, en especial, en la educación médica.25 con mucha frecuencia no están familiarizados con la tecnología y requerirán el apoyo de algún asistente En la figura 4 se muestran las ventajas y desventajas de (acompañante, cuidador o familiar) que los auxilie en la educación médica remota. ello. Por esta razón, el horario de atención debe ser flexible en función de dichos cuidadores y asistentes Limitaciones y obstáculos tecnológicos. en la telemedicina y la teledermatología Aun cuando la tecnología y las técnicas de comunicación ya existen para la atención remota de pacientes, los Cen- Figura 4. Ventajas y desventajas de la educación médica remota. DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 156

JOSÉ A. SEIJO CORTÉS Y COLS. C OV I D - 19 , T E L E ME D I C I N A Y T E L E D E R MATO LOGÍA A su vez, los equipos de Chuchuvara34 y McKoy35 men- con datos e indicaciones sobre la cantidad a surtir, los cionan ciertas limitaciones de la interacción médica re- días de tratamiento, cuántas veces se puede resurtir o mota, en especial en el campo de la teledermatología. no dicho medicamento, entre otros. 1. La exploración física de cuerpo entero no es posible 5. La falta de legislación que puede generar incertidum- bre tanto para el médico consultante como para los con absoluto detalle, incluyendo la palpación de la interconsultantes en cuanto a las responsabilidades de piel y los ganglios linfáticos, así como las áreas pilosas cada uno ante un eventual reclamo legal. (donde se debe desplazar y remover el cabello). Las le- siones pigmentadas representan un reto adicional. En Perkins y colaboradores38 también mencionan otras este sentido, en 2013 Wolf y colaboradores36 demostra- limitaciones evidentes: 1) diferencias en las plataformas ron lo inadecuadas que podían resultar las aplicaciones de los expedientes médicos electrónicos; 2) el costo de para smartphone para detectar melanoma a través de adoptar teledermatología; y 3) incapacidad para efectuar una simple fotografía clínica, ya que su desempeño re- procedimientos. sultó tan variable que tres de cuatro de estas aplicacio- nes en 30% de los casos clasificaron incorrectamente Sin embargo, la práctica ambulatoria pudo manejarse melanomas como lesiones sin motivo de preocupación. de forma satisfactoria con la tecnología de que se dispone 2. La falta de interacción personal puede afectar la rela- actualmente, con el objetivo de brindar la atención debida ción médico-paciente. y así, durante la pandemia, se preservaron los limitados 3. Existe la posibilidad de una comunicación imprecisa. equipos de protección, manteniendo la distancia social y 4. Los videos e imágenes de baja calidad pueden compro- reduciendo contagios. meter el diagnóstico dermatológico. 5. Otra limitación es la dificultad de realizar una evalua- De acuerdo con Giordano y colaboradores,39 una de ción dermatoscópica, pero es factible que en el futuro las grandes barreras para el uso de la telemedicina es el cercano se reduzca el costo de dermatoscopios que se temor. Para los pacientes, el temor a la intrusión o, por adosen a teléfonos inteligentes, y sea el mismo paciente el contrario, al hecho de estar distanciados de su médico; quien pueda enviar imágenes dermatoscópicas de cali- mientras que para los médicos, existe el temor asociado a dad adecuada para evaluación por parte del dermató- la falta de seguridad diagnóstica, así como evitar el acceso logo. Sin embargo, líneas arriba ya también se analiza- no autorizado a información sensible del paciente. ron los inconvenientes que ello podría implicar. Existen otros grandes obstáculos a vencer:34,37 El hecho de ser sensible, prudente y responsable con 1. La motivación y aceptación por parte del personal de estas preocupaciones, así como al factor humano que in- salud y los mismos pacientes respecto de la atención fluye en el uso de aplicaciones por parte de los pacientes remota. y médicos resultará crucial para el éxito presente y futuro 2. La disponibilidad homogénea de tecnología en todas las de cualquier sistema o aplicación en telemedicina. áreas de población (urbana, suburbana, rural, etcétera). 3. La inclusión de dicha atención en los programas de re- En la tabla 3 se indican las limitaciones de la teleder- embolso de las compañías aseguradoras. Esto último matología.7 podría ser muy factible, considerando que hoy en día las declaraciones fiscales de ingresos y la emisión de Telemedicina y sociedad: recibos de honorarios, por parte del profesional de la aspectos humanos, éticos y legales salud, ya se encuentran bien establecidas y legisladas para su manejo en forma digital. Como se mencionó, la salud digital, o e-health, es una 4. La existencia, en este momento, de un vacío en térmi- tendencia social que incorpora la tecnología de la infor- nos de aceptación, legislación e implementación de un mación y comunicación (tic) a los productos, servicios sistema de receta digital que permita la emisión y entre- y procesos de atención sanitaria, así como a la educación ga de diversos medicamentos por parte de la farmacia médica y la promoción de la salud (cuidados, hábitos y (algunos de ellos controlados), y que podrían contener conductas saludables). Su origen se produjo en paralelo en su información un código digital (por ejemplo, qr) con el desarrollo de internet (la llamada sociedad 2.0 o 3.0) y fue una consecuencia de la digitalización en el ám- bito de la salud.40 La Organización Mundial de la Salud (oms) propuso el Proyecto de Estrategia Mundial sobre Salud Digital 2020- 2025, que exhorta a los Estados Miembros para “gestionar a largo plazo un plan para concebir e implementar servi- cios de cibersalud y también desarrollar infraestructuras Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 157

ARTÍCULOS DE REVISIÓN Tabla 3. Limitaciones de la teledermatología7 Tipo de limitación Descripción de la limitación Clínica • El tacto de la piel no es posible en los casos en que esto tiene valor diagnóstico • En lesiones pigmentadas es factible no detectar melanoma Económica • No permite el examen de cuerpo completo • Podría no aplicar el reembolso de seguros Tecnológica • Consume más tiempo que la consulta en persona • No permite efectuar procedimientos y citas de seguimiento Legal • Es necesario integrarlo con el expediente electrónico Ética • En ciertas ubicaciones geográficas, la penetración incompleta de la red de datos limita la teledermatología móvil • Costo elevado de los equipos móviles con cámaras de alta calidad • Incapacidad para realizar intervenciones diagnósticas y terapéuticas de forma remota • Es factible que cuando el teledermatólogo es el interconsultante, la responsabilidad de las decisiones médicas recaigan en el médico que solicitó la interconsulta • La distancia física separa al médico de las consecuencias de sus indicaciones • Puede promover una medicina centrada en la tecnología más que la enfocada en el paciente • Los programas internacionales de teledermatología se deben implementar en cooperación con los médicos locales y las agencias gubernamentales aplicables al área de la salud empleando las tecnologías de en el mismo sentido de las necesidades de la sociedad y información y comunicación”.41 no quede a merced de otros intereses. En otro sentido, Arroyo Menéndez y colaboradores su- En última instancia, se plantean nuevos riesgos como gieren que en la etapa posterior a la pandemia, el avance la apropiación de datos personales y un sistema sanitario de la telemedicina de ninguna manera sustituirá la aten- discriminatorio.40 ción presencial, pero podría complementarla. Porque llevar la telemedicina a un plano absoluto contribuirá a Como sostienen Gerard y colaboradores42 cuando ci- la despersonalización y aislamiento social, ya que la sus- tan el Código de Ética Médica de la American Medical As- titución del factor humano por la tecnología suprime el sociation, la información que recibe un médico, durante el contacto interpersonal. curso de la entrevista con un paciente, es extremadamente confidencial. Aun con estas implicaciones, una de las áreas con ma- yor crecimiento ha sido la creación de redes virtuales Por ejemplo, en Estados Unidos tanto la cobertura de de pacientes con enfermedades crónicas, padecimientos seguros como las cuestiones raciales y las disparidades poco frecuentes o personas con las mismas discapacida- socioeconómicas continúan representando un reto para des que intercambian información sobre su enfermedad o el acceso a la atención médica. De hecho, en una publi- disfunción y se prestan apoyo mutuo. cación de 2020 se menciona que los pacientes de escasos recursos,“los inscritos a Medicaid y pacientes no blancos”, La pandemia favoreció que un mayor segmento de la son las poblaciones que reciben peor atención médica, y población haga uso de la tecnología digital, pero también el manejo remoto podría ser un método efectivo para en- expuso la existencia de brechas digitales, tanto entre países frentar dicha disparidad al permitirles atención dermato- como al interior de éstos, debido a importantes diferen- lógica a través de la telemedicina.43 cias en cuanto al grado de desarrollo y el uso de internet. Esto pone de manifiesto las desigualdades que prevalecen Sin embargo, como ya se mencionó, no se explica en el empleo de las tic en cuanto a función de la edad, el cómo es que esa población desprotegida tendrá al alcance lugar de residencia, el nivel educativo, la actividad laboral, la tecnología adecuada para recibir dicha alternativa de la nacionalidad y el nivel de ingresos. consulta, pero incluso teniendo acceso a ella, la teleme- dicina tendría un sesgo discriminatorio. Por ello, la in- El aspecto socioeconómico puede generar una barrera corporación de la telemedicina como elemento de aten- en el acceso a dicha tecnología digital, lo cual ensancha las ción clínica debe ser muy consistente con las prácticas desigualdades sociales de salud, incrementando la ya de éticas, en las cuestiones administrativas, la privacidad, el por sí existente polarización social. consentimiento informado y los principios de la benefi- cencia (hacer el bien) que aplican en cualquier área de la Por todo lo anterior, resulta indispensable hacer una medicina.44 reflexión ética para que el desarrollo tecnológico avance DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 158

JOSÉ A. SEIJO CORTÉS Y COLS. C OV I D - 19 , T E L E ME D I C I N A Y T E L E D E R MATO LOGÍA A decir de McKoy y colaboradores,35 en esta moda- acceso a una atención médica a distancia. Lo anterior no lidad de atención, el consentimiento informado se debe quiere decir que aquellos prestadores de servicios médi- expresar en un lenguaje simple y comprensible para el pa- cos que decidan realizar esta actividad se les exima de ob- ciente e incluir lo siguiente: servar las leyes que se aplican a la práctica médica actual y obligatoria en el territorio mexicano. La teleconsulta se • Una explicación de los beneficios y riesgos de la aten- debe entender como una herramienta para la protección ción basada en la telemedicina. de la salud, primordialmente de aquellas personas que por diversas razones se encuentran imposibilitadas para el ac- • La naturaleza del encuentro en telemedicina, incluyen- ceso a servicios de salud que puedan realizarse vía remota. do cualquier limitación técnica, potencial de disrup- ción y los planes de contingencia para enfrentarlas. 2. ¿Existe responsabilidad médico-legal en cuanto al servi- cio médico prestado a través de telemedicina?, es decir, ¿los • Los procedimientos para coordinar la atención con juicios y opiniones médicas vertidas en los medios electróni- otros profesionales, según se requiera. cos tienen un valor en términos médico-legales? Debemos partir de que la atención médica es un servicio • Protección de la información identificable del paciente. que por su misma naturaleza generará expectativas a los • Acreditaciones del dermatólogo en situación remota usuarios de dicho servicio. Por ello, independientemente de la manera en que se preste el servicio, el usuario podrá (teledermatólogo). estar inconforme con la manera en que fue prestado y, por • Explicar el plan disponible para pacientes de emergen- lo tanto, siempre estará latente una queja, una demanda o una denuncia. En cuestión legal, la telemedicina genera cia que no tienen acceso a una atención presencial. una obligación contractual, por lo que el médico siempre • Situaciones en las que se puede terminar la atención deberá responder por su acción u omisión, sea ésta vía remota o no. Respecto de los “juicios y opiniones mé- con el esquema de telemedicina y, por ende, efectuar la dicas”, no podemos considerarlas como tales, ya que los referencia a un manejo en persona. profesionales de la salud dan diagnósticos y pronósticos; • Condiciones de pago. los juicios los emiten las autoridades (jurisdiccionales, ad- ministrativas, etcétera) y las opiniones las manifiestan los Los dermatólogos siempre deben conocer las implicacio- médicos en cuanto a otras áreas que no necesariamente se nes legales de su práctica médica, ya sea en persona o a refieren a la medicina. En términos prácticos, los profe- través de los medios electrónicos, y verificar si la póliza de sionales de la salud prestan servicios y hacen análisis con seguro de protección médico-legal cubre los servicios los medios diagnósticos necesarios para emitir un diag- de telemedicina. nóstico. De todo lo anterior se desprende que definitivamente 3. En relación con la pregunta anterior, en términos de res- existe una responsabilidad legal al ofrecer atención remo- ponsabilidad médico-legal, ¿cuál de los siguientes enuncia- ta. De ahí que será necesario que los códigos sanitarios dos califica como telemedicina? identifiquen y circunscriban lo que realmente califica como telemedicina.34 a. Una recomendación y consejo médico. b. Una referencia con otro médico. Aspectos médico-legales y regulatorios c. Emitir un diagnóstico exclusivamente. de la telemedicina en México d. Una consulta médica con la subsecuente prescripción Con el propósito de hacerla objetiva y práctica, esta sec- o plan de manejo. ción se desarrolla en términos de preguntas y respuestas. La telemedicina o teleconsulta, como se señala en la pre- gunta 2, no se podrá considerar una recomendación o Desde luego que en cada país se aplicarán distintos consejo médico. Sin embargo, puede ser una herramienta códigos y artículos dentro del marco legal, aunque segu- que, junto con otras, pueda llevar a un diagnóstico. ramente contendrán un enfoque similar. El siguiente aná- lisis está centrado en el contexto de México.46-50 Es posible tener escenarios en donde, con una sesión de teleconsulta, el médico emita un diagnóstico y, por lo 1. ¿Actualmente se reconoce en México la teleconsulta y la tanto, brinde una prescripción médica, pero habrá otros telemedicina en general como elemento de atención médica en los que el mismo médico puede solicitar al paciente en el marco de las regulaciones de salud y médico-legales? Hasta ahora, los usuarios y prestadores de servicios mé- dicos que utilicen la teleconsulta y/o la telemedicina para el desarrollo de la actividad médica, deben considerar que en el marco legal mexicano no existe normatividad espe- cífica para la materia. Sin embargo, ello no imposibilita el Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 159

