rev31-3-18

1 Revista 313 de setembro de 2018 Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018



Biotemas, 31 (3): 1-13, setembro de 2018 http://dx.doi.org/10.5007/2175-7925.2018v31n3p31ISSNe 2175-7925 RevisãoAscogregarina (Apicomplexa: Lecudinidae): An overview ofits distribution and pathogenicity on Aedes aegypti and Ae. albopictus development Thiago Nunes Pereira 1 Josiane Somariva Prophiro 2 Guilherme Liberato da Silva 1,3 Joice Guilherme de Oliveira 2 Onilda Santos da Silva 1* 1 Departamento de Microbiologia, Imunologia e Parasitologia, ICBS Universidade Federal do Rio Grande do Sul Rua Sarmento Leite, 500, CEP 90050-170, Porto Alegre – RS, Brasil2 Departamento de Ciências da Saúde, Grupo de Pesquisa em Imunoparasitologia Universidade do Sul de Santa Catarina Avenida José Acácio Moreira 787, CEP 88704-900, Tubarão – SC, Brasil 3 Laboratório de Acarologia, Tecnovates, Universidade do Vale do Taquari CEP 95914-014, Lajeado – RS, Brasil * Autor para correspondência [email protected] Submetido em 13/09/2017 Aceito para publicação em 01/08/2018Resumo Visão geral da distribuição de Ascogregarina (Apicomplexa: Lecudinidae) e seu papel no desenvolvimento biológico de Aedes aegypti e Ae. albopictus. As ascogregarinas são protozoários, pertencentes ao filo Apicomplexa, que parasitam várias espécies de invertebrados, incluindo algumas importantes espécies de mosquitos envolvidas na transmissão de arboviroses, como dengue, febre amarela, chikungunya e zika. As espécies gregarinas mais frequentemente reportadas em mosquitos são Ascogregarina culicis, A. taiwanensis e A. barreti, as quais possuem Aedes aegypti, Ae. albopictus e Ae. triseriatus como hospedeiros naturais, respectivamente. Estudos têm demonstrado que o parasitismo de algumas espécies de Ascogregarina pode influenciar negativamente o desenvolvimento biológico desses mosquitos e tal influência depende da sua distribuição ambiental. Assim, nesta revisão, foi verificada a distribuição de espécies de Ascogregarina em vários países, bem como sua influência no desenvolvimento de mosquitos e seu possível uso como controle destes insetos. Palavras-chave: Arboviroses; Controle de mosquitos; ParasitismoAbstract Ascogregarina species are protozoa that belong to the phylum Apicomplexa and parasitize several species of invertebrates, including some important mosquito species involved in transmitting arboviruses, such as dengue, yellow fever, chikungunya and Zika virus. The most frequent gregarine species reported for mosquitoes areEste periódico está licenciado Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018conforme Creative CommonsAtribuição 4.0 Internacional.

4 T. N. Pereira et al. Ascogregarina culicis, A. taiwanensis and A. barreti, which have Aedes aegypti, Ae. albopictus and Ae. triseriatus as natural hosts, respectively. Studies have shown that parasitism by some Ascogregarina species can negatively influence the biological development of mosquitoes and that this influence depends on their environmental distribution. In this review, we revise the distribution of Ascogregarina species in several countries and discuss how these parasites influence the development of mosquitoes and could possibly be used as a mosquito control. Key words: Mosquito control; Parasitism; Vector-borne diseasesIntroduction prevalent in the United States, where it is responsible for transmitting the La Crosse virus (JONES et al., Some mosquito species, such as Aedes aegypti 1999; BORUCKI et al., 2001; WESTBY et al., 2015).Linnaeus and Ae. albopictus Skuse, are globally However, this species has been recently reported inimportant vectors of diseases and are responsible for Mexico (SÁNCHEZ-TRINIDAD et al., 2014). A studytransmitting arboviruses, such as dengue, yellow fever, conducted by Trout Fryxell et al. (2015) demonstratedchikungunya (GUBLER, 2011; STAPLES; FISCHER, the natural infection of Ae. triseriatus by the La Crosse2014), Mayaro virus (VIEIRA et al., 2015), and Zika virus based on larvae collected in a cemetery that werevirus (CHOUIN-CARNEIRO et al., 2016). Dengue is screened for LACv using RT-PCR.considered one of the most important arboviruses dueto high morbidity and mortality, and because of large The ability of Ae. triseriatus to utilize artificialepidemics in several regions around the world, especially container habitats for larvae development, like Ae.in tropical and subtropical countries (GUZMAN; aegypti and Ae. albopictus, suggests that this speciesHARRIS, 2015). The chikungunya virus has also could easily become established in Latin America.caused serious epidemics in various parts of the worldand, in most cases, its symptoms are very similar to Controlling the vectors is the main method useddengue. However, sometimes the infection causes strong to avoid arboviruses, which can be done by naturallyinflammation in the joints that leads to severe pain in the managing artificial breeding places of mosquitopatient due to persistent arthralgia (MONTERO, 2015; larvae. A second method is to apply biological andWEAVER; FORRESTER, 2015). Arthralgia can also chemical products when using integrated managementbe the most severe and prominent manifestation of a in environmental programs (SALOKHE et al., 2012;Mayaro virus infection, which is found in South America SILVA et al., 2013; ARAÚJO et al., 2015; CAIXETA et(VIEIRA et al., 2015). al., 2016). Among these applications, chemical control may promote the selection of resistant populations More recently, another neglected arthropod virus, (PROPHIRO et al., 2011; BELLINATO et al., 2016;called the Zika virus, emerged in Brazil in 2015. Since SMITH et al., 2016) and cause other problems, suchthen, this disease has spread rapidly within the Americas, as adverse effects on non-target organisms, highgiving rise to several cases of congenital malformations cost and environmental damage, since most appliedand neurological syndromes (HEUKELBACH et al., insecticides are not biodegradable (BLAIR et al.,2016). 