©Revista Latinoamericana de Recursos Naturales

2020, Vol. 16 Núm. 1 Revista Latinoamericana de Recursos Naturales UNA REVISTA MULTIDISCIPLINAR Instituto Tecnológico de Sonora ISSN 2594-0384 (Versión electrónica)

Revista Latinoamericana de Recursos Naturales© Una revista interdisciplinar para el conocimiento científico de los recursos naturales en Latinoamérica. Consejo Editorial Editores: Fernando Lares Villa ([email protected]), Instituto Tecnológico de Sonora, México. Editor técnico: Marisol Cota Reyes ([email protected]), Instituto Tecnológico de Sonora, México. REVISTA LATINOMAERICANA DE RECURSOS NATURALES, Año 16, No. 32, enero-abril 2020, es una publicación tetramestral editada y publicada por el Instituto Tecnológico de Sonora (ITSON), a través de la Dirección de Recursos Naturales, con domicilio en 5 de Febrero No. 818 sur Apdo. 335 C.P. 85000, Ciudad Obregón, Sonora, México. Tel:(644)4100923, www.itson.mx, [email protected]. Editor responsable: Dr. Fernando Lares Villa. Reserva de Derechos al Uso Exclusivo No. 04-2016-041414023300-203, otorgado por el Instituto Nacional del Derecho de Autor. Responsable de la última actualización de éste número, Ing. Roberto Munguía Valencia, con domicilio en 5 de Febrero 818 Sur, Col. Centro, Ciudad Obregón, Sonora, CP. 85000, fecha de última modificación, 30 de abril de 2020. Las opiniones expresadas por los autores no necesariamente reflejan la postura del editor de la publicación. Queda estrictamente prohibida la reproducción total o parcial de los contenidos e imágenes de la publicación sin previa autorización del Instituto Tecnológico de Sonora. © Todos los derechos reservados.

Alvarez-García et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):1-10, 2020 Pseudomonas fluorescens: Mecanismos y aplicaciones en la agricultura sustentable. José-Alonso Álvarez-García1, Gustavo Santoyo2, Ma. del Carmen Rocha-Granados1* 1Facultad de Agrobiología “Presidente Juárez” 2Instituto de Investigaciones Químico Biológicas Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (UMSNH). Paseo Lázaro Cárdenas s/n Esq. Berlín, Col. Viveros. CP. 60190, Uruapan, Michoacán, México Artículo recibido 7 de febrero de 2020 y aceptado el 28 de febrero de 2020 Pseudomonas fluorescens: Mechanisms and applications in sustainable agriculture. Abstract Biological control or biocontrol using microorganisms has become an alternative in the treatment of plant pathogens, it is considered as one of the most efficient and ecological practices in the development of a sustainable agriculture. For this reason, some bacterial species are considered excellent candidates, such as Pseudomonas fluorescens. This bacterial species inhabits the rhizosphere, promotes plant growth and exhibits a great adaptation and colonization capacity to different types of soils, reason for why it is associated with a wide variety of plant species. P. fluorescens strains exhibit direct and indirect effects on the interaction with plants, among direct effects are the synthesis of phytohormones, production of siderophores, mineral solubilizers, and are involved in the synthesis of multiple volatile compounds. Indirect effects include the inhibition of phytopathogenic fungi that are interacting with the same rhizospheric environment. The purpose of this review is to evaluate the effect of Pseudomonas on the growth and development of plants, as well as to address the pioneering work on the contributions to sustainable agriculture; and to know the mechanisms and advantages that it presents for the biocontrol of phytopathogenic organisms in plants with commercial interest. Key words: Pseudomonas fluorescens, phytohormones, volatile compouns, biocontrol, phytopathogens. Resumen El control biológico o biocontrol utilizando microorganismos se ha convertido en una alternativa en el tratamiento de patógenos de plantas, siendo considerado como una de las prácticas más eficientes y ecológicas en el desarrollo de una agricultura sostenible. Por tal motivo, algunas especies bacterianas son consideradas excelentes candidatos, tal como Pseudomonas fluorescens. Esta especie bacteriana habita la rizósfera, promueve el crecimiento vegetal y exhibe una gran capacidad de adaptación y colonización a diferentes tipos de suelos, por lo que se asocia a una gran variedad de especies vegetales. P. fluorescens ofrece efectos directos e indirectos en la interacción con plantas, entre los efectos directos se encuentran la síntesis de fitohormonas, producción de sideróforos, solubilizadoras de minerales y síntesis de una gran cantidad de compuestos volátiles. Los efectos indirectos incluyen la inhibición de hongos fitopatógenos que estén interactuando en el mismo ambiente rizosférico. El propósito de esta revisión es evaluar el efecto de Pseudomonas sobre el crecimiento y desarrollo de las plantas, así como abordar los trabajos pioneros sobre los aportes a la agricultura de este género; y conocer los mecanismos y ventajas que presenta para el biocontrol de organismos fitopatógenos en plantas de interés comercial. *Autor de correspondencia Email: [email protected] ISSN 2594-0384 (Electrónica) 1

Alvarez-García et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):1-10, 2020 Palabras claves: Pseudomonas fluorescens, fitohormonas, compuestos volátiles, biocontrol, fitopatógenos. Introducción fluorescens Pseudomonas fluorescens es una especie bacteriana, Pseudomonas spp. es un género de bacterias Gram Gram-negativa, con forma de bacilo, ubicua e negativas en forma de bastoncillos que no incapaz de formar esporas, tiene dimensiones que desarrollan esporas (Compant et al., 2005), y que están entre 0.5-1.0 x 1.5-5 µm, presentan movilidad por sus características genéticas y amplias debido a que poseen varios flagelos polares, tienen capacidades metabólicas pueden adaptarse y un metabolismo energético estrictamente aerobio y colonizar diferentes tipos de suelos. Una una nutrición quimiorganótrofa que no requiere característica importante es que juegan un papel factores de crecimiento. Sintetizan gránulos de fundamental en los suelos como supresores de polihidroxialcanatos que sirven de reserva de enfermedades (Weller et al., 2002); de hecho, en un material celular. Una de las características de esta trabajo reciente, la abundancia de diversas especies especie es la producción de compuestos de Pseudomonas son las responsables de suprimir fluorescentes, de ahí el origen de su nombre. Por enfermedades en plantas de betabel (Mendes et al., ejemplo, producen pioverdina, que es un pigmento 2011). Lo anterior es un efecto indirecto al soluble en agua, presenta fluorescencia bajo luz promover el desarrollo y crecimiento de la planta ultravioleta y su producción es estimulada cuando el (Glick, 2012; Santoyo et al., 2016). Así mismo, la hierro es limitante en el medio. Por lo general, las síntesis de compuestos antibacterianos y fungicidas, condiciones para su crecimiento óptimo son la competencia por nutrientes, la producción de temperaturas entre 25 y 30°C a un pH neutro sideróforos y la inducción de resistencia sistémica, (Palleroni, 2005). se consideran también efectos indirectos que benefician a la planta (Siddiqui y Shaukat, 2003; Colonización de la rizósfera y endósfera Alves et al., 2004). Adicionalmente, estas cepas La colonización en la rizósfera está influenciada por fluorescentes pueden ejercer un efecto directo en las los exudados radicales, como son iones, oxígeno plantas a través de la síntesis de fitohormonas, libre, agua, enzimas, aminoácidos, mucílago, vitaminas, estimulación de la germinación de compuestos fenólicos, entre otros. Por lo tanto, aquí semillas y emergencia de plántulas, inhibición de la encaja la definición de rizósfera; la parte del suelo síntesis de etileno y solubilización de fósforo donde los exudados radicales llegan a tener inorgánico (Santoyo et al., 2012). influencia. El término y la definición anterior de En virtud de su capacidad de adaptación fisiológica rizósfera fue introducido por Hiltner hace más de un y versatilidad metabólica, las rizobacterias son un siglo (Santoyo et al., 2012). Esta interacción agente clave del cambio de suelo en los conocida como quimiotaxis permite a las bacterias agroecosistemas, con efectos positivos, en cuanto a adherirse a la superficie radical, formar tolerancia a altos contenidos de sales, aumento en microcolonias o biofilms discontinuos (biopelículas los rendimientos de cultivos y mejoras en la calidad o biocapas bacterianas) entre las células de la del suelo (Brown, 2010). El propósito de esta epidermis. En un trabajo pionero publicado por revisión en dar un panorama general del beneficio Schippers y colaboradores (1987), se propuso la que aportan a la agricultura los microorganismos, en importancia de colonizar espacios en dicho especial Pseudomonas fluorescens, que pueden microambiente para permitir un control efectivo de ayudar en la reducción del uso de agroquímicos, enfermedades vegetales. manteniendo un manejo integral del cultivo. Por tal P. fluorescens se adapta fácilmente al suelo para motivo, proponemos ampliar las investigaciones y sobrevivir y colonizar el sistema radicular de las el uso de estos agentes bacterianos con cepas plantas (Santoyo et al., 2016). Este mecanismo endémicas y adaptadas a las condiciones climáticas inicial es atribuido al movimiento flagelar, a mayor de la agricultura en México, que permitan motilidad habrá mejor colonización y el grado de resultados óptimos en la protección y producción infección dependerá de la especie vegetal y de las agrícola. condiciones de crecimiento (Bowers y Parkea, Características generales de Pseudomonas 1993). Aunque la rizósfera es un microambiente 2

Alvarez-García et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):1-10, 2020 hostil para los organismos que la habitan, las ha propuesto que las actividades celulolíticas, las especies de Pseudomonas del grupo fluorescente, glucanasas, producción de biofilm, entre otras, son contienen un arsenal de compuestos para combatir y importantes (Glick, 2012). En general, la mayoría luchar por ocupar los mejores nichos, aquellos de los mecanismos directos e indirectos de bacterias donde se encuentran los nutrientes. Y no sólo eso, rizosféricas, tales como la síntesis de antibióticos o los factores ambientales también significan un compuestos quelantes de hierro (sideróforos) les estrés para las bacterias, tales como la salinidad, permite a Pseudomonas colonizar la rizósfera, un condiciones de microaerobiosis, inundaciones, paso anterior para llegar a los tejidos internos de la contaminación por metales pesados, entre otros planta. Por lo tanto, cepas con gran potencial para (Raaijmakers et al., 2002). Un ejemplo es la síntesis colonizar la rizósfera, serían candidatos ideales para de exopolisacáridos, lo cual es un factor importante establecerse y sobrevivir en un ambiente endófito. para colonizar espacios y sobrevivir en la rizósfera. En particular el antígeno-O de P. fluorescens cepa Actividades indirectas: inhibición de fitopatógenos WCS417Rr, es indispensable para colonizar la raíz Desde los años 50´s se propuso el uso de agentes y penetrar los tejidos de plantas de tomate, es decir, bacterianos como biocontroladores de enfermedades como endófita (Duijff et al., 1997; Glick, 2012). vegetales (Wood y Tveit, 1955). En el caso de El término endófito significa ¨dentro de la planta¨, y géneros como Pseudomonas los estudios claros las bacterias endófitas se definen como aquellas que sobre mecanismos directos e indirectos de pueden colonizar y sobrevivir dentro de los tejidos promoción del crecimiento se propusieron a finales vegetales sin causar un daño aparente (Rojas-Solís de los 70´s y principio de los 80´s. De hecho, et al., 2016). Se ha propuesto que las bacterias Kloepper y Schroth (1978), propusieron el término endófitas pueden tener una comunicación más Rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal o íntima y estrecha con la planta, es decir, sus Plant Growth-Promoting Rhizobacteria (PGPR), por metabolitos aún a concentraciones mínimas, pueden sus siglas en inglés. Un trabajo pionero fue ejercer un efecto en la planta (Ali et al., 2012; publicado por los mismos autores donde Coutinho et al., 2015). propusieron por primera vez que cepas de Las bacterias rizosféricas pueden colonizar los Pseudomonas fluorescens y Pseudomonas putida tejidos internos de la planta a través de mecanismos podían quelar el hierro del medio a través de la pasivos o activos (Rojas-Solís et al., 2016). síntesis de sideróforos y, por lo tanto, limitarlo para Colonizar dichos espacios les permite desplazarse los demás microorganismos, incluyendo potenciales entre los espacios intercelulares de células patógenos (Kloepper et al., 1980). En la tabla 1 se epidérmicas y de la corteza, es decir, pueden llegar resumen diversos trabajos sobre actividades desde la raíz hasta el tallo, hojas, flores y heredarse antagónicas y de biocontrol de fitopatógenos a través de las semillas a las siguientes generaciones (mecanismos indirectos de promoción del (Bais et al., 2006; Couillerot et al., 2009). Esta zona crecimiento vegetal), por cepas de Pseudomonas es conocida como la endorizósfera, la parte interna fluorescens. de los tejidos de la raíz. Las bacterias pueden tener En otro trabajo Durkhead et al. (1995), reportan que diversos beneficios, así como la planta también se las bacterias que pertenecen al grupo de las ve beneficiada. Es un tipo de simbiosis planta- fluorescentes como Pseudomonas fluorescens y bacteria, donde las condiciones de microaerobiosis Pseudomonas putida, pueden colonizar diferentes son las mejores para que organismos fijadores de cultivares y se les considera antagonistas de varios nitrógeno puedan ejercer un efecto promotor del hongos fitopatógenos que se encuentran en el suelo, crecimiento vegetal a través de este mecanismo. En como Fusarium, Phytophthora, Rhizotocnia y este ambiente endófito existe, hasta donde se sabe, Sclerotium. Las enfermedades de transplantes de una menor competencia por nutrientes, en un plántulas, comúnmente llamadas “damping-off”, ambiente de temperatura estable y protegido de son causadas por un complejo de hongos patógenos condiciones de estrés abiótico (salino o abiótico, por del suelo, donde predominan especies del género ejemplo) (Santoyo et al., 2016). Aunque se sabe Pythium y en menor grado los de los géneros poco sobre los determinantes genéticos Rhizoctonia y Fusarium, que atacan al vegetal en involucrados en la colonización de la endósfera, se etapas de pre y post-emergencia, causando graves 3

Alvarez-García et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):1-10, 2020 Tabla 1. Reportes relevantes sobre actividades antagónicas y de biocontrol de fitopatógenos (mecanismos indirectos de promoción del crecimiento vegetal), por cepas de Pseudomonas fluorescens. Cepa (s) de Pseudomonas Patógeno (s) Modo de acción antagónica Referencia fluorescens B10 Fusarium Producción de sideróforos Kloepper et al., 1980 ZUM80 Fusarium oxysporum Producción de sideróforos y Santoyo et al., 2010 C. lindemuthianum otros compuestos desconocidos UM270 C. gloesporioides Hernández-León et al., PPC Compuestos difusibles (DAPG, 2015 P. cinnamomi sideróforos, proteasas) y Guerra et al., 2011 Botrytis cinerea volátiles (HCN, compuestos azufrados) Fusarium oxysporum Antibioticos y enzimas líticas WCS 374 y WCS 417 Fusarium spp. Lipopolisacariddos De Meyer y Hofte, 1997 4-92 Inducción de Resistencia Macrophomina phaseolina Srivastava et al., 2001 Pf1 y Pf7 Sistémica (ISR) IBUN-Pfl-060, 033 y 029 Rhizoctonia solani Nandakumar et al., 2001; ISR y DAPG Uribe et al., 2000 Q8r1-96 Gaeumannomyces graminis var. tritici 2,4-diacetylphloroglucinol Weller et al., 2007 CHAO Virus del mosaico del tabaco Ácido salicílico e ISR Maurhofer et al., 1998 UM16 y UM270 Phytium ultimum Beyeler et al., 1999 Compuestos difusibles (DAPG, Phytophthora cinnamomi sideróforos, proteasas) y Datos aun sin publicar Fusarium spp. (Álvarez-García y volátiles (HCN, compuestos colaboradores) azufrados) pérdidas económicas (Altier y Thies, 1995). Phytophthora cinnamomi se ha logrado inhibir su Mediante evaluaciones in vitro con Pseudomonas crecimiento en un 72 y 70% por parte de la cepa spp. la más agresiva de entre P. chororaphis, P. ZUM80 de P. fluorescens. En este sentido, la misma vranovensis, P. borealis, P. syringae, P. marginalis, cepa ZUM80 logró restringir el crecimiento de P. poae, P. putida, P. mandelii, es la especie P. Colletotrichum lindemuthianum en un 76%, un fluorescens cepas 1B1, 14B2, 29G9 y Wayne1R, la patógeno ampliamente encontrado en cultivos de cual inhibe en un mayor porcentaje a Rhizoctonia frijol (Santoyo et al., 2010). Las cepas UM16, solani y Pythium ultimum, en aislados de trigo, UM240, UM256 y UM270 de P. fluorescens mostrando una alta eficiencia en su control inhiben el crecimiento in vitro de Botrytis cinerea (Mavrodi et al., 2012). Rhyzoctonia solani también hasta en un 86 % (Hernández-León et al., 2015). B. es inhibido in vitro por las cepas IBUN-Pfl-060, 033 cinerea es un patógeno que causa el moho gris en y 029 de P. fluorescens en un 80, 79 y 77% frutos y hojas de diversas especies vegetales, en respectivamente, dichos aislados son de cultivos de fresa es una de las principales enfermedades, puede papa, por lo que son una alternativa viable para el causar pérdidas en el rendimiento de hasta un 50% control de dicho patógeno en solanáceas (Uribe et para las fresas no tratadas. P. fluorescens colocada al., 2000). Pythium ultimum causante de la en glicerol y asperjada en fresa establecida a campo pudrición de raíz en plantas de pepino, es inhibido abierto, logra inhibir al patógeno tanto en frutos por la cepa CHAO de P. fluorescens, incrementado como en hojas, disminuyendo el daño por en un la sobrevivencia de plántulas, el peso fresco de raíz 70% (Haggag and El Soud, 2012). En trabajos más y brotes (Beyeler et al., 1999). recientemente realizados con arándano o blueberrie, Las cepas MPf3 y J-143 de P. fluorescens inhiben variedad Biloxi, se encontró que plantas sometidas a en su totalidad el crecimiento in vitro de Fusarium inoculaciones previas con P. fluorescens cepas sp. y Curvularia sp. Al interactuar las rizobacterias UM270 y UM16, son más tolerantes a la infección con Fusarium oxysporum y Alternaria alternata de los hongos Fusarium spp. y Phytophthora inhiben un 97% su crecimiento, dichos patógenos cinnamomi (Álvarez-García et al., Datos no fueron aislados de arroz y maíz. En patógenos de publicados). aguacate como Colletotrichum gloesporioides y 4