ARTÍCULOS DE REVISIÓN una visita presencial a su consultorio o, si la distancia físi- Artículo 3. Aviso de privacidad, datos personales y da- ca es un impedimento, referir al paciente con algún colega tos personales sensibles. cercano a la localidad de residencia para que lo atienda de manera presencial y así, posteriormente, sea factible Artículo 7. […] En el tratamiento de datos personales brindar un diagnóstico y un plan de tratamiento. Por todo de menores de edad se deberá privilegiar el interés supe- esto, el profesional de la salud que opte por este tipo de rior de la niña, el niño y el adolescente, en términos de las prestación de servicio en forma remota debe ser aún más disposiciones legales aplicables. prudente al momento de evaluar a su paciente y decidir diagnosticarlo, referirlo o prescribirle. Artículo 22: El responsable no estará obligado a reca- bar el consentimiento del titular para el tratamiento de 4. ¿Está contemplado, en el marco médico-legal, que el pa- sus datos personales en los siguientes casos: ciente envíe fotos de lesiones en diversas aéreas corporales con fines de evaluación médica, plan de manejo y control de vii. Cuando los datos personales sean necesarios para la evolución del tratamiento establecido? efectuar un tratamiento para la prevención, diagnóstico, la En primer lugar, debemos considerar que para tomar una prestación de asistencia sanitaria. fotografía se requiere de un aparato electrónico, es decir, una cámara fotográfica, la cual en la actualidad viene in- Por otro lado, en la Ley Federal de Protección de Datos cluida en un teléfono inteligente. Por lo que el artículo 32 Personales en Posesión de los Particulares queda estipula- de la Ley General de Salud refiere: “Se entiende por aten- do en los artículos siguientes: ción médica el conjunto de servicios que se proporcionan al individuo, con el fin de proteger, promover y restaurar Artículo 10. No será necesario el consentimiento para su salud”. Para efectos del párrafo anterior los prestado- el tratamiento de los datos personales cuando: res de servicios de salud podrán apoyarse en las Guías de Práctica Clínica y los medios electrónicos de acuerdo con vi. Sean indispensables para la atención médica, la pre- las normas oficiales mexicanas que al efecto emita la Se- vención, diagnóstico, la prestación de asistencia sanitaria, cretaría de Salud. tratamientos médicos o la gestión de servicios sanitarios, mientras el titular no esté en condiciones de otorgar el Asimismo, el artículo 6 de la citada Ley menciona: “El consentimiento, en los términos que establece la Ley Ge- Sistema Nacional de Salud tiene los siguientes objetivos: neral de Salud y demás disposiciones jurídicas aplicables y ix. Promover el desarrollo de los servicios de salud con que dicho tratamiento de datos se realice por una persona base en la integración de las tecnologías de la información sujeta al secreto profesional u obligación equivalente. y las comunicaciones para ampliar la cobertura y mejorar la calidad de atención a la salud”; por lo que al utilizar una Artículo 26. El responsable no estará obligado a cance- cámara fotográfica para ofrecer y mejorar la calidad de lar los datos personales cuando: los servicios de salud es un objetivo del mismo Sistema Nacional de Salud y está permitido. vii. Sean objeto de tratamiento para la prevención o para el diagnóstico médico o la gestión de servicios de sa- En segundo lugar, queda claro que está permitido, in- lud, siempre que dicho tratamiento se realice por un pro- cluso es recomendable, el envío de fotografías con aparato fesional de la salud sujeto a un deber de secreto. electrónico, sin embargo, las fotografías del paciente se deben considerar datos personales sensibles y, en caso de Por lo que respecta al Reglamento de la Ley Federal de que éste sea menor de edad, se debe ponderar el interés Proteccción de Datos Personales en Posesión de los Par- superior de la niñez: las fotografías de una persona son ticulares: datos personales, de acuerdo con lo establecido en el nu- meral 3.19 de la nom-024-ssa3-2012, Sistemas de infor- Artículo 88, datos personales. Deber de los Prestadores mación de registro electrónico para la Salud. Intercambio de Servicios de Salud a garantizar la confidencialidad de de Información en Salud. la identidad de los pacientes, así como la integridad y con- fiabilidad de la información clínica y establecer las medi- La Ley General de Protección de Datos Personales en das de seguridad pertinentes y adecuadas a fin de evitar el Posesión de Sujetos Obligados (lgpdppso), aplicada en su uso ilícito o ilegítimo que puede lesionar la esfera jurídica totalidad para las instituciones de salud de los tres niveles del titular de la información. de gobierno (federal, estatal y municipal) establece en dis- tintos artículos, lo siguiente: Por lo anterior, es deber de los profesionales de la salud adecuarse al marco normativo anteriormente señalado, cuando decidan hacer uso de herramientas tecnológi- cas, envío y recepción de videos, imágenes o cualesquiera otras producciones fotográficas. 5. En relación con la pregunta anterior, ¿es indispensable (o al menos recomendable) que el paciente firme un consenti- DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 160

JOSÉ A. SEIJO CORTÉS Y COLS. C OV I D - 19 , T E L E ME D I C I N A Y T E L E D E R MATO LOGÍA miento informado, previo a establecer una atención remota El aviso de privacidad deber ser el que se utiliza en con- a través de los medios digitales? y, ¿cómo debería enunciarse sulta médica y es importante que contenga los siguientes dicho consentimiento informado? apartados: 1) identificación del responsable; 2) finalida- Para responder la pregunta primero es indispensable en- des; 3) finalidades secundarias; 4) fines publicitarios; 5) tender lo que significa “consentimiento informado”. Por lo datos personales; 6) datos personales sensibles; 7) pro- que nos remitiremos al artículo 80 del Reglamento de la cedimiento arco (de acceso, rectificación, cancelación y Ley General de Salud en Materia de Prestación de Servi- oposición al tratamiento de datos personales) y revoca- cios de Atención Médica. ción del consentimiento; 8) transferencia; y 9) consenti- miento. Artículo 80. En todo hospital y siempre que el estado del paciente lo permita, deberá recabarse a su ingreso au- En el caso particular de la teleconsulta, es conveniente torización escrita y firmada para practicarle, con fines de aclarar que en el apartado de datos personales sensibles diagnóstico terapéutico, los procedimientos médico-qui- se haga mención de los videos y fotografías con fines de rúrgicos necesarios de acuerdo con el padecimiento de diagnóstico, los cuales serán agregados al expediente clí- que se trate, debiendo informarle claramente el tipo de nico del paciente. Asimismo, en el apartado de transfe- documento que se le presenta para su firma. Esta autori- rencia es importante precisar que por ningún motivo se zación inicial no excluye la necesidad de recabar después transferirán aquellos videos o fotografías que no se en- la correspondiente a cada procedimiento que entrañe un cuentren dentro del expediente clínico del paciente, y que alto riesgo para el paciente. dicho expediente sólo será otorgado a las instituciones y autoridades facultadas por ley. Así, el consentimiento informado implica la facultad del solicitante del servicio médico de aceptar o rechazar 8. ¿Las compañías de seguros para protección médico-legal los procedimientos médicos quirúrgicos que se le ofrecen contemplan la cobertura de la telemedicina, en términos de por parte del prestador de servicio médico, a partir de una las consecuencias que pudiera afrontar el médico al ejer- información válida, libre de coacción. cerla? Las empresas que cubren a los profesionales de la salud Atendiendo a la naturaleza de la teleconsulta, es poco respecto de consecuencias legales en las que, por su actuar probable que vía remota se realicen procedimientos mé- profesional, puedan incurrir seguirán cubriendo aquellos dico-quirúrgicos que entrañen un alto riesgo para el pa- actos u omisiones culposos que genere la práctica médica. ciente. Si es así, no es ni indispensable ni recomendable Es importante considerar que el fraude es el mayor delito que el paciente firme un consentimiento informado pre- que podría encuadrar una consulta a distancia, debido a vio a establecer una atención médica vía remota y, si es el que podrían darse distintos supuestos. Uno de ellos es que caso, el consentimiento informado debe enunciarse como aquella persona que preste sus servicios de teleconsulta el mismo consentimiento informado que se otorga para no cuente con la autorización para ejercer, emitida por la una atención médica personal. Dirección General de Profesiones. 6. Desde su punto de vista, ¿es factible que en el futuro la En cuanto al acto médico ejercido por profesionales le- telemedicina sea aceptada por las instancias reguladoras gitimados, tanto en su modalidad presencial o a distancia, tanto privadas como gubernamentales? los riesgos de la consulta y teleconsulta son y serán mucho La telemedicina o bien la teleconsulta no debe ser acep- menores a los que se desencadenan por realizar procedi- tada por ninguna instancia reguladora, debe ser una ac- mientos médicos invasivos. tividad que sea recurrente para que luego sea totalmente regulada en México. Sin embargo, la tecnología sólo ser- Experiencia personal de teleconsulta virá como herramienta para la medicina, como lo ha ve- en dermatología durante la pandemia nido haciendo desde ya algunos años, pero no podrá ser desplazada la atención médica personalísima por herra- Entre abril de 2020 y marzo de 2022, uno de los autores mientas tecnológicas, ya que la medicina debe tener ese (jasc) se dio a la tarea de atender pacientes de forma re- toque humanista que conlleva la interacción personal de mota, y durante dicho periodo se efectuó el diagnóstico los médicos con sus pacientes. y manejo de 605 pacientes. De ellos, 85% fueron pacien- tes entre la tercera y cuarta décadas de la vida, el resto 7. El aviso de privacidad, respecto del manejo de datos, ¿es se distribuyó en otros grupos de edad. Algunos adultos similar al que ya se utiliza en la consulta de modalidad pre- mayores, especialmente los que no tienen conocimientos sencial? de tecnología digital, requirieron la asistencia de algún Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 161

ARTÍCULOS DE REVISIÓN familiar; mientras que con los menores de edad fue indis- La aplicación de sistemas y plataformas quirúrgicas pensable la presencia de un adulto responsable para poder robotizadas ha facilitado poder efectuar desde biopsias atenderlos de forma remota. en neurocirugía y resecciones prostáticas transuretrales, hasta la manipulación del fémur durante la cirugía de El mayor número de pacientes fueron mujeres, en una reemplazo de cadera. También la ginecología y la cirugía proporción 2:1, y los diagnósticos más frecuentes fueron: general están adoptando la cirugía robótica. acné juvenil, dermatitis atópica, dermatitis por contacto de las manos (debida a sustancias para aseo doméstico, En términos regulatorios, el Sistema Da Vinci fue aproba- así como geles a base de alcohol), foliculitis de la cara y do por la Food and Drug Administration (fda) para cirugía dermatitis seborreica atribuidas al empleo del cubrebocas laparoscópica en julio de 2000, y en 2017 el Sistema Quirúr- por tiempo prolongado y alopecia tipo efluvio telógeno en gico Robótico Senhance también obtuvo dicha aprobación. pacientes post covid-19. De ahí que, en un sentido práctico, existen tres entor- Las aplicaciones más empleadas fueron: Zoom, Google nos factibles en cuanto a la telepresencia quirúrgica. Meet y, en menor medida, videollamada por WhatsApp y 1. Telementoría. Implica la guía remota (sin participación Facetime. en ningún sentido) de un cirujano experto en un pro- En todos los pacientes se efectuó teleconsulta de forma cedimiento específico y que se ubica a la distancia. Du- híbrida: primero asincrónica y luego por estrategia sin- rante dicha intervención el cirujano con menor expe- crónica, todo ello con el objetivo de recibir con antelación riencia que esté presente es orientado por el conocedor. la información clínica pertinente, así como las fotografías 2. Teleasistencia (teleproctoring). En esta situación se le de las lesiones cutáneas motivo de la consulta, y en un brinda el control remoto al experto, sobre todo en una momento posterior, se realizó el encuentro médico-pa- parte crucial de la cirugía. Así se refuerza la guía que se ciente por medio de la videollamada. provee al cirujano menos conocedor. En términos de formación quirúrgica ha demostrado ser tan efectiva La receta se elaboró de forma digital y se le envió al como el entrenamiento presencial lado a lado. paciente a través de WhatsApp, no por correo electrónico, 3. Telecirugía. Es la realización total del procedimiento por razones de seguridad cibernética. de manera remota. La primera telecirugía completa se realizó en 2001 en una mujer de 68 años, a quien se le En el caso de medicamentos en los que se requería la practicó una colecistectomía en Estrasburgo, Francia, receta física (por ejemplo, antibióticos, isotretinoína), se efectuada desde Nueva York. les hizo llegar a los pacientes a través de mensajería. Un punto muy importante es el tiempo de latencia en la conexión de ida y vuelta del internet, que debería variar En general la respuesta de los pacientes ante la emer- desde 100 hasta 900 ms, no más, porque tiempos mayores gencia sanitaria fue muy adecuada y entusiasta, pero dis- (uno a dos segundos) entorpecen el procedimiento y sue- minuyó conforme el entorno epidémico mejoró. len ocasionar errores. Las dos áreas que más se han involucrado en la ciru- Sin embargo, algunos pacientes de otras partes del país, gía robótica remota son el campo militar y la exploración los adultos mayores con incapacidad para trasladarse, así espacial. Sin embargo, resulta obvio que en el espacio la como los enfermos con limitaciones de tiempo por razo- comunicación con lugares muy distantes inevitablemente nes laborales continuaron solicitando dicha consulta re- producirá periodos de latencia muy prolongados. mota, incluso después de que la emergencia sanitaria se Actualmente la cirugía remota por medio de robot re- había superado. sulta onerosa, pero con el tiempo disminuirán los costos y aparecerán equipos de retroalimentación háptica con El futuro de la telemedicina mejor campo de visión a través de múltiples cámaras que trabajen de forma coordinada. Telecirugía Desde ahora se vislumbran grandes retos en la teleci- En su revisión acerca de la telecirugía, Evans y colabora- rugía robótica, como los siguientes. dores51 mencionan que el avance en la tecnología de te- • Licencias médicas y certificaciones que permitan la lecomunicación ha llevado al desarrollo y empleo de la ubicuidad de la cirugía remota y sistemas de reembol- telemedicina, extendiendo la telepresencia al área de los procedimientos quirúrgicos. La cirugía mínimamente invasiva se considera uno de los grandes avances quirúrgicos del siglo pasado, y el de- sarrollo paralelo con los sistemas quirúrgicos, robóticos y teleoperados permitirá a los cirujanos brindar atención experta en lugares remotos. DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 162