2000). Environmentally friendly alternatives have been explored to help reduce the selection pressure for Both Ae. aegypti and Ae. albopictus are distributed insecticide resistance. Biocontrol strategies includeworldwide, from tropical to temperate climates, and natural organisms that exploit mosquito behaviour tooccupy all of Brazil (KRAEMER et al., 2015) where increase mosquito mortality and releasing mosquitoesmillions of dengue, chikungunya and Zika outbreaks that are either sterile or unable to transmit diseasehave been reported annually, mainly in the Northeast (BENELLI et al., 2016). This control method isRegion of the country. Another important species advantageous because it employs organisms that haveresponsible for transmitting arboviruses is Ae. triseriatus target specificity, does not cause environmental pollutionSay. This is an invasive mosquito species that isRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Influence of Ascogregarina spp. on the development of mosquitoes 5and has a lower risk of selecting resistant populations Ascogregarina (syn. Monocystis von Stein, Lankesteria(GARCIA et al., 2016). Some examples of biocontrol Mingazzini and Ascocystis Grasse) and Psychodiellastrategies are growth regulators that act through chitin (Eugregarinorida: Aseptatorina) have recently beensynthesis inhibitors, and behaviour modifiers that can included in the new family Ascogregarinidae. Previously,be generated by viruses, bacteria, fungi, and protozoa species that parasitize mosquitoes and sandflies belonged(LELES et al., 2012; LU et al., 2012; OTTA et al., to a single genus: Ascogregarina (DESPORTES,2012; SILVA et al., 2013). As demonstrated, Ae. aegypti 2013). However, recently, they were placed in twoand Ae. albopictus are potential vectors of a number genera: (1) Ascogregarina, represented by speciesof arboviruses. Each of these mosquito species can that parasitize mosquitoes, flies and fleas; and (2)naturally harbour a specific gregarine parasite that Psychodiella, represented by species that parasitizeallows the host mosquito to carry out life functions sandflies (LANTOVA; VOLF, 2014). The classificationwhile remaining relatively unaffected by its presence using trophozoites is based on parasite habitats, host(MORALES et al., 2005). Among these protozoa, some diversity and morphological characteristics (VIVIER;species of Ascogregarina are highly prevalent in natural DESPORTES, 1990).populations of some mosquito species (BLACKMOREet al., 1995). The most studied species are A. taiwanensis, It is estimated that there are many unknown speciesA. culicis and A. barreti, which parasitize Ae. Albopictus, that parasitize different invertebrate hosts (CLOPTON,Ae. aegypti and Ae. triseriatus, respectively. 2000; HAUSMANN et al., 2003; DESPORTES, 2013). Host species of terrestrial gregarines have mostly Gregarines been reported to be insects, including aquatic insects, coleopterans and dipterans (VOTÝPKA et al., 2009). The phylum Apicomplexa, which includes Until now, few species of Ascogregarina that parasitizeAscogregarina spp., is represented by obligate protozoan mosquitoes have been described (BEIER; CRAIG, 1985;parasites. Their invasive form is characterized by the CHEN, 1999; LANTOVA; VOLF, 2014). The mostpresence of a single apical complex responsible for well-known species are A. culicis, A. taiwanensis andpenetration and cell invasion (MORRISON, 2009), A. barretti (Table 1). These species are morphologicallyusually in the intestine, coelom and reproductive similar, except for the size and shape of their oocysts andtissues of invertebrates (LEANDER, 2008). The genera gamonts (ROYCHOUDHURY; KOBAYASHI, 2006).TABLE 1: Reports about worldwide distribution of Ascogregarina species in wild populations of mosquitoes. Ascogregarina Host species Oocyst Trophozoite Country Reference species Ae. albopictus (Skuse) length length Ae. aegypti (Linnaeus) * Taiwan Lien and Levine (1980)A. taiwanensis 5-10 µm * USA Reinert (2000) * * USA Blackmore et al. (1995) * * USA Garcia et al. (1994) * Taiwan Chen et al. (1997) 8.3-9.9 µm USA Comiskey (1999) 8.72 µm * USA Reyes-Villanueva et al. (2003) * * Japan Roychoudhury et al. (2007a) * 80 µm Brazil Passos and Tadei (2008) 9.9 µm 50-621 µm Brazil Prophiro et al. (2017) * * Mexico Reyes-Villanueva et al. (2013) * * USA Garcia et al. (1994) * * Brazil Prophiro et al. (2017) * * Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

6 T. N. Pereira et al.A. culicis 6 µm * India Ross (1898) * * USA Hayes and Haverfield (1971) * * India Beier et al. (1995) * * Brazil Marchoux et al. (1903) 10-12 µm * Vavra (1969) 11 µm * Lien and Levine (1980) * Ae. aegypti (Linnaeus) * * USA Blackmore et al. (1995) * * India Beier et al. (1995) 9.5-12.2 µm * Argentina Dellape et al. (2005) * * USA Reyes-Villanueva et al. (2003) * Argentina Vezzani and Wisnivesky (2006) 10.6-11.4 µm * 76.9-116.5 µm Argentina Albicócco and Vezzani (2009) * 60 µm Brazil Passos and Tadei (2008) 8.8 µm * Not cited Roychoudhury et al. (2007a) Ae. geniculatus (Olivier) 12 µm * England Ganapati and Tate (1949) 11 µm 150-310 µm, USA Vavra (1969)A. barrenti Ae. triseriatus (Say) * * USA Beier and Harris (1983) * * USA Porter and Defoliar (1985) * * USA Blackmore et al. (1995) * * USA Comiskey et al. (1999) * * USA Van Rhein et al. (2000) *A. tripteroidesi Tripteroides dofleini * Sri Lanka Guenther (1914) (Guenther)A. clarki Ae. sierrensis (Ludlow) * * India Bhatia (1938)A. lanyuensis 10-12 µm 129.1 µm USA Sanders and Poinar (1973) Ae. alcasidi (Huang) 190 µm Taiwan Lien and Levine (1980)A. armigerei 9 µm Armigeres subalbatus * Taiwan Lien and Levine (1980) (Coquillett) 14.5 µmA. geniculati Ae. geniculatus (Olivier) 13.2 µm * * Roychoudhury et al. (2007a) 9-11 µm * Czech Republic Kramar (1952) 13.5 µm * Italy Munstermann and Levine (1983)A. polynesiensis Ae. polynesiensis (Marks) 9.32 µm 35-65 µm Independent Pillai et al. (1976) * State of SamoaA. japonicus Ochlerotatus japonicus * Japan Roychoudhury et al. (2007b) (Theobald)* Not mentionedRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Influence of Ascogregarina spp. on the development of mosquitoes 7The life cycle of Ascogregarina spp. a short intracellular phase, sporozoites leave the The life cycle of Ascogregarina spp. is based on epithelial cells to form extracellular trophozoites that fixA. taiwanensis and A. culicis, since they are the most themselves to the epithelium by their epimerites (CHENstudied species that parasitize mosquito vectors. The life et al., 1997). These trophozoites are found mostlycycle of gregarines is similar between these two species in a posterior portion of the midgut, where vacuolarand begins with the ingestion of mature oocysts by an H+ATPase (V-ATPase) is actively expressed (HUANGinvertebrate host (CHEN, 1999; TSENG, 2007). et al., 2006). The trophozoites of A. taiwanensis in the midgut of mosquito larvae normally mature alongsideIn this work, the description is based on the host development (CHEN; YANG, 1996). Based onr(eFliagtuioren1s1h9)i.9pT4bh)e.etwSaseeexexnuuaAall. ctraeyipcwlreaondbeeungcsitniisosanwnhdreeAnseuo.lotasclbyiosntpsitcthhteuastformm50oa%lteio(conurlaloerfssm)goaarfmkAee.rttsoa,ciwCyashtnesen,nsw(i1sh9te9ror9ep)ihnoobztosrueitreevsegsduacmtcheeasttesfsounlallyyrecontainfosprmoreodzobityesnaurceleianrgedsitveidsiboyn manodsqcuyittooklainrveaseis.. Fmeritgilriaztaet.iAon uolctcrau-rsstrubcytuthrael sfutusdioynmoafdetwboy Cgahmeneteetsali.nAunfdteerrgaothfaeenwgianmmtrieanctuoetclelyuss,lat,srprpeohsruoaslzteoiniitgnesitnhaeroeoepcriyetlhsetealpsiareolddcauenclldtsion(ww2e0irt1eh3r)eeitsaghihontwedsepdinotrthohaeztomtirtioedpsghu(oCtzooHfitmEeNsostqheuattiatfola.,pil1uep9da9te7o.)Tm. hiegrraetsetof the foregut (ROYCHOUDHURY; KOBAYASHI, generally