Alvarez-García et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):1-10, 2020 Metabolitos secundarios competir y restringir el crecimiento de Autores han señalado que las cepas de fitopatógenos. Pseudomonas spp. suprimen el desarrollo de Casi todos los organismos requieren hierro para patógenos y muestran altos porcentajes de satisfacer sus necesidades vitales, este metal inhibición por su capacidad de producir metabolitos participa en procesos biológicos como transporte de de naturaleza antibiótica, tales como pyoluteorina, oxígeno, síntesis de ADN, fijación de nitrógeno, pirrolnitrina, ácico 1-fenacina carbóxilico y 2,4 fotosíntesis y respiración. Las especies del género diadetilfloroglucinol (Bangera y Thomashow, Pseudomonas producen sideróforos del tipo 1998; Picard et al., 2000; Trujillo et al., 2007). La hidroxamato entre los que se encuentran el emisión de compuestos volátiles es otro mecanismo ferrabactín y el pseudobactín, mientras que especies que propicia que las cepas de Pseudomonas de P. fluorescens producen formas denominadas fluorescens tengan diferentes grados de pioverdina del tipo catecol. Estos compuestos antagonismo contra hongos fitopatógenos desempeñan un papel rector en el control de hongos (Hernández-León et al., 2015). Otro mecanismo fitopatógenos que provocan enfermedades en muy eficiente de las plantas para el control de diferentes cultivos. Las bacterias sintetizan los fitopatógenos, es la generación de resistencia sideróforos principalmente en la fase de crecimiento sistémica inducida, donde P. fluorescens cepa exponencial, que es la etapa en la que requieren CHAO, suprime diversas enfermedades de cultivos, mayor cantidad de nutrientes para la división y los generando en hojas de tabaco resistencia sistémica excretan al medio. El hierro es secuestrado por los inducida a la infección por el virus de la necrosis sideróforos, el complejo es reconocido por del tabaco (TNV), y se extiende a toda la planta receptores de membrana específicos, atravesando la inmunizándola. Con estos resultados se demuestra misma por un sistema de transportadores activos. que la cepa CHAO reduce la necrosis de hojas de En el interior celular, el metal es depositado en un Nicotiana tabacum por TNV e induce cambios sitio específico por un proceso que involucra un fisiológicos en la planta (Maurhofer et al., 1994). intercambio de ligandos que puede estar precedido o Se han identificado en Pseudomonas fluorescens no por la reducción del hierro III o por la hidrólisis cepa Pf-5, nueve genes involucrados en la del sideróforo. Cuando el sideróforo se acopla al producción de metabolitos secundarios, dos genes hierro, éste último se hace inaccesible para los que contienen la ruta biosintética para los microorganismos patógenos que no posean los sideróforos pioverdina, éstos genes son conservados receptores proteicos para reconocer al complejo y en otras especies de Pseudomonas. Un gen codifica que además no tengan mecanismos efectivos para la para la producción de cianuro de hidrógeno (hcn), adquisición del hierro (Ardon et al., 1998; es conservado en diversas cepas de Pseudomonas O’Sullivan y O’Gara, 1992). fluorescentes. P. fluorescens Pf-5, produce cuatro Los sideróforos producidos por la bacteria metabolitos que son tóxicos a hongos y oomicetos, Pseudomonas fluorescens ZUM80, participan en la que son importantes en el biocontrol: dos inhibición del crecimiento de fitopatógenos, tales policétidos pyoluteorina y 2,4-diacetilfloroglucinol, como, Colletotrichum lindemuthianum, C. el triptófano clorado derivado de pirrolnitrina, y gloesporioides y Phytophthora cinnamomi, lo que cianuro de hidrógeno, que son formados por nos indica que los sideróforos juegan un papel oxidación de glicina. Los metabolitos secundarios importante en la inhibición de patógenos, ya que la producidos por P. fluorescens tienen la capacidad misma cepa ZUM80 mutada para que no sintetiza de suprimir enfermedades en plantas y pueden sideróforos, no logró inhibir significativamente el servir como señales que influyen en la expresión crecimiento de los patógenos antes mencionados génica mediante la inhibición de las células en la (Santoyo et al., 2010). rizósfera (Paulsen et al., 2005). Actividades directas: promoción del crecimiento Producción de sideróforos vegetal Anteriormente hemos hablado un poco sobre los Pseudomonas fluorescens tiene efectos directos de sideróforos producidos por Pseudomonas. A promoción del crecimiento vegetal a través de la continuación, extenderemos la discusión sobre éstos síntesis y excreción de fitohormonas. Por ejemplo, compuestos tan importantes para colonizar, se ha reportado que las cepas UM16, UM240, 5

Alvarez-García et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):1-10, 2020 UM256 y UM270 incrementan el peso de brotes y logra mantener tasas de crecimiento activo del raíz, así como la concentración de clorofila en cultivo mejorando su capacidad fotosintética (Kah y plantas de M. truncatula. Las cepas UM16 y Brown, 2006; Díaz-Zorita y Fernández, 2008). UM270, producen elevadas concentraciones de Ejemplos claros del beneficio de inocular ácido indol-3-acético (AIA), con 22 y 10.6 µg mL-1, Pseudomonas en cultivos agrícolas son los respectivamente, ayudando en el crecimiento de raíz reportados por Ghasempour y Aminpanah (2015), y desarrollo de la planta (Hernández-León et al., quienes observan que P. fluorescens cepa 168, tiene 2015). efectos importantes sobre el desarrollo y producción La cepa CHAO de P. fluorescens fue modificada y de haba, en presencia de fósforo (25 kg∙haˉ¹), ya que se le insertó un plásmido recombinante pME3468, mostró un aumento en el rendimiento del grano de que expresa la ruta del triptófano monooxigenasa, 42 y 65%, en comparación a las plantas no resultando en una elevada concentración in vitro de inoculadas. La inoculación con P. fluorescens en AIA, especialmente durante la adición de L- combinación con fertilizantes, en los suelos juegan triptófano. Al inocular dicha cepa modificada en un papel en la estimulación del crecimiento del plantas de pepino, se incrementó el peso fresco de garbanzo (Rokhzadi et al., 2008), un incremento raíz en un 17-35%, comparado con los efectos de la considerable de peso fresco y seco de caña (Mehnaz cepa CHAO sin modificar (Beyeler et al., 1999). et al., 2009), mayor rendimiento de legumbres Otro de los efectos promotores de crecimiento de P. (Johri, 2001). Rápidamente colonizan las raíces de fluorescens es la capacidad de incrementar el plantas como la papa, caña de azúcar, betabel y número de plantas germinadas y una mayor rábano, reportándose un incremento en el producción de materia seca, dichos resultados se rendimiento del 144 % en pruebas de campo logran al inocular las cepas UP61 y UP143 en (Kloepper et al., 1980; Burr et al., 1978). semillas de Lotus corniculatus, indicando un efecto En cultivos de papa se han aislados de la rizósfera y promotor de crecimiento (Pérez et al., 2000). Estos el rizoplano diferentes especies de efectos promotores de crecimiento vegetal de las microorganismos, entre ellos, Pseudomonas putida, cepas de Pseudomonas fluorescens indican el gran P. oxidasa, P aureofas y P. fluorescens, donde esta potencial que tiene la bacteria para su uso en la última ocupa un 80% de la población, y las demás agricultura, incrementando los rendimientos de los un porcentaje menor al 10%, indicando su cultivos, y así mismo, reducir el uso de aplicaciones capacidad de colonizar la rizósfera de cultivos exógenas de promotores de crecimiento vegetal. La comerciales (Uribe et al., 2000). De igual manera, tabla 2 resume diversos trabajos analizados en esta se ha reportado que cepas de P. fluorescens son revisión sobre los mecanismos directos de excelentes colonizadoras y competentes en la promoción del crecimiento vegetal por cepas de rizósfera plantas. Dichas capacidades estuvieron Pseudomonas fluorescens. asociadas con la promoción del crecimiento y producción de tomate verde y jitomate (Rojas-Solis Impacto de Pseudomonas fluorescens en la et al., 2016; Hernández-Léón et al., 2015). agricultura La inoculación de cepas de Pseudomonas, en Los cultivos agrícolas son severamente afectados conjunto con otras de Bacillus, se ha reportado que por la presencia de patógenos, los cuales pueden incrementaron significativamente la producción de causar daños significativos en la producción y granos de arroz en experimentos en campo. Las pérdidas económicas para los agricultores. El uso de plantas inoculadas mostraron mayores cantidades de microorganismos permite disminuir la aplicación de nitrógeno, fosfato y potasio en sus tejidos, agroquímicos cuyo efecto puede tener impactos comparadas con las no inoculadas. En otro nocivos en el medio ambiente. Desde hace tiempo experimento en campo, cepas tolerantes a bajas se ha reportado que su uso de PGPRs, y en temperaturas de P. fluorescens, cepas Pf-102, Pf- particular especies de Pseudomonas fluorescens, 103, Pf-110 y Pf-173, mostraron que, al ser (Adesemoye et al., 2009). La incorporación de inoculadas en cultivos de chícharo, incrementan el microorganismos favorece la exploración del suelo, porcentaje de germinación significativamente, así mejora la accesibilidad de agua, se reducen como la longitud de la raíz, y disminuyen la procesos de pérdida de nutrientes, mejora el estrés mortalidad de plantas debido a la protección contra hídrico, inhiben el ataque de fitopatógenos y se los fitopatógenos F. solani y F. pisi en la región de 6

Alvarez-García et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):1-10, 2020 Tabla 2. Reportes relevantes sobre las actividades promotoras del crecimiento vegetal (mecanismos directos) por cepas de Pseudomonas fluorescens. Cepa de Respuesta a la inoculación Modo de acción Referencia Pseudomonas Planta inoculada fluorescens Pf-102, Pf-103, Pf- Chícharo Incrementó el porcentaje de Solubilización de fósforo, Negi et al., 2005 110, Pf-173 germinación y longitud de la producción de sideróforos raíz UM16, UM240, M. truncatula, Promoción de la parte aérea, Compuestos difusibles Hernández-León UM256, UM270 Physalis ixocarpa producción de clorofila y (DAPG, sideróforos, biofilm, et al., 2015 sistema radical. Mayor AIA) y volátiles (HCN, Rojas-Solis et al., longitud de hipocotilo y raíz compuestos azufrados) 2016 ACC9 Lechuga Protege contra efectos Producción de sideróforos, Dell´Amico et al., inhibitorios del cadmio Ácido Indol-3-acético (AIA) 2008 CHAO Pepino Sobrevivencia de plántulas, Sideróforos y AIA Beyeler et al., mayor peso fresco de raíz y 1999 brotes UP61, UP143 Lotus corniculatus Mayor germinación y AIA y solubilización de Pérez et al., 2000 producción de materia seca fósforo 168 Haba Incremento en el rendimiento Solubilización de fosforo y Ghasempour y de vainas y grano en producción de sideróforos Aminpanah, 2015 presencia de fosforo CHAO/pME3468 Pepino Incremento de peso fresco de AIA Beleyer, 1999 raíz S2PS Lechuga Mayor peso seco de área AIA, sideróforos y Díaz et al., 2001 foliar y raíz, mayor contenido solubilización de fósforo de nitrógeno UM16, UM270 Arándano cv. Biloxi Incremento de la altura de la AIA, producción de Datos aun sin planta, número de brotes, sideróforos y compuestos publicar (Álvarez- longitud de raíz y volátiles García y concentración de clorofila colaboradores) los Himalayas (Negi et al., 2005). compactación y erosión de los suelos, sumado a ésto existe un alto grado de salinización, alcalinización y Conclusiones y perspectivas contaminación de mantos freáticos. El futuro de la alimentación implica generar mayores producciones El uso de Pseudomonas fluorescens como agente de en nuestra misma superficie y poder alimentar a la biocontrol está asumiendo un papel importante en el población, para ésto los microorganismos forman un campo de la agricultura del futuro, una agricultura papel fundamental al mejorar la estructura del suelo, sustentable con un reducido uso de agroquímicos, incrementar el contenido de materia orgánica y el permitiendo obtener rendimientos satisfactorios sin rendimiento de los cultivos. Por tal motivo, se perjudicar al entorno. Tomando en cuenta que requiere de más investigaciones sobre bacterias actualmente se ha conseguido degradar los suelos, PGPR y su aplicación en campo. Es en este disminuyendo el contenido de materia orgánica en ecosistema donde las cepas con mejores las tierras bajo cultivo intensivo, incrementado la capacidades de adaptación pueden brindar los 7

Alvarez-García et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):1-10, 2020 resultados más consistentes en la producción final. sensing network in Pseudomonas fluorescens. Biosystems. Es claro que las diferentes regiones del mundo 101:200-212. contienen condiciones climatológicas diferentes y Burr, T.J., M.N. Schroth, T.V. Suslow. 1978. Increased potato que los aislamientos de cepas endémicas son yields by treatment of seed pieces with specific strains of necesarias. Sin duda que conforme se vaya Pseudomonas fluorescens and P. putida. Phytopathology ampliando el uso de bacterias como Pseudomonas 68:1377-1383. fluorescens, se logrará limitar la problemática de la Burr, T.J., M.N. Schroth, T. Suslow. 1978. Increased potato contaminación y empobrecimiento de suelos yields by treatment of seed pieces with specific strains of agrícolas, para generar una agricultura más eco- Pseudomonas fluorescens and P. putida. 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Alvarez-García et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):1-10, 2020 Hernández-León, R., D. Rojas-Solís, M. Contreras-Pérez, Ma del Pierson, L.S. Thomashow, J.E. Loper. 2005. Complete C. Orozco-Mosqueda, L.I. Macías-Rodríguez, H. Reyes-de genome sequence of the plant comensal Pseudomonas la Cruz, E. Valencia-Cantero, G. Santoyo. 2015. fluorescens Pf-5. Nature biotechnology 23:873-878. Characterization of the antifungal and plant growth- Pérez, C., L. De la Fuente, A. Arias, N. Altier. 2000. Uso de promoting effects of difusible and volatile organic Pseudomonas fluorescens nativas para el control de compounds produced by Pseudomonas fluorescens strains. enfermedades de implantaciones en Lotus corniculatus L. Biological control 81:83-92. Agrociencia 1:41-47. Picard, C., F. Di Cello, M. Ventura, R. Fani, A. Guckert. 2000. Johri, B.N. 2001. 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Alvarez-García et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):1-10, 2020 biotecnología. 50-58. Weller, D.M., J.M. Raaijmakers, B.B. McSpadden Gardener, L.S. Thomashow. 2002. Microbial populations responsible for specific soil suppressiveness to Plant Pathogens. Annual Review of Phytopathology, 40:309-348. Weller, D.M., B.B. Landa, O.V. Mavrodi, K.L. Schroeder, L.B. De La Fuente, S. Bankhead, R. Allende-Molar, R.F. Bonsall, D.V. Mavrodi, L.S. Thomashow. 2007. Role of 2,4- diacetylphloroglucinol-producing flourescent Pseudomonas spp. In defense of plant roots. Plant Biology 9, 4-20. Wood, R.K.S., M. Tveit. 1955. Control of plant diseases by use of antagonistic organisms. Botanical Review. 21:441-492. 10

Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 Aplicación del análisis multicriterio en la valoración del potencial ecoturístico de redes viales forestales: una revisión Elí-Isaías Calvo-Vazquez1, Genaro–Esteban García-Mosqueda1* Dora-Alicia García-García2, Mario-Alberto García-Aranda3, Carlos Medina-Tello4, Melchor García-Valdez1 1UAAAN. Calzada Antonio Narro 1923. Buenavista, Saltillo, Coahuila. C.P.: 25315 2 Campo Experimental Saltillo. INFAP. Carretera Saltillo-Zacatecas km 8.5 No. 9515 Col. Hacienda de Buenavista Saltillo, C.P. 25315. Coahuila de Zaragoza, México. 3Facultad de Ciencias Biológicas, UJED, Av. Universidad S/N Frac. Filadelfia, CP. 35020, Gómez Palacio, Dgo. 4Tecnológico Nacional de México. Campus Zitácuaro. Zitácuaro, Michoacán. Artículo recibido 6 de marzo de 2020 y aceptado 23 de marzo de 2020 Application of multi-criteria analysis in the valuation ecotouristic potential in a forest road network: a review. Abstract The implementation of touristic alternatives has had beneficial results on economic development in Mexico, since in recent years has grown significantly because of its great potential to provide ecotourism services. In order to a Natural Area with a tourist potential vocation fulfill its purpose, it should have several characteristics of interest to the public. Which correspond to the natural attributes of the site. Being necessary a correct assignation of the forest use road infrastructure in order to have the maximum use of this natural spaces. The objective of this work is to know the state of art of multicriteria evaluation and its application to determinate the aptitude and ecotouristic potential of a forestry road network. As well as give a glimpse to the multicriteria analysis paradigm in Mexico. Evidencing in this way possible opportunity areas in this research field. Key words: Multi-criteria analysis, forest road network, ecotourism, GIS, Saaty’s analytic hierarchy, weighted linear summation, weighted linear combination methods, tourism management. Resumen La implementación del turismo alternativo ha resultado benéfica para el crecimiento económico en México, ya que en los últimos años ha crecido considerablemente debido al gran potencial para proveer servicios ecoturísticos. Para que un área natural con vocación o potencial turístico cumpla con este fin, debe reunir ciertas características de interés al público. Las cuales corresponden a los atributos naturales propios del lugar. Siendo necesaria la correcta asignación del uso de infraestructura vial forestal para el máximo aprovechamiento de los espacios naturales. El objetivo de este trabajo es conocer el estado del arte de la evaluación multicriterio y su aplicación para determinar la aptitud y potencial ecoturístico de una red caminera forestal. Así como vislumbrar el paradigma del análisis multicriterio en México. Evidenciando las posibles áreas de oportunidad en este campo de investigación. Palabras claves: Análisis multicriterio, red vial forestal, ecoturismo, SIG, Jerarquías Analíticas de Saaty, Sumatoria Lineal Ponderada, métodos lineales ponderados mixtos, gestión de turismo. *Autor de correspondencia Email: [email protected] ISSN 2594-0384 (Electrónica) 11

Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 Introducción Objetivo general Revisión de las técnicas de análisis multicriterio México es uno de los países reconocidos por la empleadas en México para la evaluación de las Organización de las Naciones Unidas para la redes camineras que dan soporte a las actividades Educación, la Ciencia y la Cultura (UNESCO), por ecoturísticas. la diversidad de sitios naturales y culturales que Objetivos específicos ofrecen una infinidad de oportunidades para su Revisar los análisis de la evaluación multicriterio y aprovechamiento turístico. En 2017 México se su aplicación a los sistemas de información posiciona en el lugar número 6 a nivel mundial por geográfica, basados en criterios de decisión. llegada de turistas internacionales con una derrama Analizar los diferentes métodos multicriterio usados de 21.3 millones de dólares, el cual represento el 8.8 como herramienta en la toma de decisiones para % del PIB nacional (SECTUR, 2018; SECTUR, mejorar la planificación y gestión de las actividades 2017). en espacios naturales. La Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Determinar el potencial, de acuerdo a literatura, de Naturales (2017), en su publicación “Turismo éste tipo de análisis con base en funcionalidad de las Sustentable en México” demarca que la oferta de redes camineras dentro de espacios ecoturísticos productos y servicios se ha ido transformando de acuerdo a sus características naturales y culturales, Metodología orientando sus espacios hacia el ecoturismo, el turismo de aventura y el turismo rural. El La metodología empleada se basó en consultas de la ecoturismo realiza actividades recreativas de información disponible previa la selección del tema. apreciación y conocimiento de la naturaleza, Se identificaron las líneas más importantes para la basadas en el desarrollo sustentable que satisface las sistematización de la información: ecoturismo, necesidades recreativas de las generaciones redes camineras forestales, sistemas de información presentes sin afectar los recursos naturales de las geográfica y la evaluación multicriterio. De esta generaciones futuras (Pérez, 2012). manera analizar la integración de los modelos de El uso de los sistemas de información geográfica, evaluación de aptitudes con ayuda de las técnicas de que son una colección de software que permite evaluación multicriterio. crear, visualizar, consultar y analizar datos Como parte el desarrollo del este trabajo, a cada geoespaciales (información sobre la localización línea de investigación se le aplica una revisión geográfica de la entidad), a través de datos ráster sistemática para la selección de las fuentes de (imágenes de satélite o fotos aéreas) y datos información, para lo cual se planteó el siguiente vectoriales (localización a partir de un conjunto de diagrama de flujo (Figura 1). coordenadas X, Y), es una herramienta utilizada El turismo es fenómeno social, cultural y para la planeación de proyectos ecoturísticos económico que supone el desplazamiento de (Olaya, 2014). personas a países o lugares fuera de su entorno Mediante la aplicación de las técnicas de evaluación habitual por motivos personales, profesionales o de multicriterio dentro de los SIG se puede alcanzar negocios. Esas personas se denominan viajeros y el una valoración del potencial de un área en turismo abarca sus actividades, algunas de las específico en relación con ciertas funciones o cuales suponen un gasto turístico (OMT, 2020). actividades, que se seleccionan como objetivos de la El turismo alternativo, se define como aquel que evaluación (Ocaña y Galacho, 2002). realiza actividades recreativas en contacto directo El presente trabajo consiste en determinar el estado con la naturaleza y las expresiones culturales que la del arte del análisis multicriterio, mediante la envuelven, con actitud y compromiso de respetar, revisión de estudios realizados, los cuales parten de disfrutar y participar en la conservación de los la consideración de que el correcto desarrollo de recursos naturales y culturales. Su principal objetivo actividades recreativo-deportivas en espacios es propiciar un desarrollo integral del ser humano naturales con potencial ecoturístico, requieren de (físico, mental, social, cultural y espiritual), además planeación y diseño considerando un amplio de generar beneficios económicos a la población conocimiento técnico, no solo cuantitativo, sino que local y propiciar un turismo comprometido con los también cualitativo. principios del desarrollo sustentable (SECTUR, 12

Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 Figura 1. Diagrama de flujo que representa la forma en que se analiza y selecciona la información para la presentación del documento. 2017). Redes camineras forestales De acuerdo al Compendio de Estadísticas Las vías de comunicación son de gran importancia Ambientales el turismo alternativo está dividido en en el desarrollo de la vida humana, marcan una tres grandes segmentos: Ecoturismo, Turismo de pauta importante cuando interactúan en áreas que aventura, Turismo rural (SEMARNAT, 2010). pueden ser aprovechadas de acuerdo a su potencial La Unión Mundial para la Naturaleza (UICN), turístico por ello es necesario tener claro los define al ecoturismo como: aquella modalidad conceptos que están relacionados con la turística ambientalmente responsable consistente en infraestructura vial y que en seguida se enlistan. viajar o visitar áreas naturales sin provocar Vías de comunicación. Los medios de comunicación disturbios relativos con el fin de disfrutar, apreciar y por tierra, agua y aire son conocidos como motores estudiar los atractivos naturales (paisaje, flora y de la vida social, y poderosos instrumentos de la fauna silvestre) de dichas áreas, así como cualquier civilización, apareciendo en cada uno de ellos manifestación cultural (del presente y del pasado) variedades que dependen de la clase de elemento y que puedan encontrarse ahí, a través de un proceso de su manera de utilizarlo (Crespo, 2004). que promueve la conservación. Tiene bajo impacto Caminos y carreteras. Según Crespo (2004), en su tanto ambiental como cultural y propicia un libro sobre “Vías de comunicación” algunos involucramiento activo y socioeconómicamente acostumbran denominar “caminos” a las vías benéfico de las poblaciones locales (Ceballos, rurales, mientras que el nombre de “carreteras” se 1998). adjudica a los caminos de características modernas destinadas al movimiento de un gran número de vehículos. 13

Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 La carretera se puede definir como la adaptación de condiciones (Unwin, 1981). una faja sobre la superficie terrestre que llene las Sistemas de información geógrafica (SIG). El condiciones de ancho, alineamiento y pendiente desarrollo que han tenido los SIG desde sus para permitir el rodamiento adecuado de los orígenes hasta nuestros días es importante. Por ello vehículos para los cuales ha sido acondicionada. en este apartado se mencionan los primeros Caminos forestales. Los caminos forestales son acontecimientos que establecieron las bases para el complejas estructuras de ingeniería de las que concepto de SIG, hasta la concepción moderna de dependen el transporte eficiente y acceso seguro al este. bosque (Weaver et al.; 2014). Estas infraestructuras Durante décadas los sistemas de información permiten el acceso al bosque con el fin de servir geográfica se han aplicado a problemas de gestión para el aprovechamiento forestal, además de otras territorial y de recursos naturales, a cuestiones funciones como el uso recreativo y la ordenación de relacionados con el medio ambiente. Los SIG han la vida silvestre (FAO, 1996). puesto un cambio paradigmático tecnológico e Senderos interpretativos. Los senderos intelectual, fundamentalmente en el ámbito de las interpretativos se definen como infraestructuras geociencias y de la cartografía (Del Bosque et al., organizadas que se encuentran en el medio natural, 2012). rural o urbano para facilitar y favorecer al visitante Las operaciones que pueden realizarse en un SIG la realización y recreación con el entorno natural o con la información de la base de datos son diversas, área protegida donde se emplace el sendero en la figura 2 se describen las principales (SECTUR, 2004). operaciones que hoy en día es posible de realizar Red de caminos. La red de caminos o red vial es la (Gómez y Barredo, 2005). estructura o configuración que determina la unión de diferentes infraestructuras viales que se Evaluación multicriterio construyen dentro y fuera de un área forestal que En este capítulo se presentan primeramente permiten el acceso a las áreas forestales hasta un definiciones de los conceptos en el entorno de la punto de interés (Gayoso y Acuña, 1999). evaluación multicriterio (EMC), así como una breve historia de éstos. Posteriormente se describirán los Sistemas de información geográfica métodos EMC más conocidos en este campo de Los sistemas de información geográfica se pueden aplicación. definir como una tecnología que une varias La evaluación multicriterio es un conjunto de disciplinas con el objetivo común del análisis, técnicas orientadas a asistir en los procesos de toma creación, adquisición, almacenamiento, edición, de decisiones. El cual busca investigar un número transformación, visualización, distribución, etc.; de de alternativas bajo múltiples criterios y objetivos información geográfica (Goodchild, 2000). en conflicto, generando soluciones compromiso y Capas temáticas. Son un conjunto de elementos jerarquizaciones de las alternativas de solución geográficos lógicamente relacionados y sus (Voogd, 1982). atributos temáticos, pero además se puede entender Decisión multicriterio. La toma de decisiones como la separación lógica de los datos espaciales de multicriterio puede entenderse como un mundo de un mapa de acuerdo a un tema determinado, así conceptos, enfoques, modelos y métodos que cada capa almacena un tipo particular y homogéneo pueden ayudar a los responsables de la toma de de objetos espaciales (Aronoff, 1989). Una vez que decisiones a describir, evaluar, ordenar, clasificar, una variable temática ha sido introducida en el SIG, seleccionar objetos candidatos, productos, recibe el nombre de capa temática, la cual proyectos, etc., con base en una evaluación representa una tipología específica de elementos del expresada en puntajes, valores e intensidades, mundo real (Gómez y Barredo, 2005). considerando una serie de criterios seleccionados Análisis espacial. Se define como un amplio previamente. Estos criterios pueden representar conjunto de procedimientos encaminados al estudio distintos aspectos: objetivos, metas, valores de de los datos geográficos, en los que se considera de referencia y niveles de aspiración, así como la alguna manera sus características espaciales y la utilidad (Colson y De Bruyn, 1989). manera de cómo se comportan bajo ciertas 14

Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 El análisis multicriterio y los modelos de decisión ser considerados cabalmente (Nijkamp y Van Delft, multiobjetivo favorecen a un análisis equilibrado de 1977). Según Gómez y Barredo (2005) se todas las facetas de los problemas de planificación, identifican los siguientes métodos EMC, que se han debido a que varios efectos intangibles, tales como empleado en la interacción con los SIG-EMC, los los sociales y las repercusiones ambientales pueden cuales serán descritos (Figura 3). Figura 2. Operaciones de los SIG (Gómez y Barredo, 2005). Figura 3. Métodos de Evaluación Multicriterio (Gómez y Barredo, 2005). 15

Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 La regla de decisión. Gómez y Barredo (2005), racional en donde pueden presentarse problemas de mencionan que la toma de decisiones es un proceso decisión de un criterio y problemas de decisión de selección entre cursos alternativos de acción, multicriterio (Gómez y Barredo, 2005). En este basado en un conjunto de criterios, para alcanzar sentido el proceso de decisión puede verse envuelto uno o más objetivos. Por convicción la regla de en tres categorías. decisión es el procedimiento a través del cual se Toma de decisiones bajo certidumbre. Se refiere a obtiene una evaluación en particular, además de ser la condición en que los involucrados son comparativa con otras evaluaciones con el fin de plenamente informados sobre un problema, las elegir la mejor entre varias alternativas (Figura 4) soluciones son obvias y los posibles resultados de (Toskano, 2005) cada decisión se tornan con claridad (Alvarenga et Las tres primeras fases del proceso decisorio al., 2009). constituyen a la estructuración del problema, Toma de decisiones bajo riesgo. Los casos de riesgo mientras que en las dos últimas fases son el análisis son particulares y la decisión a estos resultados del mismo. Sin embargo, para la fase del análisis del posibles se les otorga una distribución de proceso puede asumir dos formas básicas: probabilidad (Alvarenga, et al, 2009; Begoña, cualitativa y cuantitativa (Figura 5). 2007). En el análisis cualitativo está basado en el Toma de decisiones bajo incertidumbre. La razonamiento y la experiencia del decisor, incluso la incertidumbre hace referencia a aquella situación en intuición del decisor sobre el problema. Mientras la que no existe certeza sobre el resultado de la que el enfoque cuantitativo, el análisis se centra en decisión, aun cuando se conoce al menos la hechos o datos en relación al problema y expresados probabilidad de los distintos resultados alternativos matemáticamente se describen los objetivos, (Alvarenga et al., 2009; Begoña, 2007; Toskano, restricciones y las relaciones existentes en el 2005). problema. Función de selección. Existen dos tipos de reglas de En el análisis de decisión implica un proceso decisión. La selección: aquellas que utilizan un Figura 4. La regla de decisión multicriterio (Toskano, 2005). Figura 5. Fases de la regla de decisión (Toskano 2005). 16

Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 proceso de clasificación y las que utilizan un (Cuadro 1) (Voogd, 1983). proceso de selección. La función de selección es el procedimiento matemático utilizado para comparar Cuadro 1. Matriz de puntuaciones de los criterios (Gómez y alternativas y seleccionar aquella que mejor cumpla Barredo, 2005). los objetivos o metas que se pretenden lograr con el proyecto. En la mayoría de los casos esto se logra ALTERNATIVAS ( i ) mediante un proceso de optimización y comparación de todas las posibles soluciones 123 ..I (Fallas, 2002). Selección heurística. Es de uso común debido a su 1 simplicidad de comprensión e implementación. En este caso no se utiliza una función matemática para CRITERIOS ( j ) 2 guiar el proceso de evaluación y selección de alternativas, sino que más bien se especifica el 3 PUNTUACIONES DE procedimiento a seguir en la evaluación y selección . CRITERIOS (X ij ) de la mejor alternativa. Este mecanismo de evaluación y selección es más amigable al usuario . que el matemático, es más fácil de implementar y por lo tanto es muy utilizado (Gómez y Barredo, J 2005; Fallas, 2002). La evaluación. Se logra con base en los objetivos En la matriz que aparece en el cuadro 1, los criterios específicos que indiquen como va a actuar la regla (j) se pueden enlistar en la columna principal, de decisión, los criterios se estructuran en función dejando a las alternativas en la fila principal (i). Los de los objetivos propuestos, esto quiere decir que valores internos de esta matriz reciben el nombre de cada objetivo puede estar representado por uno o puntuaciones de criterios (X ij), estos representan el varios criterios cuya optimización logrará los valor que ha obtenido cada alternativa en función de objetivos (Gómez y Barredo, 2005). cada criterio (Gómez y Barredo, 2005). Los procedimientos de la EMC aplicables en los En esta matriz se establece la importancia de cada SIG, están basados en su funcionamiento aritmético valor respecto a cada uno de los demás, siendo esta lo cual se ha definido como “Regla de Decisión”, etapa marca indudable del resultado del proceso de que es la forma en que se evalúa y como resultado evaluación (Galacho et al., 2011). final se obtiene el modelo de decisión (Gómez y De acuerdo con Gómez y Barredo (2005), una vez Barredo, 2005; Reyes, 2013). que se constituye la matriz de evaluación, debe La evaluación multicriterio y su organización. tomarse en cuenta la importancia relativa de cada Voogd (1983), menciona la mejor forma de ordenar criterio frente al tipo de evaluación que se pretenda una relación de criterios con alternativas que define realizar y deberá contarse con abundantes criterios la EMC, la cual es una matriz. De ahí la importancia de evaluación, para que el problema sea mejor de la asignación de valores a las alternativas por interpretado. Definiendo un orden de importancia de parte del centro decisor, debido a que en la mayoría mayor a menor, estableciendo preferencias a través de las veces las variables o criterios a evaluar no de valores que definan en términos cuantitativos la están medidos en escalas de intervalo o razón, sino importancia de cada criterio (Cuadro 2). que por el contrario estos se presentan frecuentemente en los SIG, en escala nominal Cuadro 2. Matriz de asignación de los pesos (Gómez y (Gómez y Barredo, 2005). Barredo, 2005). Es necesario tener información relativa adjunta a cada criterio, debido a que a menudo sucede que Criterios ( j ) algunos criterios entran en conflicto, lo que hace casi imposible una interpretación directa de la 123 ..J matriz. Esta matriz recibe otros nombres como, 1 matriz de puntuaciones matriz de efectividad, matriz de proyecto-efecto, o bien, matriz de evaluación Puntos de vista ( v ) 2 3 . Pesos (W j ) . V 17

Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 A partir de la puntuación de los criterios y de la ponderaciones de los criterios y prioridades de la asignación de pesos, podemos acceder a uno de los procedimientos de EMC (que se describirán más toma de decisiones: adelante), para la asignación de valores a cada alternativa a la luz de los criterios de cada punto de -Técnicas aditivas. Para éstas, las puntuaciones de vista; teniendo como resultado la matriz de valoración, en donde cada alternativa obtendrá un los criterios están estandarizadas para permitir la valor de acuerdo a cada punto de vista que se plantea (Cuadro 3). compensación entre los criterios y permitir la Cuadro 3. Matriz de valoración (Gómez y Barredo, 2005). comparación en una escala común. La puntuación Alternativas ( j ) de cada alternativa se obtiene del producto, peso por 123 ..J el criterio de puntuación de criterio de desempeño; 1 en la cual se selecciona la alternativa que obtenga la 2 puntuación más alta. 3 Valores (r j ) -Técnicas basadas en la aproximación del punto . ideal. Mientras que para las técnicas de EMC . basadas en el concepto de punto ideal, al decisor se V le pide establecer un conjunto de soluciones ideales, Puntos de vista ( v)Métodos de evaluación multicriterio. Los problemasen donde debe especificar el valor más deseable relacionados a la toma de decisiones espaciales, como la selección del sitio y la asignación del uso para cada criterio de decisión. Entonces, la distancia de la tierra, demandan que quienes toman las decisiones consideren indudablemente los impactos entre la solución ideal y cada alternativa de las alternativas de elección en múltiples escenarios, para elegir la mejor alternativa. En considerada se mide usando una distancia figura 6 se clasifican los métodos de decisión multicriterio según Jankowski, (1995). euclidiana o una medida de distancia no lineal con De acuerdo con lo establecido por Garcés (2015), los métodos de evaluación multicriterio el fin de llegar a la clasificación de las alternativas. compensatorias se pueden dividir en dos subclases, de acuerdo con el método de la agregación de las Sumatoria lineal ponderada. Barba-Romero en su publicación de 1996, denota que el método de ponderación lineal es el que más emplean en este tipo de evaluaciones por ser práctico, intuitivo y fácil de implementar, y parte de la siguiente ecuación. ������ ������������ = ∑ ������������ ������ij ������=1 Donde ������������: es el nivel de adecuación de la alternativa ������ ������������: es el peso del criterio ������ ������ij: es el valor ponderado de la alternativa ������ en el criterio ������ Este método es muy sencillo, pero es sumamente Figura 6. Técnicas o métodos de evaluación multicriterio (Gómez y Barredo, 2005). 18

Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 importante detallar de manera precisa los datos de puntuación para averiguar el peso de cada uno de partida, la elaboración previa de los mismos y la forma individual y posteriormente aplicarlo al aplicación del método en sí. proceso (Galacho et al., 2016). A) Datos de partida. Se parte de un problema de decisión multicriterio con m alternativas y n Discusión criterios. La característica objetiva o la utilidad que, para el criterio j, el decisor estima que tiene cada El potencial puede ser entendido como un adjetivo alternativa i, la recoge aij de la matriz de decisión, que hace referencia a lo que puede existir en el área, que supondremos son de tipo cardinal. pero además se ha utilizado para referirse a la B) Elaboración previa de los datos. Luego se aptitud o uso de un área. Entonces la evaluación de procede a la normalización de las evaluaciones aij la aptitud del territorio define el potencial de éste por cualquiera de los procedimientos de para desarrollar actividades con base en las normalización que no alteran la proporcionalidad. cualidades que posee (Mikery y Pérez-Vázquez, Los nuevos aij deben quedar comprendidos entre 0 y 2014). Determinar el potencial ecoturístico del 1, con mejor evaluación en cuanto resulte más territorio implica abordar enfoques de investigación cercano a 1. Para llevar a cabo esta normalización multidisciplinarios capaces de comprender la se debe dividir los pesos originales por la suma de complejidad del territorio (Franco-Maass, 2009). todos ellos. Reyes-Pérez et al. (2012), señalan la relación entre C) Aplicación del método. Para cada alternativa i se los recursos y la infraestructura que atiende las calcula su puntuación global, una vez realizado este necesidades de los visitantes. Por su parte Galacho proceso la alternativa que obtenga el mayor puntaje (2016), considera que para la práctica de las será la que se seleccione. actividades recreativas y deportivas en espacios Este método permite abordar situaciones de naturales se deben analizar los efectos que éstas incertidumbre o con pocos niveles de información, producen o pueden llegar a producir. Dentro del en este método se construye una función de valor conjunto de dichos elementos destacamos las para cada una de las alternativas (Toskano, 2005). infraestructuras viales, compuestas principalmente El análisis del punto ideal conlleva que en el por senderos, caminos rurales y pistas forestales. proceso se utilicen las puntuaciones de las Si bien los métodos multicriterio aunado a los alternativas para medir su similitud con una modelos de decisión multiobjetivo nos ofrecen la situación óptima, teórica, que lógicamente estará oportunidad de obtener un análisis equilibrado en la definida por las mejores puntuaciones posibles en resolución de problemas (Gómez y Barredo, 2005; cada criterio. Es una forma de ordenar linealmente González, 2017), no están exentos de caer en la las alternativas en las que hay compensación entre comparativa de cuáles son sus alcances y limitantes los criterios, pero midiendo la desviación de las (Mikery y Pérez-Vázquez, 2014). Es importante la puntuaciones de las alternativas en cada criterio distinción del problema, así se distinguen dos respecto al valor óptimo y no directamente las grupos muy diferenciados, por un lado, aquellos en propias puntuaciones, a partir de la estructura inicial que el conjunto de alternativas a considerar por del procedimiento (Galacho et al., 2016). parte del centro decisor es infinito. Además, se La ecuación siguiente establece el cálculo del punto encuentran los problemas de decisión de tipo ideal (Gómez y Barredo, 2005). discreto, donde el conjunto de alternativas es finito y normalmente no muy elevado (Muñoz y Romana, ������ 2016). Muchos trabajos se basan en el empleo de MJA de ������������ = [∑ ������ ������|������ij − 1|ᵖ]1/������ Saaty (AHP), ésta técnica permite establecer una jerarquía de criterios a través de la cual se realiza ������=1 tanto la comprensión y análisis del problema como su solución, resultando ser muy práctica en su Donde aplicación afirma Pérez-Vivar et al. (2012). ������j: peso del criterio j Se han diseñado métodos que miden la ������ij: valor de la alternativa i en el criterio j compatibilidad de tipo cualitativo que determinan ������: métrica para el cálculo de la distancia (������=2 un valor binario, ausencia/presencia, basado en la corresponde a la distancia euclidiana) En el cálculo de la distancia al punto ideal se entiende que no todos los criterios tienen la misma importancia, es por ello que son sometidos a 19

Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 descripción de información del área de interés. Y territorio en relación con ciertas funciones o los cuantitativos que utilizan herramientas actividades previamente seleccionadas como numéricas, estadísticas o analíticas, para la objetivos concretos de la evaluación. medición de cualidades del ambiente (suelo, En México la evaluación de la aptitud ecoturística vegetación, fauna, topografía, hidrografía, etc.), que con enfoque en infraestructuras viales, hasta la en consecuencia se obtiene la aptitud (Pérez-Vivar fecha, no figura en la literatura como un campo et al., 2012). definido de estudio, existiendo aún un reducido Los métodos que utilizan herramientas analíticas número de trabajos con este enfoque. incorporan procesos específicos en el contexto de Debido a su practicidad el método de las Jerarquías apoyo a la toma de decisiones, deben permitir el Analíticas de Saaty (AHP), es el que más se ha estudio de las características cualitativas así como aplicado en México, seguido de la Sumatoria Lineal las cuantitativas, la generación de un modelo Ponderada, Incluso métodos mixtos. detallado de la realidad con la información De acuerdo a lo descrito, se recomienda la disponible, un grado de integración con utilización del análisis multicriterio, ya que es una herramientas SIG para el análisis espacial, y por herramienta de gran utilidad para la toma de último generar un gradiente de aptitud que identifica decisiones entorno al uso adecuado de la red vial a cada espacio geográfico (Luque, 2003). Este tipo forestal, como soporte a las actividades de de métodos es el más adecuado para abordar el ecoturismo, y la conservación de los recursos estudio de aptitud ecoturística bajo la premisa de naturales; favoreciendo así el desarrollo de las zonas que la información confiable es condición rurales y forestales. indispensable para la toma de decisiones en proceso de planeación (Muñoz y Romana, 2016). Referencias Arroyo y Torrez en (2003), proponen una metodología basados en análisis de concordancia, Alvarenga A., A.R., Blanco H., C.A., Vásquez V., D.B. 2009. en donde se seleccionaron como criterios el acceso Introducción a la teoría de decisión estadística. Universidad a recursos naturales, la integración de mercados de el Salvador. Ciudad Universitaria, El Salvador. pp. 12-30. intrarregionales y el tamaño de la población. A través del cual fue posible determinar la importancia Aronoff, S. 1989. 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Decisión multicriterio booleana, sobre una condición, mediante la implementación probabilística y posibilistica borrosa de la distribución de de soluciones compromiso. Abies pinsapo Boiss. Facultad de geografía Madrid. Es importante que el responsable de la toma de Universidad Complutense de Madrid. 65 p. decisiones conozca ampliamente el campo en que desea incursionar, para que el modelo matemático Colson, G., De Bruyn, C., Rodin, E. 1989. Models and methods seleccionado reúna todos y cada uno de los in multiple objective decision making. Models and methods elementos que tenga establecido el decisor sin in multiple criteria decision making. London, Pergamon. necesidad de cambiarlos. 1201 p. La combinación de herramientas multicriterio y sistemas de información geográfica, permite Del Bosque G., I., Fernández, F.C., Martín-Forero M., L., Pérez abordar eficientemente diversos problemas del A., E. 2012. 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Calvo-Vazquez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):11-21, 2020 potencial del turismo en la anidación de las tortugas marinas ecoturística de áreas forestales. Revista Chapingo Serie en Chalacatepec, Jalisco. Revista Electrónica Nova Scientia. Ciencias Forestales y del Ambiente. Texcoco, México. pp. México. Vol.7 (2). No. 14. pp. 644-673. 14-28. Franco-Maass, S., Osorio-García, M., Nava-Bernal, G., Regil- Pérez-Vivar, M.A., González-Guillen, M.J., Valdez-Lazalde, J.R. García, H.H. 2009. Evaluación multicriterio de los recursos 2012. Métodos para determinar la aptitud ecoturística de turísticos: Parque Nacional Nevado de Toluca, México. áreas forestales. Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales Estudios y perspectivas en turismo. Centro de y del Ambiente. Texcoco, México. pp. 272-289. investigaciones y Estudios Turísticos. Argentina. Volumen Pérez-Vivar, M.A., González-Guillen, M.J., Valdez-Lazalde, 18. No. 2. pp. 208-226. J.R., De los Santos-Posadas, H. 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Autie-Pérez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):22-30, 2020 Efectos del tratamiento mecano-químico con CuCl2 sobre la porosidad de una mordenita natural cubana Miguel A. Autie-Pérez1, 2* Francisco J. Mondelo-García1, Rafael López-Cordero3, Daniel Díaz- Batista1, Rafael Collazo-Canceller1, Urbano Ordoñez-Hernández1 1Facultad de Ingeniería Mecánica. Dpto. de Tecnología de Construcción de Maquinarias - TCM. Universidad Tecnológica de La Habana UTLH-CUJAE, La Habana, Cuba 2Proyecto: Caracterización Fundamental de Materiales Nacionales. Eliminación de Contaminantes Inorgánicos y Orgánicos de los Residuales. Universidad Tecnológica de la Habana “José Antonio Echeverría”. MES, La Habana, Cuba. 3 Centro de Investigaciones del Petróleo (CEINPET), La Habana, Cuba. Artículo recibido 27 de marzo de 2020 y aceptado 10 de abril de 2020 Effects of the mechanical-chemical treatment with CuCl2 on the porosity of a natural Cuban Mordenite. Abstract The porosity characteristics and CuCl2 retention of a natural Cuban Mordenite of Palmarito deposit were determined by being treated with different proportions of CuCl2. The amounts of CuCl2 retained by the solid were calculated by measuring the concentration of the CuCl2 solutions by visible UV photo-colorimetry with a wavelength of 600 nm. The studies of the mineral pore volume variations were determined by calculating the pore volume of each sample by the adsorption isotherms of N2 at 77 K by the Dubinin Filling Micropore Volume Theory method. From the experimental results it could be concluded that: The amount of CuCl2 retained by the MPCu0,1-04 compound increased linearly as the amount of CuCl2 added to the natural Mordenite increased. After the mechano-chemical treatment, part of the CuCl2 is retained with such force in the mineral that it can withstand the extraction with H2O. The pore volume value of the natural Mordenite treated with mechano-chemistry without CuCl2, was approximately four times the pore volume of the natural Mordenite not treated with mechano-chemistry. The mean pore dimensions of the Mordenite originated during the mechano-chemical process were larger compared to those of the natural Mordenite. The pore volume value of the mechano-chemical treated natural Mordenite with CuCl2 were in all cases more than twice that of the natural Mordenite, but less than the pore volume value of the mechano-chemical treated natural Mordenite without CuCl2. In general, with the mechano-chemical treatment, the pore volumes and pore dimensions of the natural Mordenite can be varied. Key words: mordenite, natural zeolite, mechano-chemical, porosity, CuCl2 retention. Resumen Se determinaron las características superficiales y la retención de CuCl2 de una mordenita natural cubana, después de tratarse con diferentes proporciones de CuCl2. Las cantidades de CuCl2 retenidas por el sólido se calcularon midiendo la concentración de las disoluciones de CuCl2 por foto-colorimetría UV-visible con una longitud de onda de 600 nm. Los estudios de las variaciones de la porosidad se determinaron calculando los volúmenes de poro de cada muestra mediante las isotermas de adsorción de N2 a 77 K utilizando la Teoría del Llenado Volumétrico de Microporos de Dubinin. De los resultados experimentales se pudo concluir que: La cantidad de CuCl2 retenidas por el compuesto MPCu01-04, aumentó linealmente al aumentar la cantidad de CuCl2 añadida a la mordenita natural. Después del tratamiento mecano-químico, parte del CuCl2 se retiene *Autor de correspondencia Email: [email protected] ISSN 2594-0384 (Electrónica) DOI: https://doi.org.1033154/rlrn.2020.01.03 22

Autie-Pérez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 22-30, 2020 con tal fuerza en el mineral que él mismo puede resistir la extracción con el H2O. El valor del volumen de poros de la mordenita natural tratada con mecano-química sin CuCl2, fue aproximadamente cuatro veces el volumen de poros de la mordenita natural sin tratar. Las dimensiones medias de los poros de la mordenita natural originados durante el proceso mecano-químico fueron mayores en comparación con los de la no tratada. El valor de volumen de poro de la mordenita natural tratada con mecano-química con CuCl2 fue en todos los casos más del doble que la mordenita natural, pero menor que el valor de volumen de poro de la mordenita natural tratada con mecano-química sin CuCl2. En general con el tratamiento mecano-químico se pueden variar las dimensiones y volúmenes de los poros de la mordenita natural. Palabras claves: mordenita, zeolita natural, mecano-química, porosidad, retención de CuCl2. Introducción las características de esa zeolita como catalizadores y como adsorbentes al modificarla con algunos En Cuba existen numerosos yacimientos de metales por intercambio catiónico (Moreno-Tost et minerales no metálicos como vidrio volcánico, al., 2004; Moreno-Tost et al., 2005), debido a la tobas vítreas, paligorskita, bentonita etc. (Batista- diversidad de los minerales, incluso dentro de un González et al., 2001), de los cuales los dos mismo yacimiento, se requiere una caracterización primeros, recientemente se han estudiado en adecuada de cada lote para su utilización para un fin trabajos relacionados con la eliminación de determinado contaminantes de las aguas como metales pesados y colorantes (Blanco-Flores et al., 2009; Blanco- Materiales yMetodos Flores et al., 2011; Garrudo-Guirado, 2015; Blanco- Flores et al., 2014; Fernández-Echevarría et al., La muestra estudiada fue un mineral procedente del 2017). También existen yacimientos de zeolitas, yacimiento Palmarito (MP), de la provincia fundamentalmente clinoptilolita y mordenita o Santiago de Cuba cuyo contenido en peso de mezcla de ambas que se comenzaron a estudiar mordenita, determinado por un conjunto de métodos desde las décadas de los 70 del siglo pasado (Autie establecidos en el laboratorio fue de 85 ± 10 % de y Díaz, 1978), y actualmente se continúan carbonatos, vidrio volcánico, cuarzo etc. (Moreno- investigando sus posibles aplicaciones. Tost et al., 2004). El mineral en trozos se molió y se La mordenita y clinoptilolita naturales cubanas y seleccionó la fracción 0.25-0.63 mm, la que se sus modificaciones han sido estudiadas como denominó MPNat. De la MPNat se tomaron 7 adsorbentes o separadores de gases de CO2, H2O, porciones de 3g cada una, una de esas porciones se NH3, N2, O2 y CH4, así como en la reducción mantuvo sin modificar (MPNat), una segunda catalítica selectiva de óxido nítrico en presencia de porción se sometió a tratamiento mecano químico amoniaco (Autié-Castro et al., 2008; García-Basabe sin CuCl2 (MPNatMQ), y las cinco restantes se et al., 2010; Rivera et al., 2011; Rivera et al., 2013; mezclaron con relación de 0.1, 0.2, 0.3, 0.4 y 0.5 g Labadie et al., 2015). Se conoce también el efecto de CuCl2 2H2O por cada gramo de mineral (MP del tratamiento mecano-químico sobre la superficie 0.1CuCl2--0.5 CuCl2 respetivamente), después de lo de una muestra de mordenita natural (Autie et al., cual cada una se molió manualmente durante 10 2019), pero no se conocen publicaciones minutos con adición de agua para obtener una relacionadas con la influencia del tratamiento mezcla homogénea. mecano-químico con compuestos metálicos sobre la Las mezclas así obtenidas se depositaron en retención de dichos compuestos y las características cápsulas de vidrio y se secaron en estufa toda la porosas del mineral modificado. noche a 378 K. Posteriormente, las muestras Por todo lo anterior, el objetivo del presente trabajo aglutinadas debido al tratamiento y secado, fueron fue estudiar la retención y características porosas de molidas y tamizadas para nuevamente seleccionar la la mordenita del yacimiento Palmarito (MPNat), fracción entre 0.25 y 0.63 mm de cada una. Por después de modificada por tratamiento mecano- último, se tomaron porciones de MPNat, MPNatMQ químico con diferentes proporciones de CuCl2, para y MP 0.1CuCl2---0.5 CuCl2 de 3 gramos cada una, posibles aplicaciones futuras; y aunque se conocen se le añadió agua a cada muestra, se agitó cada 23