JOSÉ A. SEIJO CORTÉS Y COLS. C OV I D - 19 , T E L E ME D I C I N A Y T E L E D E R MATO LOGÍA so homologados, cuestiones legales y consentimiento nado, que recibieron o adoptaron ciertos hábitos, costum- informado con adaptaciones respecto de posibles fallas bres y han compartido un ámbito similar. técnicas y ataques cibernéticos. • Programas de entrenamiento en telecirugía para las Las brechas generacionales en tiempos recientes se han nuevas generaciones de cirujanos. hecho muy notorias, tanto por los movimientos sociales y • Conexiones estables, confiables y rápidas capaces de las guerras, como en relación con los avances científicos y transmitir grandes cantidades de datos, lo cual no siem- tecnológicos que las han ido marcando. pre está disponible en áreas geográficas aisladas. Una solución potencial se encuentra en el empleo de los sa- Por ello, desde finales del siglo xix hasta ahora se les ha télites ubicados en órbita terrestre baja y que brindan enunciado de una manera característica: cobertura del 100%. • Redes extremadamente seguras a pruebas de ciberata- • Generación perdida (1883-1900) ques. • Generación g.i. (1901-1927) • En el espacio, más allá de los 380 mil km (la distancia • Generación silenciosa (1928-1945) Tierra-Luna) el periodo de latencia se incrementa pro- • Baby Boomers (1946-1964) gresivamente, por lo que será indispensable emplear • Generación x (1965-1980) sistemas quirúrgicos robóticos autónomos o semiautó- • Millennials o Generación y (1981-1995) nomos que, con la previa programación y verificación • Centennials o Generación z (1996-2009) del procedimiento por parte de un cirujano, podrán • Gen Alpha o Generación Alfa (2010-actualidad) llevar a cabo la tarea asignada. Al aumentar la esperanza de vida han coincidido varias Inteligencia artificial y teledermatología generaciones (al menos seis) en un mismo periodo, lo cual da lugar a un elemento social muy interesante respecto del De acuerdo con Greis,52 la inteligencia artificial en la teleme- tema que nos ocupa. La Generación Baby Boomers y las dicina se convertirá en una herramienta de gran utilidad en posteriores han recibido la mayor influencia en términos el futuro, tanto para expandir las opciones de manejo der- de la tecnología. Sin embargo, aún viven representantes de matológico como para reducir costos y tiempos de espera. la Generación silenciosa. De hecho, en la actualidad ya están disponibles progra- A continuación hacemos un resumen de cada una en mas de inteligencia artificial que permiten la identifica- términos del empleo de la tecnología digital, con el objeti- ción temprana y más precisa de melanomas a nivel der- vo de comprender, como médicos, cuál es la relación que matoscópico, como también existen para la clasificación mantiene cada una con la tecnología y hacer una proyec- en cuanto al grado de severidad de la psoriasis y la atopia. ción del porvenir en la telemedicina. Por ejemplo, la inteligencia artificial será una herra- Generación silenciosa (1928-1945) mienta de apoyo en el diagnóstico clínico para los derma- Fue la generación que vivió en su juventud la segunda tólogos que atiendan pacientes de forma remota, con el Guerra Mundial, por lo tanto, optaron por una zona de objetivo de facilitar la toma de decisión más adecuada en confort, sin correr riesgos innecesarios. Trabajando duro, un caso en particular. Esto de ninguna manera elimina- sin discusiones y aceptando el sistema político de cada rá la consulta dermatológica en persona, como tampoco país, por ello se ganaron la etiqueta de “silenciosos”. Se en- todas las dermatosis podrán ser identificadas ni tratadas focaron en ganar dinero y guardar bienes materiales para con teledermatología, ya que los mejores resultados se ob- crear una “defensa”. Fue también la generación que deci- tendrán cuando la inteligencia artificial y el criterio mé- dió tener familia desde edad temprana, lo que dio lugar a dico se combinen. una alta tasa de natalidad. Las generaciones tecnológicas y la futura Debido a su casi nulo conocimiento de la tecnología de práctica de la telemedicina53 la comunicación digital, requieren de asistentes más jóve- nes, generalmente sus familiares cercanos o sus cuidado- Se considera a una generación como el conjunto de per- res, para poder utilizarla. sonas que, habiendo nacido en fechas próximas y recibi- do educación e influjos culturales y sociales semejantes, Baby Boomers (1946-1964) adoptan una actitud común en el ámbito del pensamiento Nacieron en los años posteriores a la segunda Guerra Mun- o de la creación. En otras palabras, representa a un grupo dial. Su nombre se debió a la alta tasa de natalidad aconteci- de personas que nacieron en un rango de tiempo determi- da en esos años, conocido como el baby boom. Con mejores Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 163

ARTÍCULOS DE REVISIÓN niveles de vida que sus predecesores, tuvieron la oportuni- inmersos en ella desde su nacimiento. Desde sus primeros dad de acceder a una mejor nutrición, mayor tasa de alfa- años, estos niños se sienten cómodos hablando con asis- betización y educación. Es una generación muy cuidadosa tentes de voz y utilizando teléfonos inteligentes. No consi- con el manejo de su información personal y privacidad. En deran que la tecnología sea una herramienta que se utiliza cierta forma, los Baby Boomers se vieron obligados a adap- para ayudarles a realizar ciertas tareas, sino que es parte tarse progresivamente a la tecnología que iba apareciendo. integral de su vida cotidiana. Generación x (1965-1980) Es la primera generación que efectuó sus estudios de También conocida como generación Gen x y Generación forma totalmente digital y remota, en especial debido a la mtv, fue la primera en acceder a computadoras persona- pandemia por covid-19. Inevitablemente se encuentran les en sus hogares (Commodore, Atari y Apple) y experi- muy apegados al mundo digital ya que en él todo se en- mentaron el paso de un mundo analógico a uno digital. cuentra interconectado. Usaron las primeras herramientas de almacenamiento como disquetes, unidades zip y cd-rom. Por ello, en oca- Por todo lo anterior, es evidente que los médicos jóvenes, siones se les etiqueta como Inmigrantes digitales. los residentes y los estudiantes de medicina de la actua- lidad pertenecen a las generaciones Millennial y Centen- Millennials o Generación y (1981-1995) nial, respectivamente. Eso significa que el empleo de la tec- Es la generación que está más conectada a la tecnología, nología en la atención de sus pacientes es algo cotidiano. el internet, las redes sociales y diversas plataformas digi- tales. Tienen como objetivo vivir una vida plena y llena de Asimismo, los pacientes de las nuevas generaciones bus- experiencias. can que la atención médica que les brinden sea confiable, inmediata y eficiente. Mientras que las generaciones ante- Son autodidactas y buscan la manera de aprender de riores veían a los médicos como su primer vínculo de aten- diferentes formas, por ello estudian todo lo que pueden y ción ante problemas de salud no críticos, las generaciones buscan la manera de materializar su aprendizaje a través recientes ven a los médicos como un último recurso, ya que de la ejecución. Se identifican bien con la tecnología. hacen sus primeras indagaciones en portales médicos de in- ternet y/o con pacientes embajadores (aquellos que debido Cabe destacar que la recesión y la pandemia de co- a alguna enfermedad similar acudieron a consulta médica). vid-19 han influido en el alto nivel de desempleo y el cie- rre de miles de empresas. Por lo que los jóvenes de esta A los médicos de las generaciones recientes, que viven generación, obligados por las crisis económicas de cada en un mundo hiperconectado, la tecnología les ha ense- país, se han visto forzados a agudizar el ingenio y creati- ñado a ser innovadores en la práctica. Los médicos aún vidad para poder sobrevivir en un mercado competitivo. en formación están todavía mucho más familiarizados con tales herramientas en comparación con cualquier ge- Centennials o Generación z (1996-2009) neración anterior, por lo que aprender a emplear nuevos Son nativos digitales, una generación que ha crecido con el dispositivos sin sentirse intimidados y explorar las nove- uso intensivo de dispositivos electrónicos, esto los ha hecho dades que surgen resulta una cuestión habitual. ávidos consumidores. Para ellos, establecer una conversa- ción en persona puede ser complicado y tienden a ser un Por último, los pacientes que obtienen información de poco más introvertidos, por lo que utilizan las plataformas salud en internet no incomodan en absoluto a los médicos digitales para expresarse y compartir su día a día. jóvenes, al contrario, dicha circunstancia (bien orientada) es bienvenida en el entorno de atención del paciente.54 Esta generación se caracteriza por tener contacto con el internet desde una edad temprana y consumen una Es difícil tener una certeza absoluta en cuanto a lo que cantidad abrumadora de medios digitales. está por venir en el desarrollo de la tecnología del futuro. En la figura 5 se muestra la evolución generacional en el La Generación z tiene una necesidad básica de la tec- campo de la medicina y una proyección factible para la nología, y su principal medio de comunicación son las re- Generación Alfa. des sociales. Para ello emplean dispositivos móviles como tabletas y teléfonos inteligentes con mucha regularidad. Conclusiones Gen Alpha o Generación Alfa (2010-actualidad) Queda claro que se han conjuntado varias situaciones que Los integrantes de la Generación Alpha no sólo han creci- de alguna forma ejercen un efecto impulsor para la tele- do con la tecnología, sino que han estado completamente medicina. Por un lado, el desarrollo de la tecnología digital de las comunicaciones que, desde hace tiempo, se ha acelerado DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 164

JOSÉ A. SEIJO CORTÉS Y COLS. C OV I D - 19 , T E L E ME D I C I N A Y T E L E D E R MATO LOGÍA Figura 5. Evolución de las generaciones en el campo de la medicina. con el envío y recepción de datos a mayor velocidad, la queda por incrementar la seguridad del paciente, dismi- aceptación y presencia cotidiana de ellas (o su imposición, nuir los errores médicos y, sobre todo, nunca perder la según se vea) en las nuevas generaciones inmersas e hiper- sensibilidad ante el ser humano que sufre, ya que ésa es la conectadas y, finalmente, el surgimiento de una pandemia verdadera y profunda esencia de la medicina. por un virus altamente contagioso y, en ciertos casos, le- tal que obligó a establecer cuarentenas y aislamiento. Con Nota: los autores agradecen el apoyo en la corrección de ello, la comunicación a distancia resultó la alternativa más estilo a la licenciada Eleane Carolina Herrera Montejano. viable para mantener el contacto. BIBLIOGRAFÍA Al margen de lo discutible que pueda representar en términos de la gran dependencia tecnológica, la distan-    1. Coates SJ, Kvedar J y Granstein RD, Teledermatology: from cia y posible despersonalización de la práctica médica, así historical perspective to emerging techniques of the modern como las implicaciones humanas, sociales, éticas y mé- era. Part i: History, rationale, and current practice, J Am Acad dico-legales presentes y futuras que se analizaron, es un Dermatol 2015; 72:563-74. hecho que la telemedicina tiene ya un lugar en el entorno de atención del paciente. Y lo tendrá aún más en el futuro    2. Perednia DA y Brown NA, Teledermatology: one application of cercano y lejano, a medida que la humanidad extienda su telemedicine, Bull Med Libr Assoc 1995; 83:42-7. conocimiento, dominio y entorno de vida a diversos luga- res, como será el fondo del océano, ubicaciones subterrá-    3. Wang RF et al., Improved patient access and outcomes with the neas o el espacio exterior. integration on an eConsult program (teledermatology) within a large academic center, J Am Acad Dermatol 2020; 83:1633-8. En el futuro la telemedicina no será una “especiali- dad”, sino un elemento más para brindar atención médica    4. Vidaram DA, The history of teledermatology in the Department enormemente ligada a la naciente inteligencia artificial. of Defense, Dermatol Clin 2001; 17:113-23. Sin embargo, la prioridad respecto de la manera en que    5. Sethman A, Telemedicina y teledermatología (Editorial), Derma- podrá aplicarse la tecnología digital a la medicina debe tología Argentina 2017; 23:1-2. seguir ligada al muy antiguo principio hipocrático de “lo primero es no hacer daño”, a través de la constante bús-    6. Alonso C, Salerni G y Fernández Bussy R, Teledermatología: aplicaciones actuales y futuras, Dermatología Argentina 2017; 23:29-33.   7  . Coates SJ, Kvedar J y Granstein RD, Teledermatology: from his- torial perspective to emerging techniques of the modern era. Part ii: Emerging technologies in teledermatology, limitations and future directions, J Am Acad Dermatol 2015; 72:577-86.    8. Di Stefani A, Zalaudek I, Argenziano G, Chimenti S y Soyer HP, Feasibility of a two-step teledermatologic approach for the Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 165

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DermatologíaCMQ2023;21(2):168-172 ARTÍCULOS DE REVISIÓN Trichophyton indotineae: un nuevo reto en dermatología Trichophyton indotineae: a new challenge in dermatology Eduardo García Salazar,1 Erick Martínez Herrera,2 Gustavo Acosta Altamirano,1 Roberto Arenas3 y María Guadalupe Frías de León1 1 Unidad de Investigación, Hospital Regional de Alta Especialidad de Ixtapaluca 2 Sección de Estudios de Posgrado e Investigación, Escuela Superior de Medicina, Instituto Politécnico Nacional 3 Sección de Micología, Hospital General Dr. Manuel Gea González RESUMEN ABSTRACT En India, en 2018 se aisló Trichophyton indotineae a partir de una In India, in 2018, Trichophyton indotineae was isolated from a se- serie de casos severos de tinea corporis y/o tinea cruris, las lesiones ries of severe cases of tinea corpus and/or tinea cruris (skin lesions cutáneas son extensas, altamente inflamatorias, en ocasiones pru- were extensive, highly inflammatory, sometimes pruritic and with riginosas y el curso suele ser crónico recidivante. Se pensaba que el a chronic relapsing course). It was thought that this anthropophilic hongo antropofílico era endémico de la India, y que los casos infor- fungus was endemic to India, and that the cases reported in other mados en otros países eran importados de dicho país; sin embargo, countries were imported from Asia; however, there are currently actualmente existen reportes de casos autóctonos en diferentes reports of autochthonous cases in different countries such as Ger- países, como Alemania. El surgimiento de T. indotineae ha produ- many. T. indotineae has emerged causing concern in the derma- cido preocupación en el área clínica dermatológica debido a que, si tological clinical area, since, although it is not a lethal pathogen, it bien no es un patógeno letal, se transmite fácilmente de persona a is easily transmitted from person to person and is usually highly persona y suele ser muy resistente a la terbinafina, uno de los an- resistant to terbinafine, one of the first-line antifungal treatments tifúngicos de primera línea en el tratamiento de las dermatofitosis. of dermatophytosis. Furthermore, since it is phylogenetically re- Además, dado que se encuentra relacionado filogenéticamente con lated to T. interdigitale and T. mentagrophytes, its identification T. interdigitale y T. mentagrophytes, su identificación a través de by conventional phenotypic methods is impossible, therefore mo- métodos fenotípicos convencionales es imposible, por lo que se lecular methods are required. Dermatologists must be attentive requieren métodos moleculares. Por lo anteriormente expuesto, los to the presence of T. indotineae to know its local transmission, in dermatólogos deben estar alerta ante la presencia de T. indotineae order to provide the most appropriate therapeutic management to para conocer su transmisión local, con la finalidad de proporcionar el patients, as well as to further elucidate the epidemiology of this manejo terapéutico más adecuado a los pacientes, así como para ir emerging fungus. dilucidando más la epidemiología de este hongo emergente. Keywords: Trichophyton interdigitale, antifungal resistance, gla- Palabras clave: Trichophyton interdigitale, resistencia antifúngi- brous skin, terbinafine. ca, piel lampiña, terbinafina. EIntroducción covid-19, o diversos padecimientos, como el cáncer.1 n los últimos años el panorama de la micología se ha Desafortunadamente, en respuesta al aumento de enfer- modificado de manera constante en el ámbito clíni- medades que predisponen a infecciones fúngicas, se ha co. Entre los cambios registrados podemos mencionar hecho un uso excesivo de profilaxis con antifúngicos, lo el surgimiento de nuevos factores de riesgo para micosis que ha conllevado a la aparición de resistencia o de nue- infrecuentes, debido al abatimiento del sistema inmuno- vos patógenos fúngicos resistentes.1 De la misma manera, lógico por el tratamiento de nuevas enfermedades como las alteraciones en el medio ambiente, como el uso de pes- CORRESPONDENCIA Dra. María Guadalupe Frías de León n [email protected] n Teléfono: 55 5972 9800, ext. 1256 Carretera Federal México-Puebla km 34.5, C.P. 56530, Ixtapaluca, Estado de México DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 168