die by necrosis or apoptosis (KANDUC et al.,2006). FInIGdUifRfeEren1t: hTohstes,atsheexyuaclan(Aa)lsoanidnvsaedxeuaolth(eBr) re2p0r0o2d)u. cCtihoenn leiftealc.y(c2le01o3f) aAlsscoogorbesgearvrienda dteagirwaadnaetinosnis of chromosomal DNA and detection of caspase-likeo(BrgEaInEs,Rs;uCchRAasIGth,ep1ca9or8ae5sloi;tmiLziEnaAgndNArDeedpEerRsod,au2lcb0toi0vp8eic).ttuiAsss;fut1ee:sr troapchtiovziotyit.eDsNtaAgefr;ag2m−5e:ntgaatimonetaelsfousaipopne,argeadmientoexcytrtaectaenddoocyst formation; 6: release of oocysts; 7: oocysts; 8: sporozoites. Modified from Vivier andFIGURE 1: The asexuaDl e(Asp) oarntdess(e1xu9a9l0()B. ) reproduction life cycle of Ascogregarina taiwanensis parasitizing Aedes albopictus; 1: trophozoite stage; 2-5: gamete fusion, gametocyte and oocyst formation; 6: release of oocysts; 7: oocysts; 8: sporozoites. Modified from Vivier and Desportes (1990).Egg Pupa 1st instar 2nd instar 3rd instar 4th instar Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018The possible routes for dissemination of the parasite occur when pupae or emerged adult

8 T. N. Pereira et al.genomic material, implying that apoptosis occurred in and A. taiwanensis could sometimes occur in the samemost, if not all trophozoites that did not successfully breeding places. Although A. barretti trophozoites canmigrate. be visually distinguished from the other two parasite species in mosquito midgut infections, it is difficult When mature trophozoites develop into gamonts to distinguish between A. taiwanensis and A. culicisin the midgut lumen of larvae, as well as in the pupal because they have a similar size and morphology (Lienstage, they migrate to Malpighian tubules due to their and Levine 1980). Thus, an accurate identification isgliding motility, where their sexual cycle (gametogony) necessary, mainly because these parasites can sometimesand posterior fusion of gamonts occurs (WETZEL et al., parasitize both Ae. aegypti and Ae. albopictus.2003). Migration of Ascogregarina spp. from the midgutto Malpighian tubules is unidirectional and generally Beier and Harris (1983) evaluated the crossoccurs between the trophozoites that were released infection of A. barretti and A. geniculate in Ae.in the midgut of early pupae, usually five hours after triseriatus under laboratory conditions. To distinguishpupation (CHEN; FAN‐CHIANG, 2001). The size of these gregarine species, the authors subjected them tomature gamonts is extremely variable and dependent isoenzyme electrophoresis. The isocitrate dehydrogenaseon the host and its geographic distribution (GARCIA et bands of each were clearly distinguishable on the sameal., 1994). Sexual reproduction results in the formation electrophoretic track. This technique appears to be aof gametocysts, wherein true gametes are formed by reliable method for resolving taxonomic complicationsnuclear division and cytokinesis. Fertilization occurs by of gregarines in mosquitoes.the fusion of two gametes in the gametocyst, resultingin oocyst production with eight sporozoites (CHEN et Since oocysts are the only free-living stageal., 1997). of Ascogregarina parasites, and it is not easy to identify a difference in size among species, it is quite The possible routes for dissemination of the difficult to identify the parasites based solely onparasite occur when pupae or emerged adult mosquitoes microscopic observations of oocysts. Therefore, studiesinfected with oocysts die at the site of reproduction, or to identify these parasites using subunit ribosomal DNAwhen oocysts are released when adults emerge. The (SSU rDNA) have proved to be highly informativetransmission can also occur at the time of oviposition, for phylogenetic studies and species identificationwhen infected females release oocysts together with (ROYCHOUDHURY et al., 2007a).their eggs (BEIER; CRAIG, 1985; LEANDER, 2008). Reyes-Villanueva et al. (2001) described In most Ascogregarina species, oocysts can morphological characteristics to determine Ascogregarinapersist 4-6 months (on average) without water spp. using gamonts of A. taiwanensis. They have a(ROYCHOUDHURY; KOBAYASHI, 2006). Chen and yellow granular cytoplasm, visible using phase-contrastYang (1996) showed that under laboratory conditions the microscopy, while those of A. culicis have a crystallineoptimum temperature for A. taiwanensis development is cytoplasm. However, according to Morales et al. (2005),24ºC. They observed that a temperature as high as 29ºC morphological differentiation of gamonts involvesshortened the development period of this parasite, and dissection, which requires considerable technicalmost oocysts failed to mature. In addition, gametocysts skill and careful timing to reliably view extracellulardid not form if the mosquito remained in the larval stage gamonts. On the other hand, this may not always beat 14ºC, indicating that the development of the parasite reliable when dealing with mosquito larvae collected inmay also be influenced by host hormone levels. the field, which can consume oocysts of both gregarine species at different times during larval development, Identification of Ascogregarina spp. resulting in trophozoites and gamonts of varying ages in an individual larva. Blackmore et al. (1995) already In terms of Ascogregarina parasites of mosquitoes, described such difficulties in identifying A. taiwanensisComiskey et al. (1999) stated that A. barretti, A. culicis, and A. culicis parasitizing Ae. aegypti and Ae. albopictusRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Influence of Ascogregarina spp. on the development of mosquitoes 9competing in the same breeding places. Based on these On the other hand, four strains of A. culicis fromreports, Morales et al. (2005) developed specific primers Thailand were pathogenic to Ae. aegypti, causingfor identifying Ascoregarina species using PCR. This atrophy and increased mortality of larvae and pupaetechnique was very useful for confirming that Ae. (SULAIMAN, 1992). In Malaysia, this author evaluatedaegypti and Ae. albopictus, collected in southern Brazil, the susceptibility of three strains of Ae. aegypti to fourharboured A. taiwanensis (PROPHIRO et al., 2017). strains of A. culicis under laboratory conditions. The parasite was found to be pathogenic to the mosquito, Pathogenicity of Ascogregarina spp. the level of pathogenicity varied among geographical during mosquito development strains of A. culicis, and susceptibility varied among geographical strains of Ae. aegypti. In addition, infection Among the reported species, A. taiwanensis, A. with the parasite was found to shorten the mosquitoculicis and A. barretti are the most frequent parasites larval development time.of mosquitoes in several countries (REEVES, 2004).Various authors have reported that these parasites have In relation to Ae. albopictus, Comiskey et al.low or no pathogenicity on their natural hosts (WALSH; (1999) observed that A. taiwanensis collected in NewOLSON, 1976; BEIER; CRAIG, 1985; COPELAND, Orleans, USA, negatively influenced the performanceCRAIG; 1992; YEH et al., 1994). Furthermore, some of this mosquito species only when larvae wereauthors suggest that their pathogenicity may vary poorly fed. According to Munstermann and Wessonaccording to the geographical distribution of vectors. (1990), Ae. albopictus is often heavily parasitized by A. taiwanensis. These protozoan parasites have been Barrett (1968) was the first author to report that frequently described as having different levels ofA. culicis is highly pathogenic to Ae. aegypti. After pathogenicity on their natural hosts (WALSH; OLSON,this report, several surveys and tests were conducted 1976; BEIER; CRAIG, 1985; COPELAND; CRAIG,in the United States in order to verify the potential role 1992). Garcia et al. (1994) studied the prevalence ofof A. culicis for the biocontrol of Ae. aegypti, since a A. taiwanensis in larvae of Ae. albopictus and foundstrain of A. culicis originating from the United States minimum values (68%) in April, which increased tois considered non-pathogenic (BARRETT, 1968). In a maximum (100%) in August and then decreased inobservations made by McCray et al. (1970) in Georgia, the winter.USA, A. culicis did not affect larval development,size, mortality, pupal weight and adult emergence of Pathogenic effects on hosts are probably related toAe. aegypti. However, Barrett et al. (1971) observed the negative impact on tissues where parasites develop.that A. culicis had an adverse effect on Ae. aegypti by When mosquito larvae are infected, the epithelial cells ofreducing host fecundity. Gentile et al. (1971) studied the intestine extend their nucleus and can be destroyed bythe distribution of A. culicis parasitizing Ae. aegypti by the parasites (KRAMAR, 1952; SANDERS; POINAR,the distribution of oocysts in the USA. They observed 1973). Moreover, Malpighian tubules in adults becomethat the parasites apparently had few deleterious effects swollen (WENYON, 1911) and their cells becomeon the host populations. Hayes and Haverfield (1971) distorted and damaged (BARRETT, 1968; MCCRAYconducted a survey in Florida, USA, and suggested et al., 1970; SANDERS; POINAR, 1973). Furthermore,that A. culicis did not exert a serious limiting effect Barrett (1968) showed that the extent of this damage ison Ae. aegypti populations. Stapp and Gasten (1971) proportional to the infection rate of parasites.also inspected Ae. aegypti larvae for infection with A.culicis throughout cities in Florida. Generally, larvae Under stressful conditions, A. taiwanensis increasesinfection was not high. The authors suggested that the larval mortality of Ae. albopictus, decreases femalelevels of A. culicis infection in Ae. aegypti larvae could fecundity, prolongs male and female developmentbe increased by introducing parasite sporocysts into (COMISKEY et al., 1999), and reduces A. albopictuspotential breeding containers. oviposition and hatch rate (YEH et al., 1994). Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

10 T. N. Pereira et al. Prophiro (2013) analysed the influence of parasitism A. taiwanensis infects Ae. taeniorhynchus). Otherof A. taiwanensis on the biological development of the laboratory studies have shown that non-natural hostsnatural host Ae. albopictus under laboratory conditions. of A. taiwanensis, for example, Ochlerotarus epactiusThis author showed that the infected population had a (KnabDyar) (syn. Ae. epactius; see Reinert (2000),lower survival rate, viability/hatching and number of Ochlerotatus atropalpus (Coquillett) Munstermanneggs compared to the uninfected population. and Wesson (1990) and Ochlerotatus taeniorhynchus (Wiedemann) (Garcia et al., 1994), are able to host Aedes triseriatus is a vector of the La Crosse this protozoon and provide it the necessary conditionsencephalitis virus in North America (WESTBY et al., to complete its life cycle. However, changes in fitness2015). This species is commonly infected by A. barretti can occur, such as a decrease in wing size, life history(WALKER et al., 1987). According to Craig (1993), and shortening of the pupal, among others (GARCIAtheir larvae can be found in tree holes, discarded tires, et al., 1994). Comiskey et al. (1999) stated that whenand other containers. Beier and Harris (1983) reported these protozoa infect Ae. aegypti they are usuallythat 62% of the larvae and 35% of the adults collected unable to fully develop and can cause morbidity or killfrom tree holes and discarded tire habitats in northern the host. According to Reeves (2004), if mosquitoesIndiana were infected by A. barretti. They also observed suffer significant mortality due to gut symbionts inthat parasitism of Ae. triseriatus by A. barretti extends nature, then females might avoid water contaminatedthe time of pupae development in males and diminishes with these organisms. However, the rearing water frompupae size of females, but induces no effect on larval larvae infected with A. taiwanensis was more acceptablesurvival, emergence or survival of adults. Similarly, to ovipositing females than distilled water or rearingVan Rhein et al. (2000) described that when A. barretti water from uninfected larvae. Earlier, Reeves andparasitizes Ae. triseriatus, female fecundity and size McCullough (2002) infected the Sabethine mosquitois reduced. Moreover, Porter and DeFoliart (1985) Wyeomyia smithii with A. taiwanensis and the parasitecollected A. triseriatus in southern Wisconsin and found developed and invaded the Malpighian tubules in upthat 39% of adult females were infected by A. barretti. to 70% of mosquitoes without causing any mortality.Also, Beier and Harris (1983) suggested that A. barretti According to Comiskey et al. (1999), the negative effectsis a relatively benign parasite of Ae. triseriatus. This of gregarines on host fitness can be exaggerated whenauthor observed that infection did not affect larval hosts are crowded, underfed, or in competition. Thismortality, adult emergence, or adult survival of Ae. may result from consumption of available resources bytriseriatus. However, it produced some slight effects on the parasite, or diversion of those resources for use byfemale pupal weight and male development time under the host to repair damaged tissue and to elicit immunelaboratory conditions. Porter and DeFoliart (1985) found responses against the parasite.more frequent infections in nulliparous than parous Ae.triseriatus, but this difference cannot be definitively Conclusion and Perspectivesattributed to parasitism because mosquitoes may shedspores during oviposition. Although most gregarines are often considered non-pathogenic to their natural hosts (HENRY, 1981), Spencer and Olson (1982) observed low rates of their impact on infected insects is not always clearegg hatching, larval