Autie-Pérez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):22-30, 2020 porción durante 10 min, se dejó reposar 1 hora a al., 1966). temperatura ambiente (298 K), se filtró y a la La Teoría del Llenado Volumétrico de Microporos solución obtenida se le determinó la concentración de Dubinin (TLlVMD), también ha sido utilizada por foto-colorimetría en la región visible del por nosotros en los estudios de la evaluación de espectro para lo cual se utilizó la longitud de onda hexaciano-ferrato de cadmio como material micro- de 600nm. poroso, en la determinación de la naturaleza micro- El procedimiento de extracción se repitió tres veces porosa de los nitroprusiatos en los metales de consecutivas a cada muestra. La cantidad de moles transición y en el comportamiento de los extraídos (Me) de CuCl2 obtenidas en cada ferricianuros de los metales de transición como extracción se determinó mediante la expresión. materiales microporosos (Balmaseda, 2002; 2003; 2006). Aunque se le hacen algunos señalamientos, Me = C  V / m (1) es la más utilizada para la determinación de los volúmenes de microporos de los adsorbentes en Donde C es la concentración en M/L determinada general. Dicha teoría, que empleó elementos de la por foto-colorimetría, V es el volumen de la Teoría del Potencial de Polany, tiene un fundamento disolución en litros y m es el peso de zeolita. El termodinámico y su ecuación fundamental se puede total de moles/g extraídos se determinó sumando las expresar como: tres cantidades extraídas y la cantidad retenida fue la diferencia entre los moles añadidos al sólido Na = Nm exp [-( A / Ec)n] (2) inicialmente y la suma de las tres extracciones, En (2): referidos a un gramo de mineral previamente corregido. A = RT ln (Pv / Pe) (3) Para la determinación de C en (1) el fotocolorímetro se calibró previamente mediante la preparación de Esta expresa la variación de energía libre de Gibbs disoluciones de 0.05, 0.1, 0.2, 0.3, 0.4, 0.5 M/L de con signo menos, tomando como estado de CuCl2, a cada una de ellas se le midió la referencia el del líquido que se encuentra a la absorbancia después de lo cual se representó temperatura T en equilibrio con su vapor saturado a gráficamente la concentración en función de la una presión Pv. Na es el número de moles absorbancia. Para los cálculos de los moles de adsorbidos para cada presión de equilibrio Pe y Nm CuCl2 añadidos y retenidos se realizaron las es la adsorción máxima a la temperatura del correcciones del contenido de H2O al CuCl2 y a la experimento. MPNat y esta última se consideró con un 85 % de Los parámetros de la ecuación (2) son la adsorción mordenita y un 15 % de H2O. Al final se representó máxima Nm, la energía característica de adsorción en un gráfico la cantidad de moles de CuCl2 del vapor estándar Eo, que es frecuentemente el retenida en función de la cantidad de moles benceno;  es el coeficiente de semejanza, añadidos inicialmente por gramo de mordenita. determinado al igual que Pv por la naturaleza del Después de las extracciones el sólido se secó en vapor que se adsorbe, y el índice de heterogeneidad estufa a 378 K, se dejó enfriar hasta temperatura n. Si n es diferente de dos entonces (2) se convierte ambiente, se pesó y se activó a 523 K por 8 horas en en la ecuación de Dubinin-Astajov de aplicación un equipo de adsorción Micromeritics ASAP 2020, más general (Behring et al., 1966). en el que se obtuvieron las isotermas de N2 a 77 K. Cuando n = 2 se tiene la ecuación de Dubinin- Para analizar los efectos del CuCl2 cobre sobre el Radushkievich (DR), que queda como un caso valor de las porosidades se aplicó la (TLlVMD), a particular y que fue la primera que se publicó y las isotermas obtenidas de N2 a 77 K a las muestras aplicó a los carbones activados (Dubinin et al., de MPNat y MPNatMQ, con diferentes contenidos 1947). Cuando (2) se representa gráficamente en de CuCl2. Como es conocido la (TLlVMD) se coordenadas de Dubinin con n=2 [ln Na vs. (ln aplicó inicialmente al estudio de los carbones Pv/Pe)2] se obtendrá una recta (si la teoría es activados micro-porosos (Dubinin et al., 1947), y aplicable). Del intercepto y la pendiente de dicha también ha mostrado su utilidad práctica, en los recta se determinan la adsorción máxima Nm y la estudios de otros sólidos porosos y micro-porosos energía característica Ec respectivamente. como son las arcillas, zeolitas y carbones (Bering et 24

Autie-Pérez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 22-30, 2020 Considerando la fase adsorbida como un líquido con A partir de (5) se determinaron las concentraciones volumen molar v* (cm3/mmol) a la temperatura de CuCl2 de las disoluciones extraídas del sólido. Los resultados de las extracciones mostraron que absoluta T y multiplicando ambos miembros de la con el proceso mecano-químico aumentó la cantidad de CuCl2 retenida al aumentar la relación ecuación (2) por v* se obtiene la expresión CuCl2-Mineral, y aunque en por cientos las W = Wo exp [-( A / Ec)n] (4) retenciones disminuyeron, la relación entre lo (4) es otra forma de expresar (2), donde W (cm3/g) añadido inicialmente y lo retenido después de tres extracciones aumentó linealmente hasta la adición es el volumen de micro-poros llenado a la de 0.4 g. El punto 0.5 g se desvió algo de la temperatura T, Pr = Pe / Pv y Wo (cm3/g) es el linealidad, debido posiblemente al comienzo de la saturación de la superficie del sólido con lo volumen total de micro-poros del adsorbente. retenido. Además, al añadir 0.5 g de CuCl2 la cantidad retenida aumentó en más de tres veces en Resultados y discusión comparación con lo retenido al añadir 0.1 g de CuCl2 (Tabla1, Figura 2). Retención de CuCl2. Si se lograra extraer el total del CuCl2 añadido en Las mediciones de las disoluciones preparadas para los tres gramos de MPCu0.5 con solo 10 ml de H2O la calibración del colorímetro mostraron que en el de la primera extracción se hubiera tenido una intervalo de concentraciones utilizado la disolución con una concentración de 1.23 M/L que dependencia de la concentración (C) respecto de la es muy inferior al valor de la solubilidad de esa sal Absorbancia (Abs) se ajustó a una recta con (5.70 M/L) en H2O a 298 K (Karapetians y Draking, regresión R = 0.998 (Figura 1). 1974). Sin embargo, después de realizadas tres Su ecuación fue: C = 7.72  10-3 +1.73  Abs (5) Figura 1.-Curva de calibración: Concentración del CuCl2 (C) en función de la absorbancia (Abs). Tabla 1.- (G1), gramos de CuCl2+2H2O añadidos a un gramo de MPNat; (M1), moles de CuCl2 añadidos por gramo de mordenita; (M2) moles retenidos por gramo de mordenita después de las tres extracciones. G1 M1 x 10-3 M2 x 10-3 0.1 0.822 0.149 0.2 1.646 0.231 0.3 2.468 0.327 0.4 3.291 0.424 0.5 4.113 0.454 25

Autie-Pérez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):22-30, 2020 Figura 2.-Milimoles de CuCl2 retenidos (R) por las MPNat después de tres extracciones, en función de los moles de CuCl2 añadidos inicialmente (A). extracciones aun quedó sal retenida, lo que fue una microporos de la mordenita natural estuvo alrededor prueba de que la interacción de una parte del CuCl2 de 0.16 cm3/g lo que correspondió a una capacidad con el mineral fue tan fuerte que este último fue de adsorción de N2 de 4.57 mmol/g a 77 K, que capaz de retener al primero y competir con el agua estuvo cercano al valor de 4.93 mmol/g publicado en los procesos de extracción. por Breck para la NaZeolón (Breck, 1974). Cuando se comparó el valor del volumen de microporos de Adsorción de nitrógeno. la MPNat obtenido por adsorción de N2 a 77 K en Las isotermas de adsorción de las muestras MPNat este trabajo (Tabla 2), con los publicado por y MPNatMQ se diferenciaron bastante. La de la Dubinin o Breck se encontró que el de la MPNat MPNat mostró un codo inicial algo cerrado seguido fue menor que el 13 % de los otros dos, esto fue un de una pendiente casi lineal hasta Pr  0.6 y por indicio de que la adsorción de nitrógeno en la último una elevación brusca, típica de la MPNat ocurrió principalmente en la porosidad condensación capilar. En cambio, el codo de la secundaria de mayor radio de poros originada por MPNatMQ fue mucho más abierto, la zona de los minerales acompañantes de la zeolita, debido a linealidad presentó una pendiente mayor hasta Pr  las conocidas limitaciones de la adsorción del N2 a 0.8. A partir de aquí se elevó suavemente sin 77 K en los micro-poros (Universidad de Alicante, presentar la subida tan pronunciada de MPNat 1994), lo que implicó que se determinaron solo las (Figura 3). porosidades exteriores a los miroporos. Esto se Debido a lo anterior, esas isotermas se pudieron comprobó, pues para un valor alto de la presión considerar como una combinación de los tipos I y II relativa el valor aumentó 3 veces (Tabla 2). de la clasificación de IUPAQC (IUPAQC, 1985). Esta baja capacidad de adsorción del N2 a 77 K de Cuando se representaron en coordenadas de la MPNat se correspondió con las de otras Dubinin, en ambos casos solo algunos de los mordenitas naturales como la de Nueva Escocia que primeros puntos pudieron ajustarse linealmente por según Breck (Breck, 1974), a esa temperatura no la ecuación de DR. A partir de ellos se obtuvieron adsorbió N2 y la mordenita natural de Magdalena los valores de Ec y Vp correspondientes. El resto de (Oaxaca), para la cual Hernández, Corona y Rojas los puntos posiblemente formaron parte de la región obtuvieron, mediante la aplicación de la ecuación de de condensación capilar (Figura 4). Dubinin-Radushkievich, un volumen de microporos Según Dubinin et al. (1977), el volumen de de 0.0318 cm3/g para el nitrógeno a 77 K (menos 26

Autie-Pérez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 22-30, 2020 Figura 3.-Isotermas de adsorción de N2 a 77 K antes (MPNat), y después (MPNatMQ) de ser sometida a tratamiento mecano- químico. Figura 4.-Isotermas de adsorción de N2 a 77 K, antes (MPNat), y después (MPNatMQ) de ser sometidas a tratamiento mecano-químico, en coordenadas de Dubinin. del 20% del valor de Dubinin) (Hernández et al., una nueva porosidad en los minerales acompañantes, debido a fracturas originadas 2000). mecánicamente, o bien exponiendo, al fraccionar el mineral, parte de la porosidad secundaria que estaba El valor de Vp de la MPNatMQ mostró que el bloqueada debido a la aglomeración originada por la naturaleza durante los procesos de formación y tratamiento mecano-químico aumentó aproximadamente cuatro veces el volumen de poros de la MPNat accesible al N2 (Tabla 2), bien creando 27

Autie-Pérez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):22-30, 2020 Tabla 2.- Valores de: Adsorciones Máximas en mmol/g (Nm), Volúmenes de los poros de menor radio en cm3/g (Vp), Energías Características en J/mol (Ec ) para los poros de menor radio, volúmenes de poros total en cm3/g (Vp0,95) y diferencias entre el volumen total de poros y el volumen de los poros de menor radio en cm3/g (∆Vp) en Mordenita natural (MPNat), Mordenita natural sometida a tratamiento mecano-químico sin CuCl2 (MPNatMQ), Mordenita sometida a tratamiento mecano-químico con diferentes proporciones de CuCl2 después de las extracciones (MP0.1Ext- MP0.5Ext); obtenidos, parten de isotermas de adsorción de N2 a 77 K. Muestra Nm Vp Ec Vp0,95 ∆Vp MPNat 0.575 0.020 3066 0.060 0.040 MPNatMQ 2.30 0.081 2206 0.129 0.048 MP0.1E 1.29 0.045 3475 0.082 0.037 MP0.2E 1.82 0.064 3554 0.121 0.057 MP0.3E 2.05 0.072 3422 0.131 0.059 MP0.4E 1.60 0.056 2477 0.100 0.044 MP0.5E 1.57 0.055 2476 0.101 0.046 permanencia en el yacimiento de la MPNat. mantuvieron superiores al de MPNat. Por otra parte, el menor valor de Ec de la Los valores cercanos de las Ec de las MPE0.1- MPNatMQ (Tabla 2), indicó una menor interacción MPE0.3 y la MPNat sugirieron dimensiones del N2 con la nueva porosidad accesible, por lo que cercanas de sus poros, mientras que la menor Ec de se pudo inferir que las dimensiones medias de los las MP0.4 y MP0.5 indicaron la existencia de poros poros originados en esta última durante el proceso de mayores dimensiones (Tabla 2), debido a la mecano-químico fueron mayores en comparación presencia de una mayor cantidad de CuCl2 después con los de la MPNat, pues es conocido que: Ec ~ 1 / de las extracciones que deben mantener bloqueados Rp, donde Rp es el radio del poro. Todo lo anterior los poros más estrechos. confirmó que, además de los conocidos efectos que Por último, el hecho de que los volúmenes de poros limitan la difusión del N2 a 77 K al interior de la de la porosidad más estrecha (Vp) en las MPNatMQ porosidad estrecha de los materiales microporosos, y las MPMQ 0.1-0.5 son más del doble del Vp de la con el tratamiento mecano-químico solo se alteró la MPNat, mientras que los ∆Vp correspondientes se porosidad secundaria, pues si el aumento de Vp de diferencian en menos del 25 % confirmó claramente la MPNatMQ hubiera sido originado por el mayor que los tratamientos mecano-químicos con y sin acceso del nitrógeno a la microporosidad interna de CuCl2 modificaron en mayor medida la porosidad la mordenita, el valor de la Ec de la MPNatMQ más estrecha. debió ser igual o superior al de la Ec de la MPNat En cambio, en las MPE0.1-0.3 aumentaron tanto el (Tabla 2). Vp como la Ec lo que indicó que con la extracción Cuando se representaron las isotermas de las en esas muestras se liberaron los poros más MPECu0.1E y MPECu0.3E con la MPNat en el estrechos, a diferencia de las MPE0.4-0.5 en las que mismo gráfico las primeras se ubicaron por encima las disminuciones de Vp y de Ec indicaron la de esta última sin interceptarse con ella (Figura 5). permanencia de CuCl2 en parte de los poros más Al igual que en las muestras anteriores sus estrechos, lo que posiblemente origino el aumento isotermas se clasificaron como combinación de los de sus diámetros. Tipo I y II de la IUPAC y solo los primeros puntos Es de destacar que el resultado de la tabla 2 para la cercanos al codo pudieron ser ajustados por el MPNat ratifica lo expresado en la Introducción modelo de Dubinin (Figura 6). sobre la diversidad de los productos naturales, pues Los Vp de las MPMQ0.1-0.5 fueron en todos los el valor de la adsorción fue más de 10 veces mayor casos más de dos veces superiores al de la MPNat, que el dado por Hernández, Corona y Rojas en su pero inferiores al Vp de la MPNatMQ (Tabla 2). Al trabajo del año 2000 (Hernández et al., 2000). extraer parte del CuCl2 en las MPE0.1-MPE0.3 se liberó parte de la meso-porosidad bloqueada con lo Conclusiones que aumentó Vp. Para las MP0.4E y MP0.5E los tres procesos de extracción no fueron suficientes La cantidad de CuCl2 retenidas por las MPCu0.1-04 para continuar el proceso de liberación de la aumentó linealmente al aumentar la cantidad de porosidad lo que hizo disminuir Vp, aunque se CuCl2 añadida a la MPNat. 28

Autie-Pérez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 22-30, 2020 Figura 5.- Isotermas de adsorción de N2 a 77 K en MPNat, MPCu 0.1E y MPCu 0.3E. Figura 6.- Isotermas de adsorción de N2 a 77 K en MPNat, MPCu 0.1E y MPCu0.3E, en coordenadas de Dubinin. Después del tratamiento mecano-químico parte del MPNatMQ originados durante el proceso mecano- CuCl2 se retiene con tal fuerza en el mineral que químico fueron mayores en comparación con los de puede resistir la extracción con el H2O. la MPNat. El valor de Vp de la MPNatMQ fue cuatro veces el Los Vp de las MPCul20.1, 0.2, 0.3 fueron en todos volumen de poros de la MPNat. los casos más de dos veces superiores al de la Las dimensiones medias de los poros de la MPNat, pero menores que el Vp de la MPNatMQ. 29