MARÍA GUADALUPE FRÍAS DE LEÓN Y COLS. TRICHOPHYTON INDOTINEAE ticidas triazólicos en la producción agrícola, ha ejercido de T. indotineae.5 El surgimiento de esta nueva especie se una presión selectiva para la aparición de aislados con ha relacionado con el uso generalizado de antimicóticos mayor resistencia a los azoles.2 tópicos con corticosteroides, pero también se ha especu- lado la posible participación del cambio climático en su Entre todos los nuevos patógenos llama la atención el aparición.2,6,7 surgimiento, en la región norte de la India, de un hon- go dermatofito llamado Trichophyton indotineae que pro- Taxonomía vocó brotes de infección recalcitrante, y que sin lugar a dudas viene a presentar un nuevo reto en la práctica der- Desde que se registró el brote de T. indotineae en el norte matológica.3 de la India, se observó que este hongo era morfológica- mente parecido a T. interdigitale, pero que por análisis El objetivo de este trabajo es presentar una revisión so- molecular formaba un clado distinto a T. interdigitale y T. bre los aspectos micológicos, clínicos y epidemiológicos mentagrophytes.3 Más tarde, un análisis de filogenia multi- que se conocen sobre T. indotineae a casi cinco años de su génica mostró claramente la delimitación de T. indotineae primer aislamiento. como una especie distinta de T. interdigitale y T. menta- grophytes.5,7 En la actualidad T. indotineae se encuentra El surgimiento de una nueva especie: taxonómicamente clasificado en el reino Fungi, división T. indotineae Ascomycota, clase Eurotiomycetes, orden Onygenales, fa- milia Arthrodermataceae, género Trichophyton, especie T. Entre las micosis superficiales destacan por su frecuencia indotineae.5 las dermatofitosis, o tiñas, ya que se estima que afectan al menos a una quinta parte de la población mundial y se Características micológicas presentan principalmente en zonas de clima cálido y hú- medo.4 Las dermatofitosis son causadas por múltiples De acuerdo con lo reportado por Kano y colaborado- especies de hongos filamentosos, queratinofílicos y, por res,5 en agar dextrosa Sabouraud (sda) los aislados de T. tanto, afectan los tejidos queratinizados (piel y anexos) del indotineae crecen adecuadamente a 24 °C, desarrollando ser humano y algunos animales. Estas micosis se clasifican colonias de 5 a 6 cm de diámetro. La morfología colonial de acuerdo con la región anatómica afectada. Los agen- se caracteriza por la presencia de colonias planas, de co- tes etiológicos de las tiñas se clasifican en tres géneros: lor blanco, con una superficie similar a la gamuza, con Microsporum, Epidermophyton y Trichophyton. Dentro pigmento amarillento a marrón en el reverso. En la mor- del género Trichophyton, las especies rubrum, mentagro- fología microscópica se observan abundantes microconi- phytes e interdigitale son agentes frecuentes de infecciones dios subesféricos o piriformes, y en ocasiones se pueden como tinea corporis, tinea capitis, tinea manuum, tinea observar hifas en espiral. En agar papa dextrosa (pda) pedis, tinea cruris y tinea unguium, las cuales común- las colonias de T. indotineae son planas, de color blan- mente se resuelven con antifúngicos como la terbinafi- co a crema, con una superficie pulverulenta y pigmento na.4 Sin embargo, en 2018, en Delhi, India, se reportó una amarillento a marrón en el anverso. Microscópicamente serie de 20 casos de pacientes con lesiones graves de ti- se observan numerosos microconidios subesféricos o pi- nea corporis y tinea cruris provocados por dermatofitos riformes. Los macroconidios son abundantes, en forma de morfológica y genéticamente parecidos a T. interdigitale, cigarro, con tres o cuatro septos, lisos, de pared delgada, pero mostraban alta resistencia a la terbinafina, uno de miden de 6-8 × 20-50 µm. Las hifas en forma de espiral se los antifúngicos que constituye el tratamiento de primera pueden observan casualmente (figura 1). línea.3 Es importante destacar que T. interdigitale es una especie antropofílica que se aísla con frecuencia de casos A nivel fisiológico, T. indotineae presenta prueba de de tinea unguium y tinea pedis en todo el mundo, y que en ureasa negativa, en agar urea de Christensen, después de los últimos 20 años han sido tratados exitosamente con siete y 14 días de incubación a temperatura ambiente. De terbinafina o itraconazol.4 Debido a las diferencias que la misma manera, la prueba de perforación del cabello in estos hongos parecidos a T. interdigitale presentaron en vitro resulta negativa después de cuatro semanas de incu- cuanto al tipo de infecciones (tinea cruris y tinea corpo- bación a temperatura ambiente. ris) y susceptibilidad a la terbinafina, se realizó un análisis polifásico que incluyó estudios morfológicos, fisiológicos Aspectos clínicos y moleculares, lo que demostró que en realidad se trataba de una nueva especie, filogenéticamente relacionada con Las dermatofitosis causadas por T. indotineae se presen- T. mentagrophytes y T. interdigitale, que recibió el nombre tan sobre todo en la piel lampiña, como tinea cruris, tinea corporis, o ambas, incluso tinea faciei.8 Aunque otras espe- Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 169

ARTÍCULOS DE REVISIÓN Figura 1. Morfología. A: macroscópica de T. interdigitale compatible con T. indotineae. B: Características microscópicas de T. indotineae. (Figura elaborada por la tlc Sandra Benavídez López.) cies de Trichophyton, como T. mentagrophytes y T. interdi- ce si existe transmisión zoonótica o si hay animales que gitale, también causan este tipo de infecciones, en el caso participan como reservorio de este patógeno. de T. indotineae las lesiones cutáneas son extensas, alta- mente inflamatorias, en ocasiones pruriginosas y el curso Respecto de la distribución geográfica, T. indotineae suele ser crónico recidivante, difíciles de tratar ya que el se ha considerado endémico de la India, ya que muchos hongo suele mostrar resistencia a la terbinafina.8,9 La pre- de los casos reportados eran en personas que presentaron sentación recalcitrante de estas infecciones se ha asociado, lesiones en la piel después de haber realizado un viaje a en parte, con el uso de cremas combinadas con esteroides, dicho país.12 Sin embargo, actualmente se han informa- antibióticos y antifúngicos en dosis subóptimas que resul- do casos, tanto importados como autóctonos, en distin- tan de baja eficacia. tos países: Japón, Francia, Irán, Alemania, Dinamarca, Polonia, Bélgica, Suiza, Baréin, Emiratos Árabes Unidos, Aspectos epidemiológicos Omán, Grecia, Canadá, Rusia, China y Australia.8,11-15 Al igual que ocurre con otros dermatofitos, T. indotineae Métodos de identificación es un hongo antropofílico que se ha adaptado adecuada- mente a la epidermis, por lo que se transmite con facilidad Dada la estrecha relación filogenética de T. indotineae de persona a persona por contacto físico, o de manera in- con T. interdigitale y T. mentagrophytes, los métodos mi- directa a través de fomites, como la ropa.10 Al principio, cológicos clásicos (cultivo y análisis morfológico) no son además de los casos registrados en la India, se reportaron suficientes para identificarlo correctamente. Por lo que la casos importados en personas que habían realizado viajes única manera de diferenciarlo de las especies relacionadas a la India; sin embargo, actualmente en países como Ale- es a través de métodos moleculares, en particular la am- mania se ha ido aislando T. indotineae en gente que no plificación por reacción en cadena de la polimerasa (pcr) refiere haber viajado a la India, incluso se ha detectado la y secuenciación de la región its (its1, 5.8s rrna, its2), la propagación del hongo en el ámbito intrafamiliar.11 cual permite incluso diferenciar T. indotineae de algunos genotipos de T. interdigitale (i y ii) y de T. mentagrophytes Hasta ahora son escasos los reportes de infección por (iii* y ii*).5 Otra forma de identificarlo correctamente es T. indotineae en animales. En India se aisló el hongo de un mediante patrones proteicos, ya que Normand y colabo- perro, mientras que en Polonia se informó el aislamiento radores16 mejoraron la base de datos en línea de msi-2 en tres animales no especificados.7 Por lo que se descono- maldi-tof agregando 142 patrones proteicos, de los cua- DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 170

MARÍA GUADALUPE FRÍAS DE LEÓN Y COLS. TRICHOPHYTON INDOTINEAE les tres corresponden a cepas de T. indotineae. Esta nueva con tinea corporis o tinea cruris causada por T. indotineae base incrementó la tasa de identificación de este hongo de se observa una respuesta clínica adecuada.6,20 Esto enfati- 5 a 96%, con una sensibilidad del 99.6%, lo que permite la za la necesidad de realizar pruebas de susceptibilidad a los distinción entre T. indotineae y las especies relacionadas antifúngicos antes de iniciar el tratamiento. filogenéticamente. Hace poco, Batvandi y colaboradores17 diseñaron dos ensayos rápidos y económicos, basados Conclusiones en pcr para la diferenciación entre T. indotineae y otros dermatofitos de importancia médica. Uno de los ensayos Por todo lo anteriormente expuesto, los dermatólogos de- consiste en el análisis del polimorfismo en la longitud de ben estar alerta ante la presencia de T. indotineae en su los fragmentos amplificados (pcr-rflp), en donde se lle- entorno para conocer su transmisión local, con la finali- va a cabo la amplificación de las secuencias top2 seguida dad de proporcionar el manejo terapéutico más adecuado por la digestión enzimática de los productos de pcr por la a los pacientes, así como para aportar datos que permitan enzima de restricción Cfr13I. En el otro ensayo se hizo la incrementar el conocimiento sobre la epidemiología de amplificación especie específica, por pcr punto final, del este hongo emergente. locus intergénico c120-287. BIBLIOGRAFÍA Susceptibilidad a antifúngicos    1. 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En distintos sistant clonal Trichophyton population distinct from Trichophyton países se ha reportado que las mutaciones más frecuen- mentagrophytes/Trichophyton interdigitale complex causing an temente observadas conducen a la sustitución de un solo ongoing alarming dermatophytosis outbreak in India: genomic in- aminoácido en las posiciones Leu393Ser o Phe397Leu.18 sights and resistance profile, Fungal Genet Biol 2019; 133:103266. Disponible en: https://doi.org/10.1016/j.fgb.2019.103266. Cabe destacar que algunos aislados de T. indotineae también presentan, in vitro, elevados valores de concen-    4. Ameen M, Epidemiology of superficial fungal infections, Clin tración mínima inhibitoria (cmi) de griseofulvina o flu- Dermatol 2010; 28:197-201. Disponible en: https://doi.org/10. conazol; sin embargo, dado que no se conocen los valores 1016/j.clindermatol.2009.12.005. de corte, no se ha podido definir la relación entre los re- sultados in vitro y la respuesta clínica.8    5. Kano R, Kimura U, Kakurai M et al., Trichophyton indotineae sp. nov.: a new highly terbinafine-resistant anthropophilic dermato- Alternativas de tratamiento phyte species, Mycopathologia 2020; 185(6):947-58. Disponible en: https://doi.org/10.1007/s11046-020-00455-8. Dado que las dermatofitosis por T. indotineae suelen ser refractarias al tratamiento con terbinafina, el uso de itra-    6. Tang C, Kong X, Ahmed SA et al., Taxonomy of the Trichophy- conazol en una dosis de 100 mg dos veces por día durante ton mentagrophytes/T. interdigitale species complex harboring cuatro a ocho semanas ha mostrado buenos resultados, the highly virulent, multiresistant genotype T. indotineae, My- mientras que, en algunos casos, ha sido necesario pro- copathologia 2021; 186(3):315-26. Disponible en: https://doi. longar este tratamiento hasta 12 semanas para lograr la org/10.1007/s11046-021-00544-2. remisión de la dermatofitosis.8 Asimismo, el itraconazol de alta biodisponibilidad (suba, super bioavailability)   7  . Jabet A, Brun S, Normand AC et al., Extensive dermatophytosis ha resultado eficaz contra T. indotineae en una dosis de caused by terbinafine-resistant Trichophyton indotineae, France, 50 mg dos veces al día durante cuatro a ocho semanas.19 Emerg Infect Dis 2022; 28(1):229-33. Disponible en: https://doi. Cabe destacar que el uso de otros antifúngicos, como el org/10.3201/eid2801.210883. fluconazol y la griseofulvina, han demostrado una eficacia limitada debido a que en menos de 50% de los pacientes    8. Uhrlaß S, Verma SB, Gräser Y et al., Trichophyton indotineae: an emerging pathogen causing recalcitrant dermatophytoses in India and worldwide. A multidimensional perspective, J Fungi (Basilea) 2022; 8(7):757. Disponible en: https://doi.org/10.3390/ jof8070757.    9. Chowdhary A, Singh A, Kaur A et al., The emergence and world- wide spread of the species Trichophyton indotineae causing dif- ficult-to-treat dermatophytosis: a new challenge in the manage- ment of dermatophytosis, plos Pathog 2022; 18(9):e1010795. Disponible en: https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1010795. 10. Verma SB, Panda S, Nenoff P et al., The unprecedented epidem- ic-like scenario of dermatophytosis in India. i. Epidemiology, risk factors and clinical features, Indian J Dermatol Venereol Leprol 2021; 87:154-75. Disponible en: https://doi.org/ 10.25259/IJDVL_ 301_20. 11. Nenoff P, Verma SB, Ebert A et al., Spread of terbinafine-resis- tant Trichophyton mentagrophytes type viii (India) in Germany: Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 171