survival and reduction in parasitized because of a lack of knowledge about their biology andfemale weight in Ae. hendersoni, which is a non-natural possible effects on their hosts. Laboratory studies havehost of A. barretti. shown that non-natural hosts of Ascogregarina spp. can host these parasites, providing them with the means to Garcia et al. (1994) observed that the level of complete their biological cycle. However, these parasitespathogenicity in mosquitoes by a gregarine is not can negatively influence the development of the host.only influenced by sex and nutrients, but also becausethe parasite may be significantly more pathogenicwhen it is introduced in a non-natural host (e.g., whenRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Influence of Ascogregarina spp. on the development of mosquitoes 11 It is important to remember that Ae. albopictus As observed, various species of Ascogregarinaand Ae. aegypti can coexist in the same breeding places are involved in the negative effects of mosquito fitness,(FANTINATTI et al., 2007; PROPHIRO et al., 2011; which can be exploited as a new biocontrol tool.LOUNIBOS et al., 2016). This behaviour could be However, it is important to dedicate more studies tobeneficial for Ae. albopictus in terms of competition, understanding the biology of mosquitoes parasitizedif the pathogenicity of Ascogregarina spp. becomes with these protozoa. Such studies might clarify whethermore significant to the non-natural host (Ae. Aegypti). some effects are related to underfed larvae, or feedingWhen the level of parasitism within a population is high, competition with sibling species (e.g., Ae. aegyptinegative effects have been reported, as previously cited and Ae. Albopictus) in the same breeding places, andby the above authors. Also, when parasitism begins in the other biological aspects that could be used as possiblehost midgut, there is possible competition for nutrition biocontrol strategies. In addition, a protocol for theresources (CHEN, 1999; ANDREADIS, 2007). In mass reproduction of Ascogregarina is unknown. Itaddition, extreme variations of physiological conditions is necessary to know if these protozoa can be massassociated with parasitic infection, toxins, or trauma can reproduced, and how they could be released into thecause necrosis in cells, resulting in direct damage to the environment, under what conditions and at what costs.plasma membrane, which kills the host (GOLSTEIN;KROEMER, 2007). Moreover, mosquito populations Even when some Ascogregarina species doparasitized by Ascogregarina spp. demonstrated that not play an important role in the biocontrol of somethese protozoa influence competitive interactions mosquito populations, they have been becomingbetween species of mosquitoes. For instance, this increasingly important, since they could be involved inparasite may contribute to the competitive advantage of the maintenance of arboviruses in the breeding placesAe. albopictus compared to Ae. triseriatus (ALIABADI; of mosquitoes. Moury et al. (2003) obtained verticalJULIANO, 2002). Therefore, the physiological impact transmission of the chikungunya virus through the oocystcaused by Ascogregarina parasites in mosquitoes of A. culicis in Ae. aegypti mosquitoes under laboratoryrequires further research. conditions. They suggested that these protozoa may play an important role in the maintenance of the chikungunya According to Lima-Camara (2016), over the virus during the inter-epidemic period. Thus, it is of greatlast 10 years we have seen the emergence of several importance to determine whether A. taiwanensis and A.diseases transmitted by mosquitoes, especially culicis could influence the replication and maintenancearboviruses (e.g., dengue, chikungunya, West Nile, of arboviruses, such as dengue and Zika viruses, andMayaro and Zika viruses) in different countries of the consequently influence human infection.Americas. Compared to the United States (Table 1),in South America the distribution of Ascogregarina Referencesspecies and the pathogenic potential of these speciesto mosquito vectors are poorly known. There are only ALBICÓCCO, A. P.; VEZZANI, D. Further study on Ascogregarinathree publications describing the occurrence of A. culicis in temperate Argentina: prevalence and intensity in Aedestaiwanensis and A. culicis in natural populations of Ae. aegypti larvae and pupae. Journal of Invertebrate Pathology,aegypti and Ae. albopictus in Argentina (VEZZANI; Riverside, v. 101, p. 210-214, 2009.WISNIVESKY, 2006) and Brazil (PASSOS; TADEI,2008; ALBICÓCCO; VEZZANI, 2009; PROPHIRO ALIABADI, B. W.; JULIANO, S. A. Escape from gregarineet al., 2017). Therefore, it is very important to better parasites affects the competitive interactions of an invasiveunderstand the conditions that modify prevalence and mosquito. Biological Invasions, Dordrecht, v. 4, p. 283-297, 2002.infection intensity of Ascogregarina spp. in mosquitoes,in order to evaluate whether these parasites can really ANDREADIS, T. G. Microsporidian parasites of mosquitoes.impact the host population. Journal of the American Mosquito Control Association, Washington, v. 23, p. 3-29, 2007. ARAÚJO, H. R.; CARVALHO, D. O.; IOSHINO, R. S.; COSTA- DA-SILVA, A. L.; CAPURRO, M. L. Aedes aegypti control strategies in Brazil: Incorporation of new technologies to overcome the persistence of dengue epidemics. Insects, Basel, v. 11, p. 576- 594, 2015. Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

12 T. N. Pereira et al.BARRETT, W. L. Damage caused by Lankesteria culicis (Ross) to LEE, Y. F. Apoptosis of Ascogregarina taiwanensis (Apicomplexa:Aedes aegypti (L). Mosquito News, Albany, v. 28, p. 441, 1968. Lecudinidae), which failed to migrate within its natural host. Journal of Experimental Biology, Cambridge, v. 216, p. 230-235,BARRETT, W. L.; MILLER, F. M., KLIEWER; J. W. Distribution 2013.in Texas of Lankesteria culicis (Ross), a parasite of Aedes aegypti(L.). Mosquito News, Albany, v. 31, p. 23-27, 1971. CHEN, W. J.; WU, S. T.; CHOW, C. Y.; YANG, C. H. Sporogonic development of the gregarine Ascogregarina taiwanensis (LienBEIER, J. C.; CHADEE, D. D.; CHARRAN, A.; COMISKEY, N. and Levine) (Apicomplexa: Lecudinidae) in its natural host AedesM.; WESSON, D. M. Country-wide prevalence of Ascogregarina albopictus (Skuse) (Diptera: Culicidae). Journal of Eukaryoticculicis (Apicomplexa: Lecudinidae), a protozoan parasite of Microbiology, Cincinnati, v. 44, p. 326-331, 1997.Aedes aegypti in Trinidad, West Indies. Journal of the AmericanMosquito Control Association, Washington, v. 11, p. 419-423, CHEN, W. J.; YANG, C. H. Developmental synchrony of1995. Ascogregarina taiwanensis (Apicomplexa: Lecudinidae) within Aedes albopictus (Diptera: Culicidae). Journal of MedicalBEIER, J. C.; CRAIG, G. B. Gregarine parasites of mosquitoes. In: Entomology, Lanham, v. 33, p. 212-215, 1996.LAIRD, M. (Ed.). Integrated mosquito control methodologies.Vol 2. London: Academic Press, 1985. p. 167-184. CHOUIN-CARNEIRO, T.; VEGA-RUA, A.; VAZEILLE, M.; YEBAKIMA, A.; GIROD, R.; GOINDIN, D.; DUPONT-BEIER, J. C.; HARRIS, C. Ascogregarina barretti (Sporozoa: ROUZEYROL, M.; LOURENÇO-DE-OLIVEIRA, R.;diplocystidae) infections in natural populations of Aedes triseriatus FAILLOUX, A. B. Differential susceptibilities of Aedes aegypti(Diptera: Culicidae). Journal of Parasitology, Lawrence, v. 69, p. and Aedes albopictus from the Americas to Zika Virus. PLOS430-431, 1983. Neglected Tropical Diseases, San Francisco, v. 3, p. e0004543, 2016.BENELLI, G.; JEFFRIES, C. L.; WALKER, T. Biological controlof mosquito vectors: past, present, and future. Insects, Basel, v. 7, CLOPTON, R. E. Order Eugregarinorida Léger 1900. In: LEE, J.n. 4, 2016. J.; LEEDALE, G. F.; BRADBURY, P. (Ed.). The illustrated guide to the Protozoa. 