Autie-Pérez et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):22-30, 2020 En general con el tratamiento mecano-químico se ruso). pueden variar los volúmenes de poros y las Fernández-Echevarría, H., Cecilia, J.A., Garrudo-Guirado, M.I., dimensiones de los poros de la MPNat. En un futuro habrá que probar los efectos del Labadie-Suarez, J.M., Contreras-Larios, J.L., Autie-Pérez material retenido en los casos en que la MP con M.A., Rodríguez-Castellón, E. (2017). Characterization and cobre es utilizada como catalizador. use of a Cuban mineral in elimination of crystal violet from aqueous solution. International Journal of Animal, Plant and Referencias Enviromental Science. 6(2): 177-187. Garcia-Basabe, Y., Rodriguez-Iznaga, I., de Menorval, LC., Autie, M., Díaz, A. (1978). Descripción del Comportamiento de Llewellyn, P., Maurin, G., Lewis, D.W., Binions, R., Autié, Zeolitas Naturales Cubanas Modificadas para su Utilización M.A., Ruiz-Salvador, R. (2010). 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Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):31-54, 2020 Bosques de manglar del Caribe Norte Colombiano: Análisis, evolución y herramientas de gestión Samantha Chacón Abarca1, María C. Serrano2, Hernando José Bolívar-Anillo2* Diego Andrés Villate Daza3, Hernando Sánchez Moreno2, Giorgio Anfuso1 1Departamento de Ciencias de la Tierra, Facultad de Ciencias del Mar y Ambientales, Universidad de Cádiz, Cádiz, España. 2 Laboratorio de Investigación en Microbiología, Universidad Simón Bolívar, Facultad de Ciencias Básicas y Biomédicas, Carrera 59 No. 59-65, Barranquilla, Colombia. 3 Grupo de Investigaciones Marino Costeras GIMAC, Escuela Naval de Suboficiales ARC Barranquilla, Colombia. Artículo recibido 5 de mayo de 2020 y aceptado 15 de mayo de 2020 Mangrove forests on the Northern Colombian Caribbean coast: Analysis, evolution and management tools. Abstract Mangrove forests are one of the most productive ecosystem in the World. Colombia, in which this ecosystem is quite common along both the Pacific and Caribbean coasts, is one of the countries in Latin America that has a larger extension of mangrove forests but, at the same time, they record relevant impacts related to natural and, especially human processes. This study analyses mangrove forests evolution and impacts of four forests located in the Caribbean Sea of Colombia in the Departments of Atlántico (i.e. Mallorquín swamp and Puerto Colombia) and Bolivar (i.e. Totumo swamp and La Virgen swamp). The evolution of such mangrove forests was analysed for the periods 1940-1980, 1980-2000 and 200-2020. Principal human impacts such as the construction of roads and tourist/urban villages, illegal deforestation, emplacement of groins that interrupt longshore sediment transport causing erosion on downdrift areas, hydraulic regulations, etc. were also investigated. Natural impacts were also considered: they were related to phenomena as El Niño or the Hurricane Mitch, which produced a huge impact on the Caribbean coast of Colombia. Concerning management issues, a recompilation of main international, national and regional, and other management tools in Colombia was carried out. This study represents a first step to investigate future degradation of mangrove forests in Colombia and hence try to reduce the negative effects of such degradation by means of sound management tools in the framework of the Agenda 2030. Key words: mangrove, urbanization, deforestation, coastal erosion. Resumen Los bosques de manglar son una de las comunidades vegetales más productivas del planeta. En Colombia este ecosistema se encuentra en el litoral pacífico y caribe, siendo uno de los países en América Latina en tener más superficie de manglar y a la vez uno de los países que enfrenta mayor degradación y pérdida del mismo por diferentes causas, en su mayoría antrópicas. Este estudio caracteriza la evolución y los impactos de cuatro bosques de manglar localizados en el Mar Caribe de Colombia, en los Departamentos del Atlántico (Ciénaga de Mallorquín y Manglar de Puerto Colombia), y de Bolívar (Ciénaga del Totumo y Ciénaga de La Virgen). Se analizó la evolución de estos manglares durante los intervalos 1940-1980, 1980-2000 y 2000-2020, y se pudieron identificar los principales factores que determinaron su evolución, es decir los impactos antropogénicos como construcción de carreteras y asentamientos turísticos/urbanos, tala ilegal, *Autor de correspondencia Email: [email protected] ISSN 2594-0384 (Electrónica) DOI: https://doi.org.1033154/rlrn.2020.01.04 31

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 31-54, 2020 emplazamiento de espigones que alteraron la dinámica costera, obras hidráulicas, etc. También se identificó la pérdida de especies de manglar por factores naturales como el fenómeno de El Niño o el huracán Mitch, que resultó muy perjudicial para la zona del caribe colombiano. En cuanto a la gestión, se realizó un análisis recopilatorio de las principales normativas internacionales, nacionales y regionales, y los programas de manejo de manglar en Colombia. Este estudio representa la base para analizar las posibles consecuencias de degradación del manglar del caribe colombiano a través de los años, para así reducir o detener las consecuencias de las mismas haciendo uso de herramientas de gestión vigentes, en busca del desarrollo sostenible y así concretar los objetivos de la Agenda 2030. Palabras claves: manglar, urbanización, deforestación, erosión costera. Introducción Otra de las funciones importantes que tiene el bosque de manglar es la de actuar como depurador La Organización de las Naciones Unidas para la del aire ya que las plantas atrapan el aerosol marino Alimentación y Agricultura (FAO, 1994) define a (es decir las partículas de sal que acarrean las brisas los manglares como bosques de marismas marinas) y así protegen los suelos dedicados a la localizados principalmente en zonas tropicales y agricultura localizados hacía tierra, a resguardo del subtropicales de costas protegidas. Representan manglar (MADS, 2020). Económicamente, el ecosistemas específicos que se desarrollan en la manglar ha sido sostén de gran parte de la población costa, es decir en aquel complejo y dinámico rural asentada en la costa, la cual basa su economía ambiente de transición entre el medio terrestre y en la pesca artesanal, recolección de moluscos, marino y constituyen el equivalente de los pantanos recolección y pesca de crustáceos, acuicultura y marítimos en las regiones temperadas (Vásquez, turismo (Von Prahl et al., 1990). Una extensa 2007). Por su estructura boscosa representan una cantidad de manglares han sido y es explotada como membrana protectora del litoral, sirviendo de materia prima para la fabricación de muebles, uso barrera hacía las tormentas tropicales (Ezcurra et de leña como combustible para cocinar y fuente de al., 2009), es decir los vientos, mareas, oleaje energía, además de la fabricación de diversos extremo y de fenómenos tan comunes en América productos derivados como aceite de cocina, del Sur como El Niño (Romero, 2014). Dicha edulcorantes, ceras, entre otros (Romero, 2014). Así función de protección costera está hoy en día mismo, la pesca artesanal es dependiente del amenazada por el aumento del nivel del mar manglar debido a que este ecosistema constituye un asociado al cambio climático y al desarrollo de sitio de desove y nodriza de especies marinas; por proyectos urbanísticos, industriales y otros cambios ende, la pesca industrial depende igualmente en en el uso del suelo (Uribe y Urrego, 2009; Iñiguez- gran medida de las especies que crecen en el Gallardo, 2019). manglar (MADS, 2020). Los manglares se caracterizan por cualidades y Por otro lado, desde el aspecto cultural, las especializaciones morfológicas y funcionales que comunidades asentadas en territorios próximos a los hacen que se puedan desarrollar en condiciones manglares mantienen una identidad cultural ligada a extremas, es decir medios acuáticos y salinos con la protección de este ecosistema que, por mucho substratos fangosos e inestables (Menéndez et al., tiempo, les ha provisto de los recursos naturales 2007). Los manglares son ecosistemas altamente anteriormente mencionados (Chica, 2011). productivos ya que una hectárea de bosque produce Mundialmente, los manglares revisten una más de 10 toneladas de hojarasca anualmente; superficie aproximada de 150.000 km2, debido a este gran aporte de materia orgánica un distribuyéndose según estos porcentajes: Asia alto número de especies de peces y moluscos (42%), África (20%), América del Norte y Central comerciales y no comerciales se alojan en el (15%), Oceanía (12%) y América del Sur (11%) manglar durante la fase juvenil de su ciclo de vida y (Barbier, 2016; Giri et al., 2011; Hamilton y Casey, constituyen el sitio de reproducción para peces y 2016). A excepción de las naciones situadas más al crustáceos como camarones, jaibas, bagres, pargos, sur del continente, los manglares se encuentran en entre otros (Ezcurra et al., 2009). todos los países costeros de Latino América 32

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):31-54, 2020 (Lacerda y Schaeffer, 1999) donde ocupan un área etc.), en cuatro bosques de manglar ubicados en los entre 3,58 y 4,54 x 106 ha (el 26% de la cobertura departamentos del Atlántico y de Bolívar en el mundial), de las cuales el 80% se localiza en 6 Caribe colombiano para que con ello se puedan países: Brasil, México, Cuba, Colombia, Venezuela establecer planes y estrategias apropiadas para la y Honduras. En Suramérica, la mayor cobertura de mejora en la gestión de estos ecosistemas. manglar se encuentra en la zona tropical de la costa del Pacífico colombiano y el norte de Ecuador Zona de estudio (Yáñez-Arancibla y Lara-Domínguez, 1999). Los bosques de manglar estudiados se encuentran En Colombia, los bosques de manglar cubren un ubicados en la parte norte del litoral del Caribe área de aproximadamente 379,954 ha, de las cuales colombiano, en los departamentos del Atlántico 69,894 ha se encuentran en el litoral Caribe (Ciénaga Mallorquín y Manglar de Puerto (Palacios y Cantera, 2017). Cinco especies de Colombia), y de Bolívar (Ciénaga del Totumo y manglar reportadas se encuentran en el Caribe, Ciénaga de La Virgen, Figura 1). siendo Avicennia germinans y Rhizophora mangle Estas zonas pertenecen a un ambiente tropical con las más abundantes, seguidas por Laguncularia variaciones de precipitación estacionales que van de racemosa, Conocarpus erectus y Pelliciera la estación seca (diciembre-marzo), y la estación rhizophorae (Bolívar-Anillo et al., 2019). transicional (abril-julio), hasta la estación lluviosa Actualmente, los bosques de manglar de Colombia (agosto-noviembre, Figura 2) (Andrade, 2008; están bajo presión principalmente por la tala ilegal, Solano et al., 2015). el cambio del uso de suelo, derrames de sustancias Las mareas en el Caribe colombiano son de tipo químicas y alteraciones hidrológicas (Ellison, 2015; diurno mixto con rango micro-mareal (< 2 m), con Giri et al., 2011; Sánchez-Moreno et al., 2019), el variaciones que oscilan entre los 20 y los 50 cm acelerado e intenso aprovechamiento forestal, la (CIOH, 2009). En cuanto a los promedios anuales explotación minera y la potente y espontánea de altura de ola máxima (Hmax), que se aproximan colonización de los seres humanos (Álvarez-León y esencialmente desde el nordeste (Anfuso et al., Álvarez Puerto, 2016). 2015; Sánchez-Moreno et al., 2019), destacan Para entender la evolución de este ecosistema, variaciones de 0,81 a 4,46 m, registrándose los resulta imperativo el análisis del subsistema político valores más elevados de Hmax (≥ 4 m) durante y administrativo regional y estatal, ya que el poder febrero-marzo por la fuerte intensidad de los vientos público es el encargado de arbitrar medidas para alisios (CIOH, 2009). Durante el período seco, con que la relación entre los subsistemas social y el predominio de los vientos alisios de dirección económico no se torne disfuncional o conflictiva noreste, las playas se ven sujetas a fenómenos de (Barragán, 2014). El estudio y entendimiento de las erosión mientras que, en el período húmedo, cuando políticas públicas es base fundamental para entender los vientos son de poca intensidad y dirección el accionar de las jurisdicciones gubernamentales variable, las playas incrementan su amplitud. La frente a las necesidades de la sociedad y el medio configuración del contorno costero y la deriva ambiente (Barragán, 2014). En el caso de Colombia, litoral de dirección noreste-suroeste, esta última según Álvarez-León y Álvarez Puerto (2016), la relacionada directamente con la acción del oleaje legislación existente con respecto a los bosques de predominante, son determinantes en la manglar no es ni particular, ni específica y la hidrodinámica de este sector litoral, específicamente estructura administrativa para el manejo de los en lo referente a la pérdida y ganancia de superficies manglares indica poca gestión y muy escasos de playa y a los fenómenos de refracción y programas dirigidos a orientar el manejo sostenible difracción del oleaje, responsables de la formación de los mismos. Finalmente, tampoco existe una base de las extensas flechas litorales como las de Puerto de datos inventariada con acceso a la comunidad Colombia, Salgar, Playa Mendoza y Galerazamba científica (Blanco-Libreros y Álvarez-León, 2019). (Carvajal, 2009; Anfuso et al., 2015). El objetivo de este trabajo es la caracterización y el análisis de los procesos evolutivos, así como la identificación de los impactos antrópicos (tala ilegal, urbanización, construcción de vías, etc.), y naturales (erosión costera, fenómeno de El Niño, 33

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 31-54, 2020 Figura 1. Mapa de localización de los bosques de manglar estudiados a lo largo de la costa norte del Caribe colombiano. Departamento del Atlántico investigado los siguientes bosques de manglar Está situado al norte del territorio colombiano entre (Figuras 1 y 3): las coordenadas 10°15'36\" Sur de San Pedrito y 11°06'37\" Bocas de Ceniza de latitud Norte y los Ciénaga de Mallorquín 74°42'47\" margen izquierda del río Magdalena y Es una laguna costera de estuario poco profunda 75°16'34\" intersección Santa Catalina y Arroyo con una superficie de ca. 650 ha, localizada en la Grande de longitud Oeste (Carvajal, 2009). Su zona parte noroeste del Departamento del Atlántico costera tiene una extensión de línea de costa de 64,5 (Figuras 1 y 3), en la orilla occidental del río km, representando el 4% del total de la línea costera Magdalena (Sánchez-Moreno et al., 2019). del caribe colombiano, y política y Originariamente formaba parte del delta inundable administrativamente incluye los municipios costeros de este río pero, a partir de la construcción de los de Puerto Colombia, Tubará, Piojó, Juan de Acosta, espigones o tajamares de Bocas de Ceniza, se Luruaco y el Distrito Especial, Industrial y comportó como una laguna costera (INVEMAR, Portuario de Barranquilla (INVEMAR, 2007). A lo 2005). Según INVEMAR (2015), dicha ciénaga está largo de la costa de este departamento se han considerada como el cuerpo de agua costero de mayor importancia para el departamento del 34

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):31-54, 2020 Figura 2. Pluviometría y temperatura promedio mensual en los Departamentos del Atlántico (a) y Bolívar (b). Figura 3. Bosques de manglar analizados en este estudio: Ciénaga de Mallorquín (a), Manglar de Puerto Colombia (b), Ciénaga del Totumo c), ciénaga de la Virgen. Atlántico y en sus riberas se han reportado tres económicas impactantes han deteriorado este especies de manglar: A. germinans, R. mangle y L. ecosistema y, con ello, han originado la pérdida de racemosa con una altura promedio máxima de 15,7 los bienes y servicios ambientales del mismo m. La especie más abundante es A. germinans (Arrieta y De la Rosa, 2003; Garcés-Ordóñez et al., (71%), seguida de L. racemosa (21%), y finalmente 2016). R. mangle (8%) (INVEMAR, 2015). Algunos factores relacionados con la expansión urbana, la Manglar en Puerto Colombia fragmentación del ecosistema, la contaminación con Puerto Colombia presenta una extensión residuos sólidos y el desarrollo de actividades socio aproximada de 93 km² integrándose en el Área 35

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 31-54, 2020 Metropolitana de Barranquilla (Figuras 1 y 3). Este vegetación adyacente a la Ciénaga del Totumo municipio cuenta aproximadamente con 162 ha de corresponde al bosque tropical seco y muy seco y al bosque de manglar (INVEMAR, 2005). El bosque matorral espinoso. Finalmente, a lo largo de las objeto de este estudio está localizado entre las llanuras de inundación de la ciénaga se observa una coordenadas 10°59’30.14\" N y 74°57’25.98” O, abundante vegetación de Typha dominguensis. La presenta una forma alargada norte-sur con una ciénaga está parcialmente protegida por una flecha longitud aproximada de 470 m a lo largo de su eje litoral de 5 km de largo, a saber, la flecha de principal y de 95 m a lo largo de su dimensión más Galerazamba (Carvajal, 2009; Anfuso, et al., 2015). corta. Hacia tierra, limita con un malecón o paseo Dicha flecha litoral encierra lagunas interiores, p. ej. marítimo de hormigón por el cual circulan vehículos “La Redonda”, las cuales se alimentan de las lluvias (Sánchez-Moreno et al., 2019). Hacia mar, el y de las aguas marinas durante las tormentas. La bosque muestra una playa arenosa con amplitud que Laguna de La Redonda tiene una salinidad va de los 45 a los 95 m y que alberga una gran promedio de 23 ‰, adecuada para el desarrollo de cantidad de restos vegetales y residuos plásticos manglares (Instituto Colombiano de Desarrollo (INVEMAR, 2005). Rural, 2011). En la flecha litoral y circundante a esta, hay varias áreas de manglares compuestas por Departamento de Bolívar L. racemosa (77%), que se encuentra en el borde de Es uno de los más extensos de Colombia, con la laguna, y C. erectus (23%), que se encuentra en la 25.978 Km2, representando el 20 % del territorio del desembocadura de la ciénaga. Según el Instituto Caribe colombiano y el 2,3 % del total nacional Colombiano de Desarrollo Rural (2011), estos (INVEMAR y CARDIQUE, 2014). Se localiza manglares presentan un crecimiento arbustivo con entre las coordenadas 07°00´03´´ y 10° 48´ 37´´ de alturas promedio máximas de 6,1 m para L. latitud norte, y los 73° 45´ 15´´ y 75° 42´ 18´´ de racemosa y 5,7 m para C. erectus. INVEMAR longitud al oeste de Greenwich (INVEMAR y (2005), menciona que la existencia de manglar en CARDIQUE, 2014). Cartagena de Indias es su esta área está limitada por la poca salinidad y más capital y sus principales municipios son Magangué, aún por la presión ejercida por actividades El Carmen de Bolívar, Mompóx, Arjona, María la ganaderas que han quitado espacio a la vegetación Baja, Achí, Turbaco, San Juan Nepomuceno autóctona. (ENGEO, 2020). Según la PNAOCI (Política Nacional Ambiental para el Desarrollo Sostenible Ciénaga de La Virgen de los Espacios Oceánicos y las Zonas Costeras e La Ciénaga de La Virgen o de Tesca se clasifica Insulares de Colombia), la zona costera de Bolívar como un humedal marino-costero de estuario o es parte de la Unidad Ambiental Costera (UAC), del complejo estuarino (Instituto Humboldt - Fundación río Magdalena, complejo Canal del Dique - Sistema Omacha, 2015), y cuenta con un área superficial lagunar de la Ciénaga Grande de Santa Marta. De aproximada de 3,025 ha y profundidad máxima de esta UAC hacen parte los sistemas costeros del 1,5 m (Carbal et al., 2015), figuras 1 y 3. Es Magdalena y el de los archipiélagos coralinos de considerada uno de los más significativos Islas del Rosario y San Bernardo (INVEMAR y humedales costeros de Colombia ya que en ella se CARDIQUE, 2014). A lo largo de la costa de este pueden observar alrededor de 775 ha de mangle departamento se han investigado los siguientes (Díaz et al., 2010), con cuatro de las cinco especies bosques de manglar (Figuras 1 y 3): reportadas en el Caribe colombiano: Rhizophora mangle (67%), Avicennia germinans (30%), Ciénaga del Totumo Laguncularia racemosa, Conocarpus erectus (3%). Está compuesta por un cuerpo de agua principal con L. racemosa se encuentra mayoritariamente en los una extensión aproximada de 1361,06 ha con varios bordes de los estanques abandonados, en cambio, C. parches de manglar en los bordes. Se localiza entre erectus solo se encuentra en el límite entre el los departamentos de Bolívar (Municipio de Santa bosque de manglar y la vegetación continental Catalina), y Atlántico (Piojó), figuras 1 y 3. Su (Instituto Humboldt - Fundación Omacha, 2015; salinidad promedio varía de 0,1 a 2 ‰, por lo que se Agudelo, 2000). La altura de los manglares varía de considera un cuerpo de agua dulce (Instituto 1 a 10 m según el sector forestal. Según la Colombiano de Desarrollo Rural, 2011). La Corporación Autónoma Regional del Canal del 36