ARTÍCULOS DE REVISIÓN “the tip of the iceberg?”, J Fungi (Basilea) 2020; 6: 207. Dis- using the msi-2 application, J Fungi (Basilea) 2022; 8:1103. Dis- ponible en: https://doi.org/ 10.3390/jof6040207. ponible en: https://doi.org/10.3390/ jof8101103. 12. Dellière S, Joannard B, Benderdouche M et al., Emergence of 17. Batvandi A, Pchelin IM, Kiasat N et al., Time and cost-efficient difficult-to-treat tinea corporis caused by Trichophyton men- identification of Trichophyton indotineae, Mycoses 2023; tagrophytes complex isolates, Paris, France, Emerg Infect 66(1):75–81. Disponible en: https://doi.org/10.1111/myc.13530. Dis 2022; 28(1):224-8. Disponible en: https://doi.org/10.3201/ eid2801.210810. 18. Moreno-Sabater A, Normand AC, Bidaud AL et al., Terbinafine resistance in dermatophytes: a French multicenter prospective 13. Gupta AK, Venkataraman M, Hall DC et al., The emergence of Trichophyton indotineae: implications for clinical practice, Int J study, J Fungi (Basilea) 2022; 8(3):220. Disponible en: https:// Dermatol 2022. Disponible en: https://doi.org/10.1111/ijd.16362. doi.org/10.3390/jof8030220. 14. Posso de los Rios CJ, Tadros E, Summerbell RC et al., Terbi- 19. Gawaz A, Nenoff P, Uhrlaß S et al., Treatment of a terbinafine- nafine resistant Trichophyton indotineae isolated in patients resistant Trichophyton mentagrophytes type viii, Hautarzt 2021; with superficial dermatophyte infection in Canadian patients, J 72:900-4. Disponible en: https://doi.org/10.1007/s00105-021- Cutan Med Surg 2022; 26(4):371-6. Disponible en: https://doi. org/10.1177/12034754221077891.  04857-7. 15. Taghipour S, Shamsizadeh F, Pchelin IM et al., Emergence of 20. Singh S, Chandra U, Anchan VN et al., Limited effectiveness of terbinafine resistant Trichophyton mentagrophytes in Iran, four oral antifungal drugs (fluconazole, griseofulvin, itraconazole harboring mutations in the squalene epoxidase (sqle) gene, and terbinafine) in the current epidemic of altered dermatophy- Infect Drug Resist 2020; 13:845-50. Disponible en: https://doi. org/10.2147/IDR.S246025. tosis in India: results of a randomized pragmatic trial, Br J Der- matol 2020; 183:840-6. Disponible en: https://doi.org/10.1111/ 16. Normand AC, Moreno-Sabater A, Jabet A et al., maldi-tof mass bjd.19146. spectrometry online identification of Trichophyton indotineae DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 172

EDUCACIÓN MÉDICA CONTINUA DermatologíaCMQ2023;21(2):173-185 Síndrome verrugoso: diagnóstico diferencial Verrucous syndrome: differential diagnosis Laura Gabriela Soto Salazar,1 Yonatan Armendáriz Barragán,2 Verónica Alexandra Hernández Núñez,3 Stephanie Mabel Lupercio Macías,4 Natasha Alexandra Medina Vicent,5 Adriana Verónica Sáenz Ramírez6 y Roberto Arenas Guzmán7 1 Residente de Dermatología, Hospital Civil de Guadalajara Fray Antonio Alcalde 2 Residente de Dermatología, Hospital General Dr. Manuel Gea González 3 Residente de Dermatología, Escuela Militar de Graduados en Sanidad, Sedena 4 Residente de Dermatología, Centro Médico Nacional 20 de Noviembre, issste 5 Residente de Medicina Interna, Diplomado de Micología, Hospital General Manuel Gea González 6 Diplomado de Micología, Hospital General Manuel Gea González 7 Sección de Micología, Hospital General Manuel Gea González RESUMEN ABSTRACT En la práctica diaria de dermatología es común encontrarse con Dermatologists observe in daily practice a condition known as un cuadro clínico conocido como “síndrome verrugoso”. Éste se “verrucous syndrome”. This can be characterized as verrucous puede definir como la situación clínica en la que existen nódulos nodules or tumors covered by verrucous or vegetating plaques, o neoformaciones verrugosas que confluyen en placas verrugosas which may have scales and/or crusts. Diagnosing this syndrome o vegetantes, las cuales pueden estar cubiertas por escamas y/o can be challenging due to the numerous potential causes. There- costras melicéricas o sanguíneas. El diagnóstico de este síndrome fore, this article presents a concise and current overview of the es un reto debido a la gran variedad de etiologías posibles. Se pre- most significant diseases, as well as a proposed algorithm to im- senta una revisión breve y actualizada de las entidades causales prove an accurate diagnosis. más relevantes, y se sugiere un algoritmo diagnóstico para llegar a un diagnóstico certero. Keywords: verrucous syndrome, sporotrichosis, chromoblasto- mycosis, cutaneous tuberculosis, cutaneous leishmaniasis, coc- Palabras clave: síndrome verrugoso, esporotricosis, cromoblas- cidioidomycosis, paracoccidioidomycosis. tomicosis, tuberculosis cutánea, leishmaniasis cutánea, coccidioi- domicosis, paracoccidioidomicosis. EIntroducción presentaciones atípicas secundarias a inmunosupresión, n la práctica diaria de dermatología es común encon- debemos ampliar el espectro de diagnósticos diferenciales trarse con un cuadro clínico conocido como“síndrome que se engloban en este síndrome.1 verrugoso”. Aunque su nombre sugiere sus características, hay escasas definiciones claras en la literatura médica. En algunos países se han adoptado siglas para facilitar el diagnóstico de dermatosis con manifestaciones verrugosas, El síndrome verrugoso se puede definir como la presen- como el denominado plect, que se enfoca específicamen- cia de nódulos o neoformaciones verrugosas que confluyen te en las enfermedades de zonas tropicales y subtropicales: en placas verrugosas o vegetantes, las cuales pueden estar paracoccidioidomicosis, leishmaniasis, esporotricosis, cro- cubiertas por escamas y/o costras melicéricas o sanguíneas. moblastomicosis y tuberculosis cutánea.2,3 Es más frecuente (pero no exclusivo) en las extremidades, y en general tiene un curso crónico y asintomático. El anterior, sin embargo, deja de lado algunas entidades infecciosas y no infecciosas que vale la pena recordar a la En la literatura clásica de dermatología mexicana,Ama- hora de realizar el diagnóstico diferencial. do Saúl menciona que “Ante una placa verrugosa en una extremidad son tres las posibilidades: tuberculosis ve- Abordaje diagnóstico rrugosa, cromoblastomicosis y esporotricosis”. En la ac- tualidad, ante un mundo de infecciones emergentes y de Diagnosticar lesiones verrugosas siempre es un reto debido a la gran variedad de condiciones que se pueden originar, CORRESPONDENCIA Dra. Natasha Alexandra Medina Vicent n [email protected] n Teléfono: 32 2206 5373 Hospital General Manuel Gea González, Calzada de Tlalpan 4800, Colonia Belisario Domínguez, Sección xvi, C.P. 14080, Alcaldía Tlalpan, Ciudad de México Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 173

EDUCACIÓN MÉDICA CONTINUA lo que dificulta obtener un diagnóstico definitivo basado Sporothrix spp. coloca a las especies en clados: el clado únicamente en sus características clínicas. Por fortuna con- “clínico” o “patógeno” engloba a las especies de mayor in- tamos con múltiples herramientas diagnósticas que nos terés médico, incluidos Sporothrix schenckii, S. globosa, S. ayudan a llegar a una conclusión precisa. Sin embargo, es brasiliensis y S. lurei; el clado “ambiental” comprende es- importante utilizarlas de manera eficiente y mantener una pecies como S. pallida, S. mexicana y S. chilensis, las cuales sospecha clínica constante, esto es aún más importante raramente son patógenas en humanos y animales.4,5 cuando se cuenta con recursos diagnósticos limitados. En México, en una revisión sistemática de los últimos 10 Consideramos las siguientes nueve entidades como los años se encontraron 1 431 casos notificados (84.7% Sporo- principales diagnósticos diferenciales a tener en cuenta en thrix spp., 14.47% S. schenckii, 0.55% S. globosa, 0.21% S. dicha situación clínica, y con base en éstas, proponemos schenckii sensu stricto, 0.07% S. mexicana).5 De éstos, 1 134 un algoritmo diagnóstico que orienta los estudios com- correspondieron al estado de Jalisco y se identificaron en- plementarios que son útiles de acuerdo con la sospecha tre 1960 y 2017.6 La enfermedad se observó con mayor fre- clínica (figura 1). Asimismo presentamos una revisión cuencia en pacientes masculinos, con una relación 1.4:1.5,6 actualizada de las entidades causales más relevantes. La infección se puede adquirir por inoculación trau- Esporotricosis cutánea fija mática con material contaminado, inhalación de blas- toconidios o por transmisión zoonótica, sobre todo por La esporotricosis es una enfermedad subaguda o crónica felinos. Se considera una enfermedad ocupacional, en causada por un hongo termodimórfico del género Spo- especial de jardineros. Actualmente Brasil constituye una rothrix. Actualmente, la clasificación taxonómica de región hiperendémica debido a un brote zoonótico sin Levaduras en puro o Cultivo (+): Sporothrix ESPOROTRICOSIS cuerpos asteroides spp. Ocupación con riesgo de inoculación (20%) traumática (p. ej. Células fumagoides Cultivo (+): Fonsecaea spp. > CROMOBLASTOMICOSIS campesino, orista) Esférulas y endosporas Cladophiliaphora spp > otros Sin antecedente de hongos negros exposición a etiología particular / riesgo de KOH y cultivo No se cultiva por BSN-3 múltiples etiologías (p. ej. micológico laboratorista, personal COCCIDIOIDOMICOSIS hospitalario) Si ambos se Levaduras Cultivo (+): PARACOCCIDIOIDO - Antecedente de encuentran multigemantes Paracoccidioides complex MICOSIS procedimiento negativos: Síndrome invasivo (p.ej. BAAR (+) Cultivo (+): verrugoso procedimiento BAAR y cultivo Mycobacterium para BAAR (-) estético) spp. MICOBACTERIOSIS NO micobacterias TUBERCULOSA PCR TUBERCULOSIS VERRUGOSA Antecedente de Si ambos se Estudio Bacilos y granuloma CARCINOMA tuberculosis pulmonar encuentran histopatológico con tuberculoide EPIDERMOIDE negativos: HyE, Fite-Faraco y VERRUGOSO Células neoplásicas escamosas Giemsa LEISHMANIASIS Amastigote dentro de los macrófagos Figura 1. Algoritmo diagnóstico para síndrome verrugoso. koh: hidróxido de potasio; baar: bacilo alcohol-ácido resistente; h-e: hematoxilina-eosina; pcr: reacción en cadena de la polimerasa; bsn-3 nivel de bioseguridad 3. DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 174

NATASHA ALEXANDRA MEDINA VICENT Y COLS. SÍNDROME VERRUGOSO precedentes, que ha ido aumentando por los problemas ras parasitarias en forma de puro o navecilla en 5 a 10% sociales y de salud pública.4 de las muestras de pacientes infectados. Las levaduras se pueden teñir con Gram, ácido peryódico de Schiff (pas) y En México la variedad clínica cutánea fija es la segunda Giemsa, también con una baja sensibilidad.7,11 forma más común de esporotricosis, se presenta en 25 a 27% de todos los casos, se sitúa después de la cutánea-lin- El estándar de oro diagnóstico es el cultivo micológico fática.6,7 Pertenece al grupo de enfermedades con reacción a partir de fragmentos de exudado, escamas o fragmentos inmunológica normoérgica o hiperérgica. En general esta de tejido. Como se trata de un microorganismo termodi- infección se limita al sitio de inoculación sin que haya dise- mórfico, podemos aislar su forma infectante o filamentosa minación linfática.1,7 Recientemente se reportaron algunos en cultivo agar Sabouraud dextrosa con o sin antibióticos casos de esta variedad secundarios a Sporothrix globosa y a 28 °C, o su forma parasitaria o levaduriforme incubada S. schenkii sensu stricto, los cuales se consideran de menor en medios de cultivo ricos como bhi a 37 °C (figura 3).7,12 virulencia en comparación con las restantes.8-11 En el estudio histopatológico rara vez se observan ele- Posterior a la formación del chancro esporotricósico mentos fúngicos parasitarios (levaduras), para lo cual es (lesión nodular eritematosa inicial) en el sitio de inocu- obligatoria la tinción con pas y Gomori-Grocott. Difícil- lación, se desarrolla una lesión verrugosa que da lugar a mente se pueden observar cuerpos asteroides, sin embar- una placa de bordes bien definidos, la piel circundante se go, éstos no son patognomónicos. Las características his- torna eritematoviolácea y está cubierta con escama bien topatológicas son hiperqueratosis, hiperplasia epidérmica adherida o costras sanguinolentas (figura 2).1,7 con acantosis, abscesos de neutrófilos en la dermis y la hipodermis con infiltrado inflamatorio denso de linfoci- La técnica de examen directo en esta forma de esporo- tos, células plasmáticas, histiocitos y eosinófilos.13 tricosis tiene poca utilidad, ya que generalmente existen pocos elementos fúngicos en el tejido secundario a una Las técnicas de biología molecular permiten una iden- adecuada reacción inmunológica. Es posible el análisis tificación etiológica más precisa. La secuenciación del con koh de 10 a 40%, donde se pueden encontrar levadu- adn de los genes que codifican proteínas como la calmo- dulina, la beta-tubulina y el factor de elongación de la tra- ducción es el mejor método para identificar las especies de Sporothrix.14 La prueba inmunológica cutánea de la esporotricina m es positiva (más de 5 mm) en la esporotricosis cutánea fija.7,11 Figura 2. Imagen clínica de pierna y pie derecho con esporotricosis cutánea, com- Figura 3. Con crecimiento de Sporothrix spp. plicada con linfedema y elefantiasis. Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 175