2 ed. Lawrence: Allen Press, 2000. p. 213-214.Biological Control of Mosquito Vectors: Past, Present, and Future.Insects 2016, 7, 52. COMISKEY, N.; LOWRIE, R. C.; WESSON, D. M. Role of habitat components on the bionomics of Aedes albopictus (Diptera:BELLINATO, D. F.; VIANA-MEDEIROS, P. F.; ARAÚJO, S. Culicidae) from New Orleans. Journal of Medical Entomology,C.; MARTINS, A. J.; LIMA, J. B.; VALLE, D. Resistance status Lanham, v. 36, p. 313-320, 1999.to the insecticides Temephos, Deltamethrin, and Diflubenzuronin Brazilian Aedes aegypti populations. BioMed Research COPELAND, R. S.; CRAIG, G. B. Interspecific competition,International, Cairo, v. 2016, p. 8603263, 2016. parasitism, and predation affect development of Aedes hendersoni and A. triseriatus (Diptera, Culicidae) in artificial treeholes. AnnalsBHATIA, B. L. Protozoa: sporozoa. In: SEWELI, R. B. S. (Ed.). of the Entomological Society of America, Washington, v. 85, p.The fauna of British India. London: Taylor and Francis, 1938. p. 154-163, 1992.41-42. CRAIG, G. B. The diaspora of the Asian tiger mosquito. In:BLACKMORE, M. S.; SCOLES, G. A.; CRAIG, G. B. Parasitism MCKNIGHT, B. N. (Ed.). Biological pollution: the control andof Aedes aegypti and Ae. albopictus (Diptera: Culicidae) by impact of invasive exotic species. Indianapolis: Indiana AcademicAscogregarina spp. (Apicomplexa: Lecudinidae) in Florida. of Science, 1993. p. 101-120.Journal of Medical Entomology, Lanham, v. 32, p. 847-852, 1995. DELLAPE, M. E.; MARTI, G. A.; TRANCHIDA, M. C.; GARCIA,BLAIR, C. D.; ADELMAN, Z. N.; OLSON, K. E. Molecular J. J. First record of Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae) infectedstrategies for interrupting arthropod-borne virus transmission by by the parasite Ascogregarina culicis (Ross) (Apicomplexa:mosquitoes. Clinical Microbiology Reviews, Washington, v. 13, Lecudinidae) in Argentina. Entomología y Vectores, Rio dep. 651-661, 2000. Janeiro, v. 12, p. 111-115, 2005.BORUCKI, M. K.; KEMPF, B. J.; BLAIR, C. D.; BEATY, B. J. DESPORTES, I. Systematics of terrestrial and freshwaterThe effect of mosquito passage on the La Crosse virus genotype. gregarines In: DESPORTES, I.; SCHREVEL, J. (Ed.). TreatiseJournal of General Virology, London, v 82, p. 2919-2926, 2001. on Zoology – Anatomy, taxonomy, biology, the gregarines. Vol. 2. Leiden: Koninklijke Brill NV, 2013. p. 7-195.CAIXETA, E. S.; SILVA, C. F.; SANTOS, V. S.; OLEGÁRIODE CAMPOS JÚNIOR, E.; PEREIRA, B. B. Ecotoxicological FANTINATTI, E.; DUQUE, J. E.; SILVA, A. M.; NAVARRO-assessment of pyriproxyfen under environmentally realistic SILVA, M. A. Abundance and aggregation egg of Aedes aegypti L.exposure conditions of integrated vector management for and Aedes albopictus (Skuse) (Diptera: Culicidae) in the north andAedes aegypti control in Brazil. Journal of Toxicology and northwest of the State of Paraná, Brazil. Neotropical Entomology,Environmental Health, Ottawa, v. 79, p.799-803, 2016. Piracicaba, v. 36, p. 960-965, 2007.CHEN, W. J. The life cycle of Ascogregarina taiwanensis GANAPATI, P. N.; TATE, P. On the gregarine Lankesteria culicis(Apicomplexa: Lecudinidae). Parasitology Today, Cambridge, v. (Ross), 1898, from the mosquito Aedes (Finlaya) geniculatus15, p. 153-156, 1999. (Olivier). Parasitology, Cambridge, v. 39, p. 291-294, 1949.CHEN, W. J.; FAN‐CHIANG, M. H. Directed migration of GARCIA, G. A.; SANTOS, L. M.; VILLELA, D. A.; MACIEL-Ascogregarina taiwanensis (Apicomplexa: Lecudinidae) in its DE-FREITAS, R. Using Wolbachia releases to estimate Aedesnatural host Aedes albopictus (Diptera: Culicidae). Journal of aegypti (Diptera: Culicidae) population size and survival. PLoSEukaryotic Microbiology, Cincinnati, v. 48, p. 537-541, 2001. One, Cambridge, v. 11, p. e0160196, 2016.CHEN, W. J.; HUANG, C. G.; FAN-CHIANG, M. H.; LIU, Y. H.;Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Influence of Ascogregarina spp. on the development of mosquitoes 13GARCIA, J. J.; FUKUDA, T.; BECNEL, J. J. Seasonality, LANTOVA, L.; VOLF, P. Mosquito and sand fly gregarinesprevalence, and pathogenicity of the gregarine Ascogregarina of the genus Ascogregarina and Psychodiella (Apicomplexa:taiwanensis (Apicomplexa: Lecudinidae) is mosquitoes from Eugregarinorida, Aseptatorina) – Overview of their taxonomy, lifeFlorida. Journal of the American Mosquito Control Association, cycle, host specificity and pathogenicity. Infection, Genetics andWashington, v. 10, p. 413-418, 1994. Evolution, Amsterdam, v. 28, p. 616-627, 2014.GENTILE, A. G.; FAY, R. W.; MCCRAY, M. The distribution, LEANDER, B. S. Marine gregarines: evolutionary prelude to theethology and control potential of the Lankesteria culicis (Ross) – apicomplexan radiation? Trends in Parasitology, Amsterdam, v.Aedes aegypti complex in southern United States. Mosquito News, 24, p. 60-67, 2008.Albany, v. 31, p. 12-17, 1971. LELES, R. N.; D’ALESSANDRO, W. B.; LUZ C. Effects ofGOLSTEIN, P.; KROEMER, G. Cell death by necrosis: towards Metarhizium anisopliae conidia mixed with soil against the eggsa molecular definition. Trends in Pharmacological Sciences, of Aedes aegypti. Parasitology Research, Heidelberg, v. 110, p.London, v. 32, p. 37-43, 2007. 1579-1582, 2012.GUBLER, D. J. Dengue, urbanization and globalization: the LIEN, S.; LEVINE, N. D. Three new species of Ascocystisunholy trinity of the 21st century. Tropical Medicine and Health, (Apicomplexa, Lecudinidae) from mosquitoes. Journal ofNagazaki, v. 39, p. 3-11, 2011. Protozoology, Los Angeles, v. 27, p. 147-151, 1980.GUENTHER, K. Uber eine gregarine in Ficalbia dofleini Guenther. LIMA-CAMARA, T. N. Emerging arboviruses and public healthZoologischer Anzeiger, Berlin, v. 44, p. 264-267, 1914. challenges in Brazil. Revista de Saúde Pública, São Paulo, v. 27, p. S0034-89102016000100602, 2016.GUZMAN, M. G.; HARRIS, E. Dengue. Lancet, London, v. 385,p. 453-465, 2015. LOUNIBOS, L. P.; BARGIELOWSKI, I.; CARRASQUILLA, M. C.; NISHIMURA, N. Coexistence of Aedes aegypti and AedesHAUSMANN, K.; HÜLSMANN, N.; RADEK, R. Protistology. albopictus (Diptera: Culicidae) in Peninsular Florida two decades3 ed. Stuttgart: E. Schweizerbartsche Buchhandlung (Nägele u. after competitive displacements. Journal of Medical Entomology,Obermiller), 2003. 