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):31-54, 2020 Dique (CARDIQUE) (1998), la ciénaga presenta de alta resolución espacial del Google Earth Pro, a una floresta dominada por A. germinans y formada partir de puntos de control (9 puntos por imagen), principalmente por latizales y brinzales, con gran considerando el sistema de referencia evidencia de intervención causada por la tala ilegal, D_WGS_1984, UTM Zona 18 Norte que, el relleno artificial, creación de terrazas para la posteriormente, se rectificó con el sistema de implementación de la piscicultura, contaminación coordenadas Sirgas UTM Datum Bogotá. Mediante por residuos sólidos y la urbanización, todas estas el software ArcGIS 10.3.1 se posicionaron las actuaciones representan las presiones más intensas imágenes mediante transformación polinomial de sobre este ecosistema. Por otro lado, casi el 60% de primer orden obteniendo errores planimétricos las aguas residuales de Cartagena de Indias son permisibles (Crowell et al., 1991; Moore, 2000). depositadas en este cuerpo de agua lo que ha provocado fenómenos como eutrofización, aumento Resultados y discusión de la salinidad y pérdida de especies (Maldonado et al., 2011). En cuanto a la salinidad, ésta varía Evolución del manglar considerablemente mostrando un rango de 0 a 35‰ Autores como Ball y Farquhar (1984) y Mizrachi et (Instituto Humboldt - Fundación Omacha, 2015). al. (1980) han mencionado que la zonación es el resultado de la respuesta diferencial de las especies Metodología a gradientes de agentes fisiológicamente representativos como la salinidad, el nivel de La revisión bibliográfica o estado del arte, inundación y los niveles de marea (Hinde, 1954; corresponde a la descripción detallada de cierto Adams, 1963) y las propiedades del suelo tema o tecnología (Vélez y Galeano, 2002), y ésta incluyendo la fertilidad (Eleuterius y Eleuterius, ha sido la principal metodología utilizada en ésta 1979; Boto y Wellington, 1984; Nickerson y investigación. Así, este estudio constituye una Thibodeau, 1985). investigación eminentemente geográfica y por lo Así, la zonación del manglar no es homogénea tanto se ha abordado desde la teoría de la geografía debido a las condiciones ecológicas que los afectan. como ciencia de la organización del espacio (Chica, Según Von Phral (1990), en la región del Caribe, los 2005). manglares presentan la siguiente zonación clásica a En detalle, se analizaron los manglares de los partir de la línea de marea: 1. Rhizophora; 2. departamentos del Atlántico y Bolívar en Colombia Avicennia; 3. Laguncularia; y 4. Conocarpus; este y la documentación disponible priorizando los patrón no siempre se mantiene y depende de una artículos científicos publicados en revistas serie de factores y condiciones. nacionales e internacionales con respecto a la A continuación, se presenta la evolución de los temática del manglar en el Caribe colombiano, cuatro bosques de manglar investigados que son los informes de entidades medioambientales, institutos más relevantes en los departamentos del Atlántico y de investigación, y gubernamentales. Posterior a Bolívar, es decir La Ciénaga de Mallorquín, el ello se organizó la información recabada Manglar de Puerto Colombia, La Ciénaga del jerarquizando según criterios establecidos para Totumo y La Ciénaga de La Virgen. Para analizar alcanzar el objetivo de este estudio. También se han los resultados se ha procedido a considerar la conjugado los aportes bibliográficos con detalladas evolución del bosque cronológicamente, visitas de campo, en el marco de las cuales se estableciendo periodos de diferente duración (según caracterizaron las especies de manglar y se observó la información recabada), y por impactos; también su distribución y secuencia espacial, su estado se ha examinado la gestión de estos ecosistemas. vegetativo, las condiciones de su follaje y el estado de los neumatóforos. Ciénaga de Mallorquín Finalmente, para la realización de la cartografía Las características, la evolución y los impactos presentada en este estudio, se utilizaron mapas naturales y antrópicos registrados se presentan en la antiguos, cartas náuticas, imágenes de satélite SPOT figura 4 diferenciados según los siguientes y de Google Earth Pro, y fotos aéreas del Instituto intervalos temporales. Geográfico Agustín Codazzi de Colombia, cuya georreferenciación se realizó con base en imágenes 37

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 31-54, 2020 Figura 4. Evolución del manglar de la Ciénaga de Mallorquín y principales efectos de los impactos naturales y antrópicos en cada período. Período 1940-1980, figura 4. Para entender la de estabilizar la desembocadura del río y así evolución de la Ciénaga de Mallorquín hay que favorecer la entrada de embarcaciones hasta el comprender la evolución de la desembocadura del puerto fluvial de Barranquilla, en la desembocadura río Magdalena. A principios de 1800, el delta del del río Magdalena se construyeron en el 1935 dos Río Magdalena presentaba una forma muy simétrica espigones o tajamares que favorecieron una y su canal principal desembocada hacía el oeste, lo importante erosión en el lado oeste del río (Anfuso que generó numerosas islas barreras y flechas et al., 2015; Sánchez-Moreno et al., 2019), (Figura litorales (Restrepo et al, 2000) (Figura 5 a). Isla 5 a). Dichos tajamares aislaron la ciénaga del río tal Verde, el más amplio de estos cuerpos arenosos, como observaron el grupo de Investigación en mostraba una longitud de aproximadamente 10 km Tecnologías del Agua y la Corporación Autónoma con cientos de metros de ancho (Figura 5 b). Estas del Atlántico (2005; 2007) dando lugar a un fuerte condiciones favorecían el desarrollo del bosque de desequilibrio hidrológico ocasionado por el déficit manglar de la Ciénaga de Mallorquín en el marco de en el suministro de agua dulce, limitado al Arroyo un régimen estuarino formado por diversos sistemas de León y las lluvias directas, lo cual afectó coexistentes y conectados, es decir, los pantanos de representativamente a actividades como la pesca y, Cantagallo, la Ciénaga de Mallorquín, La Playa y en general, a la ecología del bosque de manglar Manatíes que representaban una amplia variedad de (Martínez et al., 1990). ecosistemas y áreas de pesca interconectadas. Al fin 38

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):31-54, 2020 Figura 5. Desembocadura del Río Magdalena en 1843 (a) y 2019 (b), evolución de la Isla Verde entre 1947 y 2019 (c), modificado de Villate et al. 2020. Período 1980-2000, figura 4. Para el período 1985- de permeabilidad del embarcadero occidental en la 1998, la Ciénaga de Mallorquín registró una desembocadura del río Magdalena. El proceso de condición ambiental de estrés debido al descenso de salinización continuó en los años siguientes (Ulloa- los procesos hidrodinámicos, fenómeno que se Delgado et al., 1998), y fue en parte acentuado por acentuaría en los años posteriores. En este período el fenómeno de El Niño en el periodo 1997-1998 La Ciénaga de Mallorquín se redujo notablemente; que fue considerado extraordinario por la magnitud la barra migró hacia tierra en promedio de 29,5 de las alteraciones provocadas en Colombia. Según m/año, por lo cual se produjeron cambios la Corporación Andina de Fomento (CAF) (2000), morfológicos relevantes y una cuantiosa pérdida en los daños perceptibles por el impacto del fenómeno la cubierta de manglares (esencialmente de R. de El Niño, no solo fueron sociales y económicos, mangle), en la parte hacia mar de la laguna (Villate sino también ambientales ya que los caudales de los et al., 2020). De todas formas, la pérdida de R. ríos más importantes del país se redujeron mangle no solo se asoció al incremento de los significativamente. Se reubicaron bocatomas sobre procesos erosivos que condujeron a la pérdida de los ríos Magdalena y Cauca, lo que provocó el árboles y superficies de playa dificultando la período de sequía más crítico del río Magdalena con implantación de nuevos propágulos de R. mangle, fluctuaciones entre el 45 y 70% en su cuenca baja sino también al aumento de la salinidad. En detalle, minimizando los aportes de agua a la Ciénaga de Galvis et al. (1989), señalaron que se registró un Mallorquín y provocando un posterior aumento de aumento de la salinidad debido a los cambios en las la salinidad. Como consecuencia de lo anterior, en condiciones hidrodinámicas que se observaron a 1998 se observó una estrechez de la franja de R. partir de finales de la década de los ochenta. Dichos mangle en las partes sur, noreste y noroeste la cual cambios se vincularon a los escasos suministros de fue sustituida más tarde por un bosque agua continental y marina, debido a la reducción de monoespecifico de A. germinans, con la presencia entrada de agua dulce del Arroyo de León y la falta de pocos individuos de L. racemosa y C. erectus y 39

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 31-54, 2020 plantas xerofíticas (Prosopis juliflora, Capparis problema está asociado a la alta presencia de odantissima, Sarcostema sp. y Stigmaphyllum sp.), residuos sólidos (esencialmente plásticos), que generalmente, el bosque presentaba individuos podrían impedir el desarrollo normal de nuevas maduros, pero de poca altura (3.86 m promedio), y plántulas (Figura 6 a y b). con hojas características de las plantas xerofíticas (Ulloa-Delgado et al., 1998). Manglar de Puerto Colombia Período 2000-2020, figura 4. Según INVEMAR Las características, la evolución y los impactos (2007) y GTA (2005), la disminución de R. mangle naturales y antrópicos registrados se presentan en la continuó hasta el año 2005. Se destaca que, en figura 7, diferenciados según los siguientes 2007, las comunidades pesqueras iniciaron intervalos temporales. Según Sánchez-Moreno et al. programas de reforestación con apoyo de (2019), las especies de manglar que caracterizan el autoridades locales, lo que influyó en la bosque de Puerto Colombia son A. germinans y L. recuperación del manglar (INVEMAR, 2007; racemosa que conviven con otras especies de menor Sánchez-Moreno et al., 2019). Los programas de abundancia. reforestación y la estabilización de las condiciones Período 1940-1980, figura 7. La evolución de este hidrológicas tuvieron efectos positivos que se litoral está muy relacionada a la construcción de los manifestaron esencialmente en los años siguientes. tajamares en 1935 en la desembocadura del río En el año 2016, la Corporación Autónoma Regional Magdalena (Anfuso et al., 2015; Sánchez-Moreno del Atlántico llevó a cabo actividades enfocadas a la et al., 2019). La construcción de los espigones recuperación ambiental del pantano a través de la favoreció la erosión del lado izquierdo (oeste), del limpieza directa de canales y la instalación de río y la formación de numerosos cuerpos arenosos, mallas en las alcantarillas para reducir los desechos es decir islas y flechas litorales que migraron hacía que ingresaban en los canales que comunican a la el sur según la deriva litoral predominante (Figura 5 ciénaga con el Río Magdalena (Corporación a). La Isla Verde, el principal de dichos cuerpos Autónoma Regional del Atlántico, 2017). Según la arenosos se adosó al litoral en correspondencia de Contraloría distrital de Barranquilla (2018), en el Puerto Colombia entre 1947 y 1953 (Anfuso et al., 2020, se desarrollará un proyecto que, para 2015), Figura 5 b, formando unas pequeñas lagunas recuperar sus condiciones iniciales, declare a la costeras que empezaron a desarrollar cortas Ciénaga de Mallorquín como área protegida. extensiones de manglar que crecieron en los años Actualmente, aunque se observa un proceso de auto siguientes. Sánchez-Moreno et al. (2019), regeneración del bosque de manglar, el principal comentaron la existencia a partir de 1976 de un Figura 6. Rhizophora mangle en buenas condiciones al norte de la Ciénaga de Mallorquín (a) y presencia de residuos sólidos (esencialmente plásticos) en el manglar (b). 40

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):31-54, 2020 Figura 7. Evolución del manglar de Puerto Colombia y principales efectos de los impactos naturales y antrópicos en cada período. bosque (aprox. 3,643 m2), protegido por una Período 2000-2020, figura 7. Sánchez-Moreno et al. ciénaga actualmente llamada Ciénaga de Balboa (2019), por medio de un análisis a mayor escala que se localizada más al sur (Figura 8). espacial y temporal llevado a cabo mediante Período 1980-2000, figura 7. En las décadas de los imágenes de Google Earth, observaron cómo en ochentas y noventas se pudo observar que los 2004 el bosque estaba directamente sujeto a la cuerpos arenosos se adosaron a tierra y continuaron acción del oleaje incidente ya que no estaba su migración hacia el suroeste, creando una corta e protegido por ningún cuerpo arenoso. Para ese año incipiente flecha en Puerto Velero la cual fue el bosque tenía un ancho en su parte central de 134 creciendo y migrando en el tiempo en esa dirección m que se redujeron considerablemente en los años a expensas de los acúmulos sedimentarios en Puerto siguientes. Entre 2011 y 2017 se identificó un Colombia (Figura 5 b). En 1981, el bosque de aumento gradual de la erosión del bosque y un manglar estaba aún protegido (sobre todo en el avance del litoral al norte de este debido a la sector central y meridional), por una barra de arena construcción de seis espigones (Sánchez-Moreno et y presentaba buenas condiciones y amplia extensión al., 2019), figura 8. En 2011, el bosque de manglar (aprox. 86,640 m2) (Sánchez-Moreno et al., 2019). registró erosión, con un ancho en su parte central de 41

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 31-54, 2020 Figura 8. Área de Puerto Colombia donde destacan los espigones construidos a norte (aguas arriba) del bosque y la Ciénaga de Balboa. 73 m, mientras que el litoral al norte (aguas arriba), aporte de agua dulce proviene del arroyo que recibe del mismo registró un avance debido a la las aguas provenientes de la laguna de oxidación del construcción de los espigones (Sánchez-Moreno et municipio (Figura 9 a y b). al., 2019). Para el año 2015 se percibió una erosión del litoral de alrededor 1,000 m en correspondencia Ciénaga del Totumo del muelle de Puerto Colombia y una gran Las características, la evolución y los impactos migración de la flecha de Puerto Velero (Sánchez- naturales y antrópicos registrados se presentan en la Moreno et al., 2019). En este año, el bosque figura 10 diferenciados según los siguientes presentaba una extensión aproximada de 17,835 m2, intervalos temporales. y ya no estaba protegido por la barra arenosa, la Período 1940-1980, figura 10. Anterior a la década cual había migrado hacia el suroeste engordando la de los setenta, La Ciénaga del Totumo se flecha de Puerto Velero (Figura 5 b). Dichas comunicaba con el Mar Caribe a través de una condiciones favorecieron la prevalencia de entrada natural de aguas saladas generando condiciones erosivas que continuaron en años condiciones adecuadas para el crecimiento del posteriores ya que las grandes cantidades de manglar (INVEMAR, 2007; INCODER 2011). En sedimentos atrapados por los espigones dejaron de la década de 1970 las puertas de entrada alimentar el litoral frente al bosque de manglar que convirtieron gran parte de la Ciénaga del Totumo en registró una gran erosión en los años 2013 y 2016 un sistema de agua dulce que recibía suministros de hasta que, en 2018, el bosque presentó un área numerosas corrientes, como Punta Antigua, Lata, aproximada de 15,872 m2 (Sánchez-Moreno et al., Calabria y Bombo (Ulloa-Delgado et al., 1998). Por 2019). En la actualidad el bosque se encuentra este motivo, durante la temporada de lluvias, la degradado y presenta abundantes residuos sólidos, salinidad se acercaba a cero y durante las estaciones en especial plásticos, y ausencia de agua superficial secas (enero-mayo y julio-septiembre), se en su zona sur, mientras que en su zona norte el incrementaba hasta 15 ‰ (Narváez et al., 2005). Se 42

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):31-54, 2020 Figura 9. Presencia de residuos sólidos en la zona norte del Manglar de Puerto Colombia (a) y ausencia de agua superficial en la zona sur del manglar por alteración en su hidrología (b). Figura 10. Evolución del manglar de la Ciénaga del Totumo y principales efectos de los impactos naturales y antrópicos en cada período. observaron especímenes de R. mangle, L. racemosa, Delgado et al., 1998). C. erectus y A. germinans, siendo estos últimos los Período 1980-2000, figura 10. INCODER (2011), más abundantes. Se observó una disminución registró una importante pérdida de manglar (ca. 280 considerable de R. mangle en la boca de la ciénaga, ha), en el periodo 1985-1998 relacionada con la y en la orilla oeste se registró la presencia de Typha transformación del bosque en un ecosistema de dominguensis alternándose con C. erectus (Ulloa- vegetación de agua dulce. Para el período 43