EDUCACIÓN MÉDICA CONTINUA El tratamiento de elección para la esporotricosis de- especies causantes de cromoblastomicosis se encuentran pende de la forma clínica, el estado inmunológico del fuera de estos dos clados, como Rhinocladiella aquaspersa, huésped y de la especie de Sporothrix involucrada. Para las Exophiala jeanselmei, E. dermatitidis y E. spinifera.18 formas no invasivas de la enfermedad, como la esporotri- cosis cutánea fija, se recomienda el tratamiento con itra- La cromoblastomicosis es una enfermedad cosmo- conazol, y dependiendo de la gravedad de la enfermedad polita que tiene una mayor prevalencia en las regiones y del estado inmunológico del huésped, la dosis puede ser tropicales y subtropicales.16,20 Afecta principalmente a de 100 a 400 mg al día por un promedio de cuatro a seis hombres (78.5%), con una relación hombre-mujer de 4:1 meses. En países en desarrollo el yoduro de potasio es la y una edad media de 56 años (rango de dos a 99 años). Se elección, y la dosis es de 3 a 6 g al día durante el mismo identificó como una enfermedad ocupacional que afecta periodo. Otro inhibidor de la síntesis del esterol utilizado sobre todo a agricultores, albañiles, carpinteros, jardineros es la terbinafina.7,15 y floristas (figuras 4 y 5).20 Cromoblastomicosis Respecto de los agentes causales aislados, en Latinoa- mérica y el Caribe se reconoce a F. pedrosoi como el más La cromoblastomicosis es una infección granulomatosa frecuente (84.1%), seguido de C. carrionii (11.6%) y P. ve- crónica de la piel y el tejido celular subcutáneo, causada rrucosa (1.1%).20 En México, a diferencia de Sudamérica, por hongos dematiáceos (hongos “negros”, “pigmentados” se observa una mayor frecuencia por F. pedrosoi en 95.8 a o “melanizados”) del orden Chaetothyriales.16,17 96.9% de los casos.20, 21 Los estados de la República Mexi- cana con mayor reporte de casos, en orden descendente, Los hongos que causan la cromoblastomicosis corres- son Sinaloa, Yucatán, Veracruz, Jalisco, Oaxaca e Hidalgo.21 ponden sobre todo a hongos estrictamente filamentosos, así como al género Exophiala, cuyas especies se conocen En general los agentes etiológicos de la cromoblastomi- como “levaduras negras”.18 Este orden se caracteriza por cosis son de bajo poder patogénico; viven como saprófitos la presencia de melanina derivada de dihidroxinaftaleno en el suelo, plantas y materia orgánica en descomposi- (melanina dhn), el cual se considera el principal factor de ción. La enfermedad resulta tras la inoculación traumática virulencia de las especies de cromoblastomicosis.19 Por medio de la filogenética molecular se ha limitado a los agentes de la cromoblastomicosis en tres grupos. El grupo de Fonsecaea, anidado en el “clado bantiana”, in- cluye a Fonsecaea pedrosoi, F. monophora, F. nubica y F. pugnacius, así como especies del género Cladophialophora relacionadas a C. bantiana. El segundo grupo es el “clado carrionii”, donde se encuentran Cladophialophora carrio- nii, C. samoensis y Phialophora verrucosa. Por último, otras Figura 4. Cromoblastomicosis de la cara externa del maléolo izquierdo, con seve- Figura 5. Imagen de pierna y pie derechos con severidad clínica de cromoblas- ridad clínica moderada. tomicosis. DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 176

NATASHA ALEXANDRA MEDINA VICENT Y COLS. SÍNDROME VERRUGOSO transcutánea de los propágulos de estos hongos dematiá- otros.22,23 Asimismo, se han desarrollado pruebas molecu- ceos. En el huésped, los propágulos se adaptan al ambiente lares y biomarcadores para tener un diagnóstico rápido y tisular a través del dimorfismo de la fase filamentosa en preciso; sin embargo, actualmente no son herramientas de estructuras en forma de globo llamadas “células murifor- fácil acceso.24,25 mes”,“cuerpos de Medlar”, células en “moneda de cobre” o “cuerpos fumagoides”.16,18 El cultivo en agar Sabouraud tiene una sensibilidad de 37.5 a 83% y una especificidad del 100%. El crecimiento El periodo de inoculación y la aparición de la primera le- de los hongos ocurre en cuatro semanas con la presen- sión puede ser de semanas a meses, por lo que con frecuen- cia de colonias filamentosas de color oscuro. Este método cia no se reconoce el antecedente de algún traumatismo. permite identificar las distintas especies causales, a pesar La lesión inicial aparece como una mácula eritematosa que de que las características macromorfológicas son simila- evoluciona a pápulas rosadas o placas papuloescamosas, las res entre ellas.16,22 cuales pueden tener varias lesiones satélites y ser prurigi- nosas.16,18 La inoculación se suele dar en sitios expuestos. El examen directo con hidróxido de potasio de 10 a En Latinoamérica el daño se reporta principalmente en las 40% tiene una sensibilidad de 50 a 100% y especificidad extremidades inferiores (60%), las extremidades superio- de 100%. Este método permite visualizar las células mu- res (29.9%), puede afectar dos o más segmentos corporales riformes que tienen una forma esférica u ovalada, color (6.4%) y, en menor medida, dañar otros segmentos corpo- marrón, con septos transversales y longitudinales. La pre- rales o aparecer de forma diseminada.20 sencia de los puntos negros en la lesión verrugosa orienta el sitio en el que se debe tomar la muestra para el examen De acuerdo con la clasificación de Carrión, modifica- directo (figura 6).16,22 da por Queiroz-Telles y colaboradores, en la evolución de la enfermedad se reconocen distintas presentaciones El estudio histopatológico tiene una sensibilidad de 92 clínicas: nodular, verrugosa, tumoral, cicatricial, en placa a 95% y especificidad de 93 a 99%, por lo que algunos au- y mixta. Otras formas clínicas descritas son la pseudova- tores lo consideran el estándar de oro para el diagnóstico cuolar, eccematosa y en forma de diana.18,20 En América de cromoblastomicosis. Se caracteriza por la presencia de Latina se ha descrito la forma verrugosa como la más fre- hiperplasia pseudoepiteliomatosa, hiperqueratosis, acan- cuente, representa 46.4% de los casos, seguida de la tumo- tosis irregular que alterna con áreas de atrofia y absce- ral (21.7%), en placa (12.4%), nodular (11.6%) y, en menor sos. Tiene una reacción granulomatosa y supurativa. Las medida, la cicatricial y la mixta.20 estructuras fúngicas asemejan a “monedas de cobre” al manifestarse de forma redonda a ovoidea, con paredes En su forma clínica verrugosa, la cromoblastomicosis gruesas. Éstas son visibles con la tinción de hematoxili- muestra lesiones queratósicas, secas, con puntos negros, y na-eosina, y pueden estar aisladas o agrupadas, libres en el tiene un aspecto semejante a una coliflor. Con frecuencia tejido, dentro de células gigantes o presentes en elimina- las lesiones verrugosas tienden a ulcerarse.16 En la escala ción transepidérmica.16,22 de severidad de la enfermedad, estas lesiones verrugosas representan un grado moderado si afectan una o dos re- El tratamiento de la cromoblastomicosis es difícil y ge- giones cutáneas adyacentes y miden menos de 15 cm de neralmente presenta bajas tasas de curación y niveles altos diámetro, y grado severo si tienen una extensión de mayor tamaño.18 Figura 6. Célula fumagoide o muriforme en tinción de hematoxilina y eosina (40×). Sin tratamiento, las lesiones de cromoblastomico- sis evolucionan con riesgo de presentar complicaciones como edema, infección bacteriana secundaria, osteo- mielitis, linfedema, anquilosis y transformación maligna, principalmente con aparición de carcinoma epidermoide, esta complicación se presenta incluso con tratamiento an- tifúngico.18 El diagnóstico de la cromoblastomicosis se confirma cuando se demuestra la presencia de estructuras fúngi- cas en el examen directo, en el estudio histopatológico o en cultivo, además de estudios complementarios como la dermatoscopia, microscopía confocal de reflectancia, ul- trasonido de alta frecuencia, intradermorreacción, entre Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 177

EDUCACIÓN MÉDICA CONTINUA de recurrencia.16 Recientemente se ha estudiado la presen- da. La forma primaria puede ser pulmonar o cutánea, y la cia de biopelículas (biofilms) producidas por los agentes secundaria puede afectar los pulmones, las meninges o causales como mecanismo de resistencia a los antifúngi- la piel. De esta forma, la piel puede verse afectada den- cos.26 Debido a esto, el tratamiento consiste en periodos tro de las tres variantes clínicas de la enfermedad y en to- largos de fármacos antifúngicos, combinados con terapia das estas situaciones clínicas las lesiones crónicas son de física coadyuvante como cirugía, crioterapia y termotera- aspecto verrugoso. Un cuarto escenario son las lesiones pia.16 Los antifúngicos que han mostrado mayor eficacia reactivas a infección pulmonar aguda como exantema, son itraconazol (200 a 400 mg/día o pulsos de 400 mg/día eritema nudoso y eritema multiforme, las cuales no se en- durante siete días al mes) y terbinafina (500 a 1 000 mg/ cuentran habitadas por el microorganismo.30 día) por un periodo de al menos seis a 12 meses. La com- binación de ambos antifúngicos se puede utilizar en casos La forma cutánea primaria es una manifestación muy de resistencia a tratamiento en monoterapia.16,18 rara de la enfermedad (1 a 5%). Inicialmente está consti- tuida por un nódulo ulcerado, indurado y no doloroso, que La cura clínica de la cromoblastomicosis se define con crece con lentitud hasta formar una placa verrugosa.1 Con la resolución de todas las lesiones, con cicatrización y re- mayor frecuencia se encuentra en las extremidades infe- misión del prurito y el dolor, por un periodo de dos años. riores, seguidas de la cabeza y las extremidades superiores. Se requiere la toma de biopsia cada tres a cuatro meses El diagnóstico se realiza por serología, en la que se detec- para evaluar los criterios histopatológicos y micológicos tan los anticuerpos igg e igm y tiene una especificidad de de curación.18 98.5% y una sensibilidad de 95.5%, además se debe com- probar que no existe una infección pulmonar primaria.30 El Coccidioidomicosis tratamiento de esta variante clínica consiste en triazoles, y en pacientes con poca respuesta a dosis altas o doble azol se Ésta es una micosis sistémica causada por un hongo di- recomienda el tratamiento con anfotericina b.29 mórfico del género Coccidioides; se han identificado dos especies: C. immitis y C. posadasii. Afecta principalmente El sitio más común de diseminación desde un foco al sistema respiratorio con diseminación a otros órganos, pulmonar es la piel. La forma cutánea secundaria se pre- y de manera infrecuente como forma primaria en la piel. senta en el contexto de afectación pulmonar única o algu- na enfermedad generalizada/diseminada y se caracteriza Se distribuye en áreas endémicas del sur de Estados por nódulos, gomas, abscesos fríos o fístulas que aparecen Unidos y el norte de México. En este último se ha reporta- cerca de cadenas ganglionares como el cuello y las ingles do en los estados de Sonora, Chihuahua y Baja California, y en regiones de huesos pequeños. Puede haber úlceras y así como en los límites de Guerrero y Michoacán. Se han lesiones verrugosas o vegetantes. La topografía más fre- comunicado casos en otros países de Sudamérica.27 Sólo cuente es el cuello, las axilas y las ingles, pero puede apa- crecen en desiertos semiáridos con suelos alcalinos. En recer en cualquier parte del cuerpo.30 México se reporta C. posadasii en cerca del 80% de los aislamientos, y en el resto C. immitis.7,28 El diagnóstico se realiza con pruebas serológicas, su demostración microscópica se hace mediante cultivo o La infección inicia con la inhalación de los artroconi- por pcr. El estudio micológico con koh, negro de clora- dios del hongo, los cuales se depositan en los bronquiolos zol o solución de Lugol de una muestra de esputo, lava- terminales donde, luego de su conversión a esférulas, libe- do bronquial y exudado permite observar la esférula de ran cientos de endosporas.28 La respuesta mediada por cé- doble membrana que contiene endosporas. Coccidioides lulas t puede contener la infección que resulta en síntomas está clasificada como grupo de riesgo alto, por lo que los muy leves o nulos, cuando esto no sucede puede tener lugar cultivos sólo deben ser manipulados en campanas de bio- una infección diseminada.28,29 Los artroconidios de Cocci- seguridad nivel 3 (bsl-3). En el estudio histopatológico de dioides se pueden inocular directamente por vía cutánea, las lesiones es posible encontrar esférulas y granulomas tras lo cual generan un complejo similar a la esporotricosis supurativos, son útiles las tinciones de pas y Gomori-Gro- con un chancro o lesión inicial con linfangitis y adenitis. En cott. Es posible usar el antígeno obtenido de Coccidioides la mayor parte de los casos se adquiere por vía respiratoria en intradermorreacción, de la que se realiza la lectura a las (95 a 98%), y excepcionalmente por vía cutánea mediante 36 horas.7,31 inoculación por traumatismo directo. La inoculación pue- de ser a través del ambiente o de manera accidental en el El tratamiento de elección es con anfotericina b lipo- laboratorio. No hay transmisión de una persona a otra.7 somal o de dispersión coloidal. También es posible usar azoles sistémicos, los cuales arrojan resultados clínicos y La coccidioidomicosis tiene diversas formas clínicas: micológicos variables. infección primaria, secundaria o generalizada/disemina- DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 178