379 p. Honolulu, v. 53, p. 1385-1390, 2016.HAYES, G. R.; HAVERFIELD, L. E. Distribution and density of LU, P.; BIAN, G.; PAN, X.; XI, Z. Wolbachia induces density-Aedes aegypti (L.) and Lankesteria culicis (Ross) in Louisiana and dependent inhibition to dengue virus in mosquito cells. PLOSadjoining areas. Mosquito News, Albany, v. 31, p. 28-32, 1971. Neglected Tropical Diseases, San Francisco, v. 6, p. e1754, 2012.HENRY, J. E. Natural and applied control of insects by protozoa. MARCHOUX, E.; SALIMBENI, A.; SIMOND, P. L. La fievreAnnual Review of Entomology, Palo Alto, v. 26, p. 49-73, 1981. jaune. Rapport de lamission francaise. Annales de l’Institut Pasteur, Paris, v. 17, p. 665-673, 1903.HEUKELBACH, J.; ALENCAR, C. H.; KELVIN, A. A.; DEOLIVEIRA, W. K.; CAVALCANTI, L. P. G. Zika virus outbreak in MCCRAY, E. M.; FAY, R. W.; SCHOOF, H. F. The bionomics ofBrazil. The Journal of Infection in Developing Countries, Viale Lankesteria culicis and Aedes aegypti. Journal of InvertebrateSan Pietro, v. 28, p. 116-120, 2016. Pathology, Riverside, v. 16, p. 42-53, 1970.HUANG, C. G.; TSAI, K. H.; WU, W. J.; CHEN, W. J. Intestinal MONTERO, A. Chikungunya fever – A new global threat.Expression of H+ V‐ATPase in the Mosquito Aedes albopictus is Medicina Clínica, Madrid, v. 145, p. 118-123, 2015.tightly associated with gregarine infection. Journal of EukaryoticMicrobiology, Cincinnati, v. 53, p. 127-135, 2006. MORALES, M. E.; OCAMPO, C. B.; CADENA, H.; COPELAND, C. S.; TERMINI, M.; WESSON, D. M. Differential identificationJONES, T. F.; CRAIG, A. S.; NASCI, R. S.; PATTERSON, L. E.; of Ascogregarina species (Apicomplexa: Lecudinidae) in AedesERWIN, P. C.; GERHARDT, R. R.; USSERY, X. T.; SCHAFFNER, aegypti and Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) by polymeraseW. Newly recognized focus of La Crosse encephalitis in Tennessee. chain reaction. Journal of Parasitology, Lawrence, v. 91, p. 1352-Clinical Infectious Diseases, Oxford, v. 28, p. 93-97, 1999. 1356, 2005.KANDUC, D.; MITTELMAN, A.; SERPICO, R.; SINIGAGLIA, MORRISON, D. A. Evolution of the Apicomplexa: where are weE.; SINHA, A. A.; NATALE, C.; SANTACROCE, R.; DI CORCIA, now? Trends in Parasitology, Amsterdam, v. 25, p. 375-382, 2009.M. G.; LUCCHESE, A.; DINI, L.; PANI, P.; SANTACROCE, S.;SIMONE, S.; BUCCI, R.; FARBER, E. Cell death: apoptosis versus MOURY, D. T.; SINGH, D. K.; YADAV, P.; GOKHALE, M. D.;necrosis (review). International Journal of Oncology, London, v. BARDE, P. V.; NARAYAN, N. B.; THAKARE, J. P.; MISHRA,21, p. 165-170, 2002. A. C.; SHOUCHE, Y. S. Role of gregarine parasite Ascogregarina culicis (Apicomplexa: Lecudinidae) in the maintenance ofKRAEMER, M. U.; SINKA, M. E.; DUDA, K. A.; MYLNE, A.; Chikungunya virus in vector mosquito. Journal of EukaryoticSHEARER, F. M.; BRADY, O. J.; MESSINA, J. P.; BARKER, C. Microbiology, Cincinnati, v. 50, p. 379-382, 2003.M.; MOORE, C. G.; CARVALHO, R. G.; COELHO, G. E.; VANBORTEL, W.; HENDRICKX, G.; SCHAFFNER, F.; WINT, G. R.; MUNSTERMANN, L. E.; LEVINE, N. D. AscogregarinaELYAZAR, I. R.; TENG, H. J.; HAY, S. I. The global compendium geniculati sp. n. (Protozoa, Apicomplexa) from the mosquito Aedesof Aedes aegypti and Ae. albopictus occurrence. Nature, London, geniculatus. Journal of Parasitology, Lawrence, v. 69, p. 769-772,v. 2, p. 150035, 2015. 1983.KRAMAR, J. Hromadinka Lankesteria culicis Ross, parasitkomara MUNSTERMANN, L. E.; WESSON, D. M. First record ofAedes (Finlaya) Geniculatus Oliv. Vestn. Ceskoslovenske Zool Ascogregarina taiwanensis (Apicomplexa: Lecudinidae) in northSpolecnosti, Praga, v. 16, p. 43-49, 1952. American Aedes albopictus. Journal of the American Mosquito Control Association, Washington, v. 6, p. 235-243, 1990. Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

14 T. N. Pereira et al.OTTA, D. A.; ROTT, M. B.; CARLESSO, A. M.; SILVA, O. MORALES, A. I.; ADELEKE, M. A.; RODRIGUEZ-PEREZ,S. Prevalence of Acanthamoeba spp. (Sarcomastigophora: M. A. Aedes albopictus in northeast Mexico: An update on adultAcanthamoebidae) in wild populations of Aedes aegypti (Diptera: distribution and first report of parasitism by AscogregarinaCulicidae). Parasitology Research, Heidelberg, v. 111, p. 2017- taiwanensis. Journal of Vector Borne Diseases, New Delhi, v. 50,2022, 2012. p. 202-205, 2013.PASSOS, R. A.; TADEI, W. P. Parasitism of Ascogregarina ROSS, R. Report on preliminary investigation into malaria in Sigurtaiwanensis and Ascogregarina culicis (Apicomplexa: Lecudinidae) Ghat, Ootacamund. Transactions of the South Indian Branch ofin larvae of Aedes albopictus and Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) the British Medical Association, London, v. 8, p. 143-152, 1898.from Manaus, Amazon region, Brazil. Journal of InvertebratePathology, Riverside, v. 97, p. 230-236, 2008. ROYCHOUDHURY, S.; ISAWA, H.; HOSHINO, K.; SASAKI, T.; SAITO, N.; SAWABE, K.; KOBAYASHI, M. Comparison ofPILLAI, J. S.; NEILL, H. J. C.; SONE, P. F. Lankesteria culicis the morphology of oocysts and the phylogenetic analysis of foura gregarine parasite of Aedes polynesiensis in Western Samoa. Ascogregarina species (Eugregarinidae: Lecudinidae) as inferredMosquito News, Albany, v. 36, p. 150-154, 1976. from small subunit ribosomal DNA sequences. Parasitology International, Amsterdam, v. 56, p. 113-118, 2007a.PORTER, C. H.; DEFOLIART, G. R. Gonotrophic age, insemination,and Ascogregarina infection in a southern Wisconsin population ROYCHOUDHURY, S.; ISAWA, H.; HOSHINO, K.; SASAKI, T.;of Aedes triseriatus. Journal of the American Mosquito Control SAITO, N.; SAWABE, K.; KOBAYASHI, M. The new species ofAssociation, Washington, v. 1, p. 238-240, 1985. Ascogregarina from Ochlerotatus japonicus japonicas. Medical Entomology and Zoology, Tokyo, v. 58, p. A06, 2007b.PROPHIRO, J. S. Metodos alternativos para o controlefitoquimico e biologico de Aedes spp. Meigen, 1818 (Diptera: ROYCHOUDHURY, S.; KOBAYASHI, M. New findings onCulicidae). Tese (Doutorado em Ciências Biológicas – the developmental process of Ascogregarina taiwanensis andEntomologia) – Universidade Federal do Paraná, Curitiba. 