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 31-54, 2020 comprendido entre 1998 y 2013 se observó un manglar entre 1970 y 1990 asociada a su tala ilegal incremento de 13 ha como consecuencia del para aprovechamiento de las comunidades locales. crecimiento de individuos en la parte occidental de Período 1980-2000, figura 11. Se observó la Ciénaga y de la flecha de Galerazamba y una reducción de la parte norte de la ciénaga relacionada disminución en la parte oriental. De acuerdo con con sucesos tales como la caída de árboles por el Anfuso et al. (2015), y Carvajal (2009), la flecha huracán Mitch entre los meses de octubre y litoral de Galerazamba ha experimentado cambios noviembre de 1998, la acumulación de materiales morfológicos relevantes desde su descripción de desecho en las raíces de R. mangle; la tala ilegal original en 1805. Anfuso et al. (2015), notificaron de L. racemosa que presentó una mortalidad del un retroceso de la flecha entre 1947 y 2013, 92,9%, el relleno del terreno, la construcción de una registrando una acumulación de ca. 0,7 km2 y una pista de conexión con el aeropuerto local y la migración en el sentido de la deriva de 80 m carretera Cartagena-Barranquilla, entre otras aproximadamente, definiendo que el aumento en el (Carbal et al., 2015). A posteriori, la mencionada área de manglares estaba relacionado con el carretera afectó significativamente los intercambios crecimiento de dicha flecha litoral (Carvajal, 2009; de agua entre la ciénaga y el Mar Caribe reduciendo Orejarena et al, 2015). la entrada de agua y provocando problemas como Período 2000-2020, figura 10. Para el año 2004, eutrofización, aumento de salinidad y mortalidad de INVEMAR (2005) observó que la cubierta de peces (Carbal et al., 2015). Además, la construcción manglar se redujo a una franja de entre 5 y 10 m de de infraestructura turística y acuícola se vio ancho aproximadamente, con vegetación compuesta intensificada (Torregroza et al., 2014). En por C. erectus y L. racemosa. En aquella zona, la conclusión, se presentó una reducción de ca. 40 ha cobertura natural de manglar fue desplazada en el período 1985-1998 (Villate et al., 2020). progresivamente por pastos macrófitos y actividades Período 2000-2020, figura 11. Entre los años 1998 humanas como la agricultura y la ganadería y 2013 se incrementaron 255 ha a lo largo del borde (INVEMAR, 2007). En el lado suroeste de la oriental de la ciénaga relacionado con el desarrollo ciénaga se registró una angosta línea de C. erectus, de un proyecto en La Bocana, a fines de 2000, que con plantas de 7,5 m de altura en promedio, sin garantizaba la entrada permanente de agua del Mar regeneración natural o refloración (INVEMAR, Caribe (Moor et al., 2002). 2005). Entre el 2013 y el 2018, el bosque de Para el año 2004, INVEMAR (2005) registró un manglar se degradó, con una pérdida de ca. 33 ha; aumento en la vegetación de manglar dominado por esta disminución fue principalmente observada en el R. mangle y A germinans, que representaron el 97% lado este, mientras que el lado occidental mostró un de la cantidad total, seguidos por L. racemosa, en ligero aumento asociado con el crecimiento de los bordes de estanques abandonados y C. erectus manglares en las lagunas ubicadas en la flecha en los límites de la laguna con la vegetación litoral de Galerazamba. Actualmente, las áreas que continental; en ese mismo año se llevó a cabo un estaban cubiertas por manglar se usan programa de reforestación, plantándose 401,564 principalmente para actividades agrícolas y plantas de 4 especies de manglares en un área de ganaderas y el acceso del agua de mar a la ciénaga 44,3 ha (INVEMAR, 2005). está restringido obedeciendo a intereses económicos En conclusión, el restablecimiento de la (Villate et al., 2020). hidrodinámica en la ciénaga y la implementación de programas de reforestación parecen ser las Ciénaga de La Virgen principales razones del aumento de la cobertura de Las características, la evolución y los impactos manglares entre 1998 y 2013 (Villate et al., 2020). naturales y antrópicos registrados se presentan en la Posteriormente, se observó una reducción de la figura 11 diferenciados según los siguientes cobertura de manglar de aproximadamente 30 ha intervalos temporales. debido esencialmente a la conclusión de la Período 1940-1980, figura 11. A pesar de la construcción, en 2015, de la carretera Cartagena- insuficiente información al respecto, CARDIQUE Barranquilla y el emplazamiento de un viaducto de (2007) señala que se evidenció una pérdida de 5,39 km de longitud, de los cuales 4,73 km pasan 44

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):31-54, 2020 Figura 11. Evolución del manglar de la Ciénaga de La Virgen y principales efectos de los impactos naturales y antrópicos en cada período. sobre la Ciénaga de La Virgen donde se talaron bajo asentamiento de población. Para 2020, se autorización 1,158 árboles de manglar (Villate et contabilizan ca. 775 ha de manglares constituidos al., 2020). En ese año, el Instituto Humboldt y la por R. mangle, A. germinans y L. racemosa. Fundación Omacha, observaron que en la zona norte de la ciénaga solo existía R. mangle (64%) en Impactos naturales y antrópicos las orillas y A. germinans (33%), hacia el Diferentes factores como son los oceanográficos, continente, mientras que 4 especies de manglares climáticos, geomorfológicos, las condiciones fueron registradas en el sector oriental: A. edáficas, el nivel y duración de las inundaciones, la germinans (65%), R. mangle (33%), C. erectus salinidad y la carga de sedimentos definen la (0,6%), y L. racemosa (0,3%). Dentro del bosque no estructura y composición florística de los manglares hubo eventos de inundación permanentes, por lo (Mira et al., 2019). Es así que la caracterización de tanto, A. germinans dominó (con 97%), tanto C. un bosque de manglar debe tomar en cuenta, erectus como L. racemosa fueron raros e además de la evaluación temporal, un análisis de las intercalados con A. germinans. diferentes presiones que influyen en su evolución. También se identificaron nuevas pérdidas de La salinidad influye intensamente en la estructura y cobertura de manglar en las áreas del sur y sudeste el estado vegetativo de los manglares e inclusive de la ciénaga, vinculadas a la acuicultura y al ligeras variaciones de este factor pueden causar 45

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 31-54, 2020 cambios ecológicos abruptos (Ball, 2002). Además, modificadas. Según Rico y Palacios (1996), los las condiciones de salinidad juegan un relevante manglares de A. germinans son escasos en especial papel ecológico en cuanto evitan la invasión de entre los periodos de inundación con salinidad baja plantas terrestres y así lo resguardan de la acción de y el suelo seco que se presenta con una costra de fitotoxinas y otras armas químicas competidoras sal, fenómeno observable en algunas regiones de la (Von Prahl, 1990). Gran parte de los manglares península de Yucatán en México. Estos datos pueden crecer en agua dulce, sin embargo, existe sugieren que las variaciones observadas en la mayor estimulo de crecimiento en condiciones composición y estructura de la vegetación son la salinas que varían entre el 5 y el 50‰, dependiendo confluencia de un conjunto de factores variables en de la especie (Ball, 2002; Sobrado y Ewe, 2006), y el tiempo. Un estudio realizado por Yáñez-Espinoza algunas especies de manglar (p. ej. A. germinans), et al. (2009) en la Laguna de la Mancha en son capaces de resistir salinidad intersticial hasta los Veracruz, México, señaló que A. germinans crece 90‰ por periodos de tiempo relativamente cortos en sitios con mayor período de inundación y (Ulloa-Delgado et al., 1998). salinidad en el período húmedo, y menor nivel de Así, el grado de tolerancia a la salinidad determina inundación y salinidad en la temporada seca, el el dominio de una especie u otra dentro del bosque aumento del diámetro de volumen de fibra de A. de manglar como se ha observado a lo largo del germinans se relaciona con lugares de menor Caribe colombiano (Ball, 2002; Osland et al., salinidad en temporadas húmedas, lo que hace a esta 2018), y en muchos lugares en el mundo (Ulloa- especie altamente susceptible a los cambios en los Delgado et al., 1998; Sobrado y Ewe, 2006; Mira et patrones hidrológicos que son capaces de provocar al., 2019). Así, Cortez-Castillo y Rangel (2011), mortalidades extensas (Francis y Lowe, 2000). para el manglar de la Bahía de Cispatá en En el marco de este estudio se observó cómo, Colombia, señalan la dominancia de R. mangle, debido al aumento de la salinidad en el periodo especie que por su adaptabilidad ecológica se 1980-2000, en la Ciénaga de Mallorquín, se dio una desarrolla en diferentes condiciones de salinidad, disminución de las especies A. germinans y R. inundación y sustrato. En el caso del Golfo de mangle que fueron sustituidos por A. germinans de México, Febles-Patrón et al. (2007), afirman que la baja estatura y algunos individuos de L. racemosa etapa de establecimiento de R. mangle se ve (INVEMAR, 2005). Los valores de salinidad controlada por la salinidad ya que éste es el factor posteriormente regresaron a condiciones normales, que domina la producción de raíces en los entre el 14 y el 50 ‰ en agua intersticial, propágulos. favoreciendo la recuperación y el crecimiento de A. Las dos especies más significativas del Caribe germinans, R. mangle y L. racemosa (INVEMAR, colombiano se desarrollan en ambientes salinos; R. 2015). La misma tendencia se observó en el bosque mangle tiene un crecimiento óptimo en condiciones de Manglar de Puerto Colombia donde se detectaron de salinidad intersticial cercana al del agua de mar suelos con alta salinidad, de 76 ‰, que aventajaron (35‰) y A. germinans puede tolerar salinidades a la especie A. germinans, sobre R. mangle. intersticiales entre el 60 y el 65‰ (Mira et al., La mortalidad de manglares a causa de la 2020). En zonas con valores superiores a 90‰ se hipersalinidad se reportó también en las últimas observan bosques menos densos y con alta décadas en la Ciénaga Grande de Santa Marta, en la mortalidad de individuos (Ulloa-Delgado et al., parte noreste de la desembocadura del río 1998). Magdalena, donde los sitios con vegetación muerta En otros lugares, p. ej. en Malasia, Tailandia y o enana tienen una salinidad promedio del suelo del Australia, se ha observado que el desarrollo óptimo 74 ‰, con valores entre 52 y 100 ‰. El área basal y para R. mangle se da con valores de salinidad entre el volumen de biomasa forestal se correlacionan los 10 y 20‰, con la tasa de crecimiento más alta inversamente con la salinidad del suelo (Cardona y en lugares con salinidades más bajas. Soto y Botero, 1998). En la Ciénaga de La Virgen se Corrales (1987) observaron en la costa pacífica de evidenció el aumento de la salinidad debido a la Costa Rica que, en el caso de A. germinans, la construcción de una carretera que obstruyó el salinidad está relacionada con el tamaño y forma de intercambio natural de agua con el Mar Caribe y hojas, encontrándose en lugares más salinos favoreció además a un proceso de eutrofización ya individuos con hojas más pequeñas y de formas que la ciénaga recibe el 60% de las aguas residuales 46

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1):31-54, 2020 de Cartagena (114,000 m3/día). factores que producen pérdida de manglares, por Finalmente, el proceso opuesto, es decir una ejemplo, las tormentas y los huracanes que disminución de la salinidad, se observó en la producen casi el 45% de todos los disturbios no Ciénaga del Totumo. A partir de los años 2000 el antropogénicos reportados (Mira et al., 2019). En el área se transformó en un ecosistema dominado por caso de la ciénaga de La Virgen como se mencionó, plantas de agua dulce tales como Typha fue afectada por el huracán Mitch y como dominguensis y Eichhornia crassipes a causa de la consecuencia se perdió un número importante de pérdida del aporte de agua de mar por el cierre de árboles (Lavell, 2005). Con respecto al Manglar en las esclusas en la bocana que conectan con el Mar Puerto Colombia, el período de sequía durante el Caribe (Moor et al., 2002). fenómeno de “El Niño”, impactó negativamente Por otro lado la deforestación es considerada una de sobre el bosque de manglar (Sánchez-Moreno et al., las causas antropogénicas más relevantes en la 2019). Además, se registró una pérdida de cobertura pérdida de bosques de manglar. En Colombia se debido a los procesos crónicos de erosión costera presenta la tasa más alta de deforestación de que produjo la pérdida de R. mangle, la especie más América del Sur con valores entre 1,1 y 0,6% entre expuesta a la acción del oleaje especialmente a 1980-1990 y 2000-2005 (Blanco et al., 2012). partir de 2011 debido a la construcción de Dicha deforestación está en gran parte asociada a la estructuras antrópicas aguas arriba del manglar implementación de estanques de acuicultura y a la (Sánchez- Moreno et al., 2019). Este proceso se ha expansión urbana en áreas turísticas (INCODER, descrito en otros lugares, por ejemplo, Tovilla- 2011). Hernández et al. (2004), señalaron que, en la costa La tala ilegal, que se ha observado a menudo en el norte de Nayarit de la costa del Pacífico de México, marco de este estudio, fue esencialmente debido al donde se producen alrededor de crecimiento urbano en el caso de la ciénaga de 22 ciclones por año (Prieto, 1993), el efecto del Mallorquín, que registró la progresiva urbanización huracán Rosa fue muy relevante sobre L. racemosa de su parte sur entre los años 2013 y 2018. En la y A. germinans, registrando gran erosión en el borde ciénaga del Totumo se percibe el cambio de uso del del bosque y provocando la mortalidad de plántulas suelo como factor de deforestación de manglar; en por la caída de árboles. Sin embargo, la resiliencia detalle la deforestación fue debido a la expansión de de estos manglares fue adecuada, provocando una la frontera agrícola y el aumento de la actividad regeneración de casi el 85% de los árboles perdidos ganadera alrededor de la ciénaga (INCODER, en tres meses. Según Carrillo-Bastos et al. (2008) el 2011). En la ciénaga de La Virgen, la expansión proceso de recuperación del manglar varía entre las urbana derivada de la demanda de suelo por el especies que forman el bosque y en función de la desarrollo de la actividad turística, la construcción zonación del mismo, mientras que Citrón y de vías, la implantación de la acuicultura, y el uso Schaeffer-Novelli (1985), afirman que la de madera para la construcción de viviendas fueron disponibilidad y cantidad de energía permite a la los principales factores relacionados con la vegetación desarrollarse y los tensores como deforestación del manglar (INCODER, 2011). sequías, tormentas y huracanes representan La deforestación no solo trae como consecuencia la sumideros de energía que aportan a su desarrollo. pérdida de manglar sino que también está En el caso del manglar de Puerto Morelos en relacionada con alteraciones en la diversidad, Quintana Roo en México, Carillo-Bastos et al. estructura y productividad del bosque (Walters, (2008) señalan que los vientos provocados por los 2005; Tovilla et al., 2014; Richard y Fries, 2015). A huracanes se reflejan en la pérdida de C. erectus, en nivel mundial, la deforestación está relacionada con comparación con R. mangle; esto principalmente la extracción de madera principalmente para su uso por los diferentes patrones de crecimiento, ya que la en construcción (ej. ranchos), la acuicultura, la primera especie tiende a adquirir gran altura, lo que agricultura, la silvicultura y la urbanización que la hace más vulnerable al impacto del viento. conlleva al desarrollo de bosques compuestos por árboles de baja altura y diámetro delgado (Blanco et Análisis de la gestión de las áreas de manglar en al., 2012; Tovilla et al., 2014; Richard y Fries, Colombia 2015). A nivel mundial, se han implementado mecanismos Finalmente, las presiones naturales son otros para garantizar la sostenibilidad de la biodiversidad 47

Chacon Abarca et al. / Revista Latinoamericana de Recursos Naturales 16(1): 31-54, 2020 a través de la creación de convenios internacionales, Ambiente y la Ley 99 de 1993, la cual crea el SINA en el marco de los cuales los países suscriptores (Uribe y Urrego, 2009). tienen la responsabilidad de acatar las medias Diversas leyes han sido creadas para la protección impuestas buscando la preservación ambiental. En en Colombia (Tabla 1). el caso de los manglares, éstos representan un También se han desarrollado algunas iniciativas objetivo mundial de conservación por lo que su políticas en relación al manejo de zonas costeras en protección está ampliamente impulsada. Colombia, siendo las más destacables las siguientes A continuación, se señalan los principales (Tabla 2). convenios internacionales ratificados por Colombia Según FAO (2020), las tasas de deforestación para la conservación de manglares (Figura 12). elevadas de manglares en el Caribe se relacionan A nivel nacional, La Constitución Política de con la acuicultura y la infraestructura turística. Colombia (1991), se ubica jerárquicamente en el Organizaciones como la UNESCO promueve su nivel superior de las normas del Estado (Avella et Programa sobre el Hombre y la Biosfera, el al., 2010). El Sistema Nacional Ambiental (SINA), Programa Hidrológico Internacional y el Programa está formado por las Corporaciones Autónomas sobre los Sistemas de Conocimiento Locales e Regionales (CAR), el Ministerio del Ambiente y Indígenas dirigidos a la preservación del manglar Desarrollo Sostenible (MADS), las Entidades (UNESCO, 2020). Otro proyecto es la Iniciativa Territoriales (ET) y los institutos de investigación sobre el Carbono Azul que atenúa los efectos del adscritos (Avella et al., 2010), desde donde se cambio climático especialmente en manglares, regulan las condiciones de conservación y manejo marismas y praderas marinas (INECOL, 2020). de ciénagas, pantanos, lagos, lagunas y otros Un proyecto de relevante importancia es el Plan de ecosistemas hídricos (Uribe y Urrego, 2009). Acción Regional para la Conservación de los Regionalmente, las áreas de manglar están bajo la Manglares en el Pacífico Sudeste, formado por jurisdicción de las CAR, Institutos de Investigación (Chile, Colombia, Ecuador, Panamá y Perú), los (INVEMAR, Institutos de Investigaciones cuales resolvieron participar en la gestión y diseño Ambientales del Pacífico), la Unidad de Parques de un plan de acción regional para la conservación Nacionales y los entes territoriales (Uribe y Urrego, de sus manglares en el Pacífico Sudeste (PAR- 2009). La normativa que controla las zonas de Manglares), en el año 2013 (Comisión Permanente manglares está enmarcada bajo el Decreto-Ley del Pacífico Sur y UNESCO, 2015). Se esperan 2811-1974, del cual se dicta el Código Nacional de resultados de esta alianza estratégica para el año Recursos Renovables y de Protección al Medio 2020. Figura 12. Convenios internacionales ratificados por Colombia. 48