NATASHA ALEXANDRA MEDINA VICENT Y COLS. SÍNDROME VERRUGOSO Paracoccidioidomicosis queratosis, y en la dermis microabscesos de polimorfonu- cleares y granulomas formados por células de tipo Lan- Es una micosis profunda y sistémica, granulomatosa cró- ghans, de cuerpo extraño y epitelioides.34 nica o subaguda, que excepcionalmente tiene evolución aguda, causada por el hongo termodimórfico Paracocci- El tratamiento depende de la gravedad de la enferme- dioides brasiliensis y P. lutzii. Se puede localizar en el apa- dad y se recomienda a base de trimetoprim-sulfametoxa- rato respiratorio o diseminarse a la mucosa bucofaríngea, zol, azoles sistémicos o anfotericina b desoxicolato en ca- la piel, los huesos o las vísceras.32 sos diseminados graves.35 La paracoccidioidomicosis es endémica de las áreas ru- Tuberculosis cutánea verrugosa rales tropicales y subtropicales de América del Sur y Cen- tral, desde México hasta Argentina.32 Afecta a personas de La tuberculosis (tb) es una enfermedad infecciosa bac- cualquier edad y sexo, pero con predominio en hombres teriana cuya afectación principal se encuentra en el pul- que están entre los 30 y 50 años de edad, dedicados a la- món. En la literatura de todo el mundo se reporta que la bores del campo.32,33 tb extrapulmonar representa entre 8 y 24% de los casos de infección por tb, y de éstos, la tuberculosis cutánea (tbc) Por su comportamiento clínico es posible clasificarla significa de 1.5 a 3% de los casos. Es una enfermedad más en aguda, subaguda y crónica. Y de acuerdo con el sitio de frecuente en hombres adultos, pero puede ocurrir en cual- afectación en pulmonar (frecuentemente asintomática), quier sexo y edad.36 en mucocutánea, ganglionar, visceral y mixta (conjunto de las anteriores), esta última es la variedad clínica más El agente causal más frecuente es Mycobacterium tu- frecuente en México.7 berculosis, y raramente la puede ocasionar M. bovis o bacilo bcg (forma atenuada de M. bovis usada para va- En la variedad clínica mucocutánea puede afectar a la cunación).36 mucosa oral en 50 a 80% de los casos, la mucosa nasal y, muy esporádicamente, la anorrectal. Se observan nódulos La tuberculosis cutánea se clasifica en dos tipos: la y úlceras de bordes netos con base granulomatosa que se verdadera (habitada) y la tubercúlide (no habitada). En agrupan para formar placas, lo que constituye la llamada la tb verdadera las lesiones contienen micobacterias de- estomatitis moriforme, o en forma de mora. Más adelante tectables, mientras que las tubercúlides son reacciones las piezas dentales se aflojan y se pierden, con lo cual la de hipersensibilidad. La clasificación de la tb cutánea ver- boca toma aspecto “de tapir”.7 dadera depende de diversos factores, como la vía de in- fección, el estado inmunológico del huésped y la expo- La piel se afecta principalmente en la zona peribucal y sición previa a la bacteria. Según la carga bacteriana, se perinasal, donde se pueden observar lesiones vegetantes divide en multibacilar y paucibacilar, y de acuerdo con la o verrugosas, nodulares o ulceradas de evolución lenta y ruta de infección, en endógena y exógena.27,36 asintomática. Esta forma de presentación hiperqueratósi- ca justifica incluirla en el diagnóstico diferencial de sín- La tbc verrugosa es una forma de reinfección exógena drome verrugoso subcutáneo y la coloca en las siglas de en personas previamente sensibilizadas, y se trata de una síndrome verrugoso tropical plect, antes descrito.2,33 lesión habitada y paucibacilar. Representa de 3 a 19% de todas las formas de tuberculosis cutánea. Es frecuente en El estándar de oro para el diagnóstico es el examen mi- personas que manejan material contaminado, como mé- cológico directo. Éste se realiza mediante esputo, exudado dicos, empleados de anfiteatro, matanceros, carniceros y o tejidos triturados preparados con hidróxido de potasio, laboratoristas, de ahí su antigua denominación como “ve- Lugol o negro de clorazol. Los hallazgos microscópicos in- rruga del prosector o carnicero”.36,37 cluyen levaduras esféricas u ovales de doble pared con ge- mación múltiple, ésta es una imagen patognomónica que, La presentación clínica de la tbc verrugosa se suele dependiendo del número de estructuras, se han descrito localizar en las extremidades inferiores o superiores, y con aspecto de “timón de barco”,“huella de oso” o “Mickey de forma más rara en las nalgas, sin embargo, se puede Mouse”. Es posible aislar el hongo en medio Sabouraud presentar en cualquier zona donde se inocule. Morfológi- dextrosa con o sin antibióticos a 28 °C (fase filamentosa) y camente se manifiesta con una placa verrugosa redonda agar sangre o chocolate a 37 °C (fase levaduriforme) des- u oval, bien delimitada, de superficie áspera, con o sin cos- pués de tres a cuatro semanas.7 tras melicéricas o sanguíneas, de crecimiento lento y asin- tomática. Algunas placas pueden presentar cicatrización En el estudio histopatológico se muestran las levaduras central con daño periférico y puede haber compromiso multigemantes, en especial con tinción de pas y Gomo- linfático con estasis, lo que ocasiona edema y más lesiones ri-Grocott. En pacientes con lesiones cutáneas se observa de aspecto verrugoso.1,36,37 hiperplasia epidérmica pseudoepiteliomatosa con hiper- Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 179

EDUCACIÓN MÉDICA CONTINUA Ante la sospecha clínica, el diagnóstico se confirma con Estos microorganismos, pertenecientes al género My- la identificación del bacilo en el cultivo, estudio histopato- cobacterium, son comunes en el aire, el agua y el suelo. En lógico y/o reacción en cadena de la polimerasa (pcr). Es los últimos años han aumentado los reportes de enferme- posible realizar tinción de tejido o secreciones con técni- dades producidas por mnt, donde las cutáneas correspon- ca de Ziehl-Neelsen o Kinyoun, sin embargo, éstas tienen den a casi 10% de los casos.42 Aunque estas infecciones una baja sensibilidad y especificidad en el caso de la tbc. ocurren principalmente en pacientes inmunodeprimidos, El aislamiento en cultivo del patógeno M. tuberculosis si- es cada vez más frecuente encontrarlas en pacientes in- gue siendo el estándar de oro para la identificación y la munocompetentes, esto se debe al aumento de procedi- determinación de sensibilidad a medicamentos, no obs- mientos estéticos y quirúrgicos, los cuales favorecen la tante, las colonias tienen un crecimiento lento y las mues- inoculación de la bacteria en el tejido subcutáneo.43 tras de tejido reducen la sensibilidad de estos cultivos.37,38 Las infecciones micobacterianas atípicas son causadas En el estudio histopatológico se observa hiperplasia por micobacterias que difieren del complejo Mycobacte- pseudoepiteliomatosa con hiperqueratosis, infiltrado infla- rium tuberculosis y M. Leprae. Mycobacterium fortuitum, matorio linfocítico,abscesos neutrofílicos en asociación con M. chelonae y los miembros del complejo M. abscessus (M. granulomas de células epitelioides, células multinucleadas abscessus, M. massiliense y M. bolletii) son las principales tipo Langhans y necrosis caseosa en la dermis. Como se mnt asociadas con la afectación cutánea.39 Además de las trata de una lesión paucibacilar, las micobacterias son esca- anteriores, otras micobacterias capaces de producir infec- sas o difíciles de identificar en el estudio microscópico de ciones en la piel son M. ulcerans, que produce ulceracio- estas lesiones. En este tipo de tuberculosis, donde la perso- nes importantes (úlcera de Buruli), y M. marinum, que na infectada conserva buen grado de inmunidad, la prueba ocasiona el llamado granuloma de las piscinas.27 de derivados proteicos purificados de M. tuberculosis (ppd) resulta altamente positiva (más de 10 mm de induración en Los factores de riesgo para las infecciones causadas por población general).27,38 mnt varían dependiendo de la especie involucrada, aunque en general incluyen la exposición a procedimientos como La pcr ha aumentado su sensibilidad y especificidad la realización de piercings dérmicos, tatuajes, mesoterapia, en el diagnóstico de tbc, sin embargo, al igual que los acupuntura, dispositivos intravasculares, catéteres de diáli- otros enfoques diagnósticos, cuando se amplifica el adn sis peritoneal y cirugía cosmética. Además, se han asociado presente en la muestra de tejido, no es concluyente en las a estas infecciones soluciones de continuidad en contacto formas paucibacilares de la enfermedad.37 con agua dulce o salada y trauma con corales, así como la inmunosupresión por medicamentos o por vih/sida.39 Al igual que en los diversos tipos de tuberculosis pul- monar y extrapulmonar, el tratamiento se basa en las di- La forma más común de adquisición cutánea de mnt rectrices de la Organización Mundial de la Salud (oms) implica la inoculación directa a través de uno de los meca- que consisten en cuatro fármacos: isoniacida, rifampicina, nismos previamente mencionados.39 No se ha informado pirazinamida y etambutol durante nueve meses en total.38 evidencia de propagación de persona a persona.42 Infecciones por micobacterias atípicas En general las infecciones por mnt en la piel no tienen una manifestación clínica específica y varían en función Las micobacterias no tuberculosas (mnt) constituyen un de la especie causal. Pueden aparecer una variedad de le- grupo diverso de organismos acidorresistentes y ubicuos siones como pápulas, placas, lesiones verrugosas, celulitis, que pueden producir diversas enfermedades, la mayoría abscesos, nódulos o úlceras.40 de ellas asociadas a infecciones de la piel y los tejidos blan- dos. Se han identificado más de 170 especies de mnt.39 Manifestaciones clínicas de micobacterias de crecimiento lento Actualmente las mnt se dividen en dos subgrupos prin- M. marinum se relaciona con infecciones cutáneas de cipales definidos por su capacidad de crecer en medios de leves a moderadas que aparecen como lesiones granu- cultivo sólidos: micobacterias de crecimiento rápido (M. lomatosas.39 Produce una pápula o nódulo eritematoso fortuitum, M. chelonae, M. abscessus, M. mucogenicum y solitario en el sitio de la inoculación que evoluciona a una M. smegmatis) y micobacterias de crecimiento lento (M. placa violácea verrugosa que puede o no ulcerarse, a me- marinum, M. kansasii, M. ulcerans, M. haemophilum y nudo se localiza en alguna extremidad. Puede presentar M. scrofulaceum).39,40 A medida que avanza la tecnología, diseminación linfática con distribución esporotricoide e este sistema de clasificación se ha vuelto menos útil y más invadir tejidos profundos, como huesos y articulaciones, frecuentemente se utiliza la identificación mediante siste- hasta en 29% de los casos.42 mas de diagnóstico molecular rápido.41 DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 180

NATASHA ALEXANDRA MEDINA VICENT Y COLS. SÍNDROME VERRUGOSO La infección por M. ulcerans suele comenzar como un desarrollo de resistencias bacterianas, es preciso asociar nódulo pequeño e indoloro, o menos comúnmente como varios medicamentos. Actualmente no existen pautas pro- pápulas, placas y edema subcutáneo. Después de algunos tocolizadas, sin embargo, se puede dar una serie de reco- días o semanas, la lesión inicial se ulcera, desarrolla un mendaciones generales en cuanto al tratamiento de estos borde socavado y cambia de forma lenta y sin dolor. Las pacientes.43 extremidades son las más frecuentemente afectadas.42 La enfermedad causada por M. marinum requiere una M. kansasii produce una enfermedad pulmonar si- combinación de al menos dos fármacos, incluido un ma- milar a la tuberculosis y puede causar lesiones cutáneas crólido, etambutol, trimetoprim-sulfametoxazol o rifam- como úlceras, nódulos, celulitis, pústulas, lesiones verru- picina, con una duración de dos a seis meses según el gra- gosas, placas eritematosas y abscesos.39,42 do de daño cutáneo. M. kansasii es sensible a la isoniazida, la rifampicina, el etambutol, la claritromicina, las fluoro- M. haemophilum ocasiona lesiones cutáneas que inclu- quinolonas y los aminoglucósidos, pero es intrínsecamen- yen pápulas, placas, nódulos, abscesos necróticos o úlceras te resistente a la pirazinamida.39 crónicas que en un principio son indoloras, pero se vuel- ven dolorosas a medida que evolucionan. Suelen ocurrir Los miembros del complejo M. abscessus tienden a ser en las extremidades.39 susceptibles a los macrólidos, la amikacina, la cefoxitina y el imipenem. Sin embargo, debido a la resistencia, la se- Manifestaciones clínicas de micobacterias de crecimiento rápido lección de antibióticos siempre se debe basar en sensibi- Usualmente M. chelonae y M. abscessus se presentan con lidades específicas.39 La indicación quirúrgica se reserva múltiples lesiones cutáneas, mientras que M. fortuitum se para casos de fracaso al tratamiento médico y enfermedad manifiesta con un único nódulo subcutáneo.39 La infec- diseminada, aunque esta última suele ser muy grave y di- ción por M. abscessus comienza con la formación de un fícil de tratar.43 absceso subcutáneo fluctuante doloroso en el sitio de ino- culación. Otras presentaciones incluyen úlceras o nódulos Carcinoma epidermoide con linfadenitis de apariencia esporotricoide. Se acompa- ña de síntomas sistémicos y linfadenopatía.39,44 El carcinoma epidermoide (cec) es una proliferación ma- ligna del estrato espinoso y del epitelio queratinizado que M. chelonae se manifiesta con celulitis localizada, abs- representa de 20 a 50% de los cánceres de piel, y en Méxi- ceso u osteomielitis en 35% de los casos e infecciones de co se encuentra en segundo lugar de frecuencia dentro de catéter en 12%. La presentación cutánea clásica es la en- las neoplasias malignas de la piel.45 En este espectro existe fermedad diseminada con múltiples lesiones en forma de una variedad denominada “carcinoma verrugoso”, men- nódulos dolorosos, eritematosos y supurantes. Las áreas cionado por primera vez en 1948 por Ackerman.46 de celulitis asociadas con la infección frecuentemente es- tán hiperpigmentadas.42 El carcinoma verrugoso es una neoplasia maligna rara que se caracteriza porque tiene crecimiento lento y una El diagnóstico de infecciones de la piel y los tejidos blan- baja tasa de metástasis. Dependiendo de la topografía, pue- dos por mnt requiere un bajo umbral de sospecha clínica de recibir diferentes nombres, ya sea tumor de Ackerman dado el amplio espectro de posibles presentaciones clínicas. si es en la cavidad oral, Buschke-Löwenstein en la región La confirmación diagnóstica requiere de biopsia de tejido anogenital y epitelioma cuniculatum en las extremidades.47 de las lesiones cutáneas para evaluar la presencia de baci- los acidorresistentes, así como de cultivos de muestras de El epitelioma cuniculatum, conocido también como tejido o material obtenido de las lesiones supurantes. Las carcinoma verrugoso plantar, fue descrito por primera técnicas moleculares como la secuenciación del gen 16s vez en 1954 en tres pacientes con lesiones similares en las rrna, el análisis de pcr y la cromatografía líquida de alta plantas.48 Debido a que es muy poco frecuente, se desco- resolución son métodos que mejoran la capacidad de iden- noce su incidencia exacta.Afecta en su mayoría a hombres tificar patógenos micobacterianos en muestras de tejido.39 con una proporción 5:1 y se observa en pacientes que se encuentran entre la quinta y sexta décadas de la vida.49,50 Es necesario considerar estudios de imágenes como ra- yos X, ultrasonido, tomografía computarizada, resonancia La etiopatogenia permanece desconocida, pero se han magnética e imágenes nucleares óseas según el escenario reportado múltiples factores de riesgo asociados, entre clínico, cuando existe la sospecha de una infección pro- ellos traumatismos persistentes, úlceras, quemaduras, ex- funda, incluida la osteomielitis localizada o multifocal.44 posición a radiación ultravioleta, tabaquismo y el virus del papiloma humano.47,50 El tratamiento de las micobacterias atípicas difiere en función de la forma clínica de presentación. Debido al Clínicamente se presenta como una neoformación tan- to exofítica como endofítica, queratósica, de aspecto ve- Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica DCMQ 181

EDUCACIÓN MÉDICA CONTINUA rrugoso, multilobulada, con capacidad para formar tra- leishmaniasis del Nuevo Mundo se origina en América. yectos fistulosos que drenan exudado fétido, morfoló- Esta última fundamentalmente la ocasionan Leishmania gicamente similar a una madriguera de conejo, de ahí el mexicana, L. amazonensis, L. braziliensis, L. panamensis término “cuniculado”.49 La topografía habitual es en la re- y L. infantum chagasi.54 Se encuentra en cinco de los seis gión metatarsiana distal en más de 90% de los casos, no continentes y es endémica en áreas del noreste de África, obstante, también se ha reportado en los dedos, el talón, el sur de Europa, en Oriente Medio, el sureste de México y las palmas, los glúteos y las piernas. Se ha descrito un leve América Central y del Sur.57 predominio en el pie derecho (55%). Se puede asociar a dolor con incapacidad para la deambulación o aparecer de Afecta con mayor frecuencia a los hombres, y en Mé- manera asintomática.49,51 xico se considera una enfermedad ocupacional de agri- cultores (recolectores de árboles de goma, productores de Es localmente destructivo, es capaz de afectar estructu- cacao y plátano), madereros, cazadores, personal militar, ras adyacentes como tejidos blandos y huesos, esto sobre biólogos, ornitólogos y recolectores de yerba mate.57 todo en casos que no reciben tratamiento. No tiende a dar metástasis y cuenta con una tasa baja de involucramiento Las características clínicas dependen de la especie cau- de los ganglios periféricos (5%).52 sal y de la respuesta inmune del huésped e incluyen una gran variedad de manifestaciones. Las variedades clínicas Este padecimiento tiende a ser un reto diagnóstico, el de la leishmaniasis comprenden: cutánea (localizada o di- cual puede tardar meses e incluso años, ya que en su ma- seminada), mucocutánea y visceral o kala-azar. La leish- yoría se trata como una verruga viral, con una alta pro- maniasis cutánea (lc) es la variedad más frecuente, y en babilidad de recibir tratamientos agresivos que perpetúan México la forma más característica es la cutáneo-condral, la inflamación crónica.47 El diagnóstico es clínico e histo- también llamada “úlcera del chiclero” y el agente respon- patológico, en este último se observan queratinocitos de sable es L. mexicana.57,59 aspecto maduro, con escasos focos de atipia y raras mi- tosis, sin pleomorfismo, estrato granuloso prominente y La leishmaniasis cutánea es conocida por su diversi- marcada hiperqueratosis y paraqueratosis.47,49 dad clínica, por lo que se le llegó a denominar como una enfermedad de múltiples caras. Usualmente se localiza en Los estudios de gabinete son útiles para descartar infil- zonas expuestas a picaduras de insectos: orejas, nariz, la- tración ósea, la prueba más confiable es la tomografía com- bio superior, mejillas, piernas, antebrazos y tobillos. En el putarizada. La resonancia magnética también puede ser sitio de la picadura aparece una pápula eritematosa que útil para precisar el tamaño y la profundidad del tumor.47,49 evoluciona a vesícula y luego a pústula, que al romperse da lugar a una úlcera con bordes redondeados, engrosados y Actualmente el tratamiento de primera línea es la esci- cortados en pico, de color violáceo con tejido de granu- sión local amplia con al menos 5 mm de margen, aunque lación en el fondo. En ocasiones la lesión inicial no se ul- los casos más avanzados requieren amputación.49,52 Si bien cera y permanece como lesiones eritematosas de aspecto la cirugía excisional es el tratamiento de elección, se han verrugoso. Esta variante verrugosa, a diferencia de la lc reportado altas tasas de recurrencia local que van desde localizada clásica, puede afectar con mayor frecuencia las 19 hasta 75%. Dentro de los esquemas de tratamiento, extremidades inferiores.59,60 de acuerdo con algunas series, la cirugía micrográfica de Mohs ha demostrado una tasa de recurrencia local de Para confirmar el diagnóstico es necesario demostrar 16%, metástasis ganglionares en 3% y ningún caso de me- la presencia del parásito, ya sea por medio de histología, tástasis a distancia.53 cultivo o análisis molecular a través de pcr.57,62 En el es- tudio histopatológico, durante las primeras etapas de Leishmaniasis la infección se pueden reconocer amastigotes dentro de vacuolas en el citoplasma de los histiocitos (cuerpos de La leishmaniasis es una enfermedad tropical y subtropi- Leishman), en etapas más tardías éstos se encuentran en cal crónica causada por un protozoo flagelado del género menor número y se acompañan de una reacción granulo- Leishmania, parásito intracelular obligado del cual se han matosa tuberculoide. Con la tinción especial de Giemsa, el descrito más de 20 especies. Es una enfermedad zoonóti- citoplasma de los protozoarios se tiñe de azul y el núcleo ca, los cánidos y los roedores son el reservorio principal, y de rojo.60 se transmite por picadura de un flebótomo de los géneros Phlebotomus y Lutzomyia.54-56 Se pueden encontrar parásitos en frotis de raspado de úlceras o lesiones no ulcerosas teñidos con Giemsa o Clásicamente la Leishmania se clasifica dependiendo Wright, habitualmente en forma libre o dentro de célu- de la región del mundo en donde ocurre: la leishmania- las mononucleares, macrófagos y polimorfonucleares. El sis del Viejo Mundo ocurre en Asia, África y Europa; y la DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 182

NATASHA ALEXANDRA MEDINA VICENT Y COLS. SÍNDROME VERRUGOSO cultivo se realiza a partir de tejidos triturados en medios intermitentes de dolor y conforme el padecimiento avanza especiales n-n-n (Nicolle-Novi-Mc Neal), de donde ob- existen limitaciones físicas. Es una enfermedad prevenible tenemos un desarrollo después de una a cuatro semanas. con el uso de calzado adecuado y medidas de higiene. Una Otros métodos diagnósticos desarrollados recientemente vez instaurada la patología, la terapia de compresión y ele- son las técnicas de microcultivo, que son más sensibles y vación de las extremidades conduce a mejoría del drena- rentables pero no permiten una mayor determinación de je linfático, si la enfermedad se encuentra en un estadio las especies.61 avanzado, el tejido que sobra y los nódulos pueden extir- parse quirúrgicamente.64,65 La intradermorreacción de Montenegro es sensible y específica, una prueba positiva apoya el diagnóstico de Conclusión una forma cutánea localizada, pero una negativa no lo ex- cluye, generalmente se usa con fines de estudio epidemio- En resumen, el diagnóstico diferencial de las enfermeda- lógico y no está aprobada por la Food and Drug Adminis- des que presentan lesiones verrugosas puede ser un pro- tration (fda). La pcr tiene una especificidad de 100% en ceso extenso y complejo que requiere de una sospecha lcl y una sensibilidad de 20 a 30% en comparación con el clínica adecuada, así como la realización de estudios de estudio parasitológico convencional, desafortunadamente extensión apropiados. Además, sin el correcto desarrollo este método es de difícil obtención.61 de estos estudios, que incluye la toma de muestras, proce- samiento y en algunos casos la intervención de un opera- En la mayoría de los casos la leishmaniasis cutánea es dor dependiente puede dificultar aún más el diagnóstico. autolimitada; sin embargo, puede llegar a presentar for- Este artículo pretende ser una guía básica para simplificar mación de cicatrices desfigurantes irreversibles, linfangitis la aproximación diagnóstica y así lograr un tratamiento nodular y, en la variedad mucocutánea, puede dejar secue- adecuado de los pacientes dermatológicos con este tipo las discapacitantes y destrucción antiestética permanen- de lesiones. te. El único tratamiento eficaz es a base de antimoniales pentavalentes intravenosos en la forma de estiboglucona- BIBLIOGRAFÍA to sódico (sb5+). En estudios recientes se ha comparado la eficacia de la miltefosina oral con los antimoniales in-    1. Saul A, Lecciones de dermatología, 16ª ed., México, McGraw travenosos, y se encontró que ambas opciones tienen una Hill Interamericana, 2018. probabilidad similar de curación, aunque se han reporta- do efectos secundarios gastrointestinales asociados con la 2. Costa-Llanos F, Martínez C y Azulay L, plect: enfermedades miltefosina.63 tropicales de manifestación verrucosa, Rev Chil Dermatol 2018; 34(3):312-24. Podoconiosis (mossy foot) 3. Brito AC, Oliveira CMM, Unger DA y Bittencourt MJS, Cuta- La podoconiosis (elefantiasis endémica no filarial, cono- neous tuberculosis: epidemiological, clinical, diagnostic and cida como pie musgoso) es una enfermedad endémica therapeutic update, An Bras Dermatol 2022; 97(2):129-44. doi: presente en 32 países, se trata de una enfermedad desa- 10.1016/j.abd.2021.07.004. Epub, 4 de enero de 2022. pmid: tendida, poco investigada y que padecen personas con es- 34996655; pmcid: pmc: 9073256. casos recursos. En América Central se presenta de manera predominante en México y Guatemala, y en Sudamérica 4. Pinto-Almazán R, Sandoval-Navarro KA, Damián-Magaña EJ, en Ecuador y Brasil. El factor de riesgo más importante Arenas R, Fuentes-Venado C, Zárate-Segura PB, Martínez-He- para el desarrollo de la enfermedad es la exposición a rrera E y Rodríguez-Cerdeira C, Relationship of sporotrichosis suelos de arcilla roja volcánica, sobre todo en población and infected patients with hiv-aids: an actual systematic review, descalza, agricultores, alfareros y trabajadores de minas de J. Fungi 2023; 9:396. Disponible en: https://doi.org/10.3390/ oro. El mecanismo patogénico exacto se desconoce, pero jof9040396. se postula que las partículas cristalinas penetran el estra- to córneo de la piel y son fagocitadas por macrófagos en 5. Hernández-Castro R, Pinto-Almazán R, Arenas R, Sánchez-Cár- el sistema linfático, esto causa inflamación y fibrosis con denas CD, Espinosa-Hernández VM, Sierra-Maeda KY, Con- bloqueo del drenaje linfático y finalmente linfedema y ele- de-Cuevas E, Juárez-Durán ER, Xicohtencatl-Cortés J, Ca- fantiasis. La podoconiosis se caracteriza por un aumento rrillo-Casas EM, Steven-Velásquez J, Martínez-Herrera E y de volumen progresivo en la parte inferior de las piernas, Rodríguez-Cerdeira C, Epidemiology of clinical sporotrichosis se acompaña de esclerosis, acantosis verrugosa y cambios in the Americas in the last ten years, J. Fungi (Basilea) 2022; en las estructuras ecrinas. Se presentan episodios agudos 8(6):588. doi: 10.3390/jof8060588. pmid: 35736071; pmcid: pmc: 9224952. 6. Mayorga-Rodríguez J, Mayorga-Garibaldi JL, Muñoz-Estrada VF y De León Ramírez RM, Esporotricosis: serie de 1134 casos en una zona endémica de México, Med Corte Ibero Lat Am 2019; 47:24-8. 7. 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EDUCACIÓN MÉDICA CONTINUA 9. Gu A, Zhang X, Ma F, Nie Z, Sybren de Hoog G y Zhang Y, Fixed 26. Sousa IS, Mello TP, Pereira EP, Granato MQ, Alviano CS, San- cutaneous sporotrichosis in a patient with numerous fungal tos ALS y Kneipp LF, Biofilm formation by chromoblastomy- elements, Med Mycol Case Rep 2020; 29:32-4. doi: 10.1016/j. cosis Fungi Fonsecaea pedrosoi and Phialophora verrucosa: mmcr.2020.06.001. pmid: 32676277; pmcid: pmc: 7352048. involvement with antifungal resistance, J Fungi (Basilea) 2022; 10. Martínez-Herrera E, Arenas R, Hernández-Castro R, Frías-de- 8(9):963. León MG y Rodríguez-Cerdeira C, Uncommon clinical presen- 27. Arenas R, Dermatología. Atlas, diagnóstico y tratamiento, 7ª ed., México, McGraw Hill Interamericana, 2019. tations of sporotrichosis: a two-case report, Pathogens 2021; 10(10):1249. doi: 10.3390/pathogens10101249. pmid: 34684198; 28. 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DermatologíaCMQ2023;21(2):186 EDUCACIÓN MÉDICA CONTINUA Conteste correctamente todos los cuestionarios que se publicarán en DCMQ® y obtendrá 2 puntos de validez para la recertificación del Consejo Mexicano de Dermatología. Envíe todas sus respuestas juntas antes del 31 de enero de 2024 a la dirección de la revista: Medipiel Servicios Administrativos, SC; Aniceto Ortega 822, Col. Del Valle, Delegación Benito Juárez, CP 03100, Ciudad de México, Tel. 55-5659-9416, 55-5575-5171. Incluya su correo electrónico para recibir la constancia. Cuestionario Síndrome verrugoso: diagnóstico diferencial 1. ¿Cuál es el agente causal de cromoblastomicosis más 4. ¿Cuál es la etiología de coccidioidomicosis más frecuen- frecuente en América Latina? te en México? a) F. pedrosoi a) C. immitis b) C. carrionii b) C. posadasi c) C. bantiana c) C. baumannii d) P. verrucosa d) C. iridimitis e) R. aquaspersa f) E. jeanselmei 5. ¿Cuál es la presentación clínica más frecuente en Méxi- co de leishmaniasis? 2. Qué dato clínico orienta al sitio de toma de muestra a) Úlcera del chiclero para examen directo en cromoblastomicosis b) Medallón heráldico a) Sitio más sobreelevado c) Lesión Ghon b) Área con puntos negros d) Goma c) Región ulcerada d) Periferia de la lesión 6. Son micobacterias de rápido crecimiento, excepto: e) Zona con salida de secreción purulenta a) M. chelonae b) M. abscessus 3. ¿Cuál es la topografía habitual de aparición del epitelio- c) M. kansasii ma cuniculatum? d) M. fortuitum a) Región metatarsiana distal b) Región metacarpofalángica c) Glúteos y brazos d) Espalda y extremidades superiores DCMQ Dermatología Cosmética, Médica y Quirúrgica Volumen 21 / Número 2 n abril-junio 2023 186