2013. Ascogregarina culicis in Aedes albopictus and Aedes aegypti. Journal of the American Mosquito Control Association,PROPHIRO, J. S.; NUNES, T.; OLIVEIRA, J. G.; DANDOLINI, Washington, v. 22, p. 29-36, 2006.G. W.; SILVA, M. A. N.; SILVA, O. S. First registration andmolecular characterization of Ascogregarina taiwanensis in Aedes SALOKHE, S. G.; DESHPANDE, S. G.; MUKHERJEE, S. N.albopictus and Aedes aegypti in Santa Catarina, south Brazil. Evaluation of the insect growth regulator Lufenuron (Match®) forRevista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, Uberaba, control of Aedes aegypti by simulated field trials. Parasitology2017 (In press). Research, Heidelberg, v. 111, p. 1325-1329, 2012.PROPHIRO, J. S.; SILVA, O. S.; LUNA, J. E. D.; PICCOLI, C. F.; SÁNCHEZ-TRINIDAD, A.; ORDOÑEZ-SÁNCHEZ, F.;KANIS, L. A.; SILVA, M. A. N. Aedes aegypti and Aedes albopictus VALDES-PEREZGASGA, M. T.; SÁNCHEZ-RAMOS, F. J.;(Diptera: Culicidae): coexistence and susceptibility to temephos, ZAVORTINK, T. J.; CORTÉS-GUZMÁN, A. J.; ORTEGA-in municipalities with occurrence of dengue and differentiated MORALES, A. I. Geographical distribution of the Aedes triseriatuscharacteristics of urbanization. Revista da Sociedade Brasileira Group (Diptera: Culicidae) in Mexico. Journal of Vector Ecology,de Medicina Tropical, Uberaba, v. 44, p. 300-305, 2011. Moscow, v. 39, p. 134-137, 2014.REEVES, W. K. Oviposition by Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) SANDERS, R. D.; POINAR, G. O. Fine structure and life cyclein relation to conspecific larvae infected with internal symbiotes. of Lankesteria clarki sp. n. (Sporozoa: Eugregarinida) parasitic inJournal of Vector Ecology, Moscow, v. 29, p. 159-163, 2004. the mosquito Aedes sierrensis (Ludlow). Journal of Protozoology, Los Angeles, v. 20, p. 594-602, 1973.REEVES, W. K.; MCCULLOUGH, S. D. Laboratory susceptibilityof Wyeomyia smithii (Diptera: Culicidae) to Ascogregarina SILVA, O. S.; PRADO, G. R.; DA SILVA, J. L.; SILVA, C. E.;taiwanensis (Apicomplexa: Lecudinidae). Journal of Eukaryotic DA COSTA, M.; HEERMANN, R. Oral toxicity of PhotorhabdusMicrobiology, Cincinnati, v. 49, p. 391-392, 2002. luminescens and Xenorhabdus nematophila (Enterobacteriaceae) against Aedes aegypti (Diptera: Culicidae). Parasitology Research,REINERT, J. F. New classification for the composite genus Aedes Heidelberg, v. 112, p. 2891-2896, 2013.(Diptera: Culicidae: Aedini), elevation of subgenus Ochlerotatus togeneric rank, reclassification of the other subgenera, and notes on SMITH, L. B.; KASAI, S.; SCOTT, J. G. Pyrethroid resistance incertain subgenera and species. Journal of the American Mosquito Aedes aegypti and Aedes albopictus: Important mosquito vectorsControl Association, Washington, v. 16, p. 175-188, 2000. of human diseases. Pesticide Biochemistry and Physiology, Amherst, v. 133, p. 1-12, 2016.REYES-VILLANUEVA, F.; BECNEL, J. J.; BUTLER, J. F.Morphological traits for distinguishing extracellular gamonts of SPENCER, J. P.; OLSON, J. K. Evaluation of the combined effectsAscogregarina culicis and Ascogregarina taiwanensis in Aedes of methoprene and the protozoan parasite Ascogregarina culicisaegypti and Aedes albopictus. Journal of Invertebrate Pathology, (Eugregarinida, Diplocystidae), on Aedes mosquitoes. MosquitoRiverside, v. 77, p. 227-229, 2001. News, Albany, v. 42, p. 384-390, 1982.REYES-VILLANUEVA, F.; BECNEL, J. J.; BUTLER, J. F. STAPLES, J. E.; FISCHER, M. Chikungunya virus in the AmericasSusceptibility of Aedes aegypti and Aedes albopictus larvae – What a vector borne pathogen can do. The New England Journalto Ascogregarina culicis and Ascogregarina taiwanensis of Medicine, Boston, v. 371, p. 887-889, 2014.(Apicomplexa: Lecudinidae) from Florida. Journal of InvertebratePathology, Riverside, v. 84, p. 47-53, 2003. STAPP, R. R.; GASTEN, J. Field studies on Lankesteria culicis and Aedes aegypti in Florida. Mosquito News, Albany, v. 31, p. 18-22,REYES-VILLANUEVA, F.; GARZA-HERNANDEZ, J. A.; 1971.GARCIA-MUNGUIA, A. M.; HOWARD, A. F.; ORTEGA-Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Influence of Ascogregarina spp. on the development of mosquitoes 15SULAIMAN, I. Infectivity and pathogenicity of Ascogregarina VOTÝPKA, J.; LANTOVA, L.; GHOSH, K.; BRAIG, H.; VOLF, P.culicis (Eugregarinida: Lecudinidae) to Aedes aegypti (Diptera: Molecular characterization of gregarines from sand flies (Diptera:culicidae). Journal of Medical Entomology, Lanham, v. 29, p. Psychodidae) and description of Psychodiella ng (Apicomplexa:1-4, 1992. Gregarinida). Journal of Eukaryotic Microbiology, Cincinnati, v. 56, p. 583-588, 2009.TROUT FRYXELL, R. T.; FREYMAN, K.; ULLOA, A.;HENDRICKS, B.; PAULSEN, D.; ODOI, A.; MONCAYO, A. WALKER, E. D.; POIRIER, S. J.; VELDMAN, W. T. Effects ofCemeteries are effective sites for monitoring la crosse virus (LACv) Ascogregarina barretti (Eugregarinida: Lecudinidae) infection onand these environments may play a role in LACv infection. PloS emergence success, development time, and size of Aedes triseriatusOne, Cambridge, v. 10, n. 4, e0122895, 2015. (Diptera: Culicidae) in microcosms and tires. Journal of Medical Entomology, Lanham, v. 24, p. 303-309, 1987.TSENG, M. Ascogregarine parasites as possible biocontrol agentsof mosquitoes. Journal of the American Mosquito Control WALSH, R. D.; OLSON, J. K. Observations on the susceptibility ofAssociation, Washington, v. 23, p. 30-34, 2007. certain mosquito species to infection by Lankesteria culicis (Ross). Mosquito News, Albany, v. 36, p. 536-545, 1976.VAN RHEIN, S. L.; FLANARY, B. E.; JULIANO, S. A. Effects ofhabitat type and drying on Ascogregarina barretti (Eugregarinida: WEAVER, S. C.; FORRESTER, N. L. Chikungunya: EvolutionaryLecudinidae) infection in Aedes triseritatus (Diptera: Culicidae). history and recent epidemic spread. Antiviral Research, Leuven,Journal of Medical Entomology, Lanham, v. 37, p. 950-956, 2000. v. 120, p. 32-33, 2015.VAVRA, J. Lankesteria barretti n. sp. (Eugregarinida, WENYON, C. M. Oriental sore in Bagdad, together with observationsDiplocystidae), a parasite of the mosquito Aedes triseriatus (Say) on a gregarine in Stegomyia fasciata, the haemogregarine of dogsand a review of the genus Lankesteria Mingazzini. Journal of and the flagellates of house flies. Parasitology, Cambridge, v. 4, p.Protozoology, Los Angeles, v. 16, p. 546-570, 1969. 273-344, 1911.VEZZANI, D.; WISNIVESKY, C. Prevalence and seasonality WESTBY, K. M.; FRITZEN, C.; PAULSEN, D.; POINDEXTER,of Ascogregarina culicis (Apicomplexa: Lecudinidae) in natural S.; MONCAYO, A. C. La Crosse Encephalitis Virus Infectionpopulations of Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) from temperate in field-collected Aedes albopictus, Aedes japonicus, and AedesArgentina. Journal of Invertebrate Pathology, Riverside, v. 91,p. triseriatus in Tennessee. Journal of the American Mosquito183-187, 2006. Control Association, Washington, v. 31, p. 233-241, 2015.VIEIRA, C. J.; SILVA, D. J.; BARRETO, E. S.; SIQUEIRA, C. E.; WETZEL, D. M.; HÅKANSSON, S.; HU, K.; ROOS, D.; SIBLEY,COLOMBO, T. E.; OZANIC, K.; SCHMIDT, D. J.; DRUMOND, L. D. Actin filament polymerization regulates gliding motility byB. P.; MONDINI, A.; NOGUEIRA, M. L.; BRONZONI, R. V. apicomplexan parasites. Molecular Biology of the Cell, Bethesda,Detection of Mayaro virus infections during a dengue outbreak in v. 14, p. 396-406, 2003.Mato Grosso, Brazil. Acta Tropica, Amsterdam, v. 147, p. 12-16,2015. YEH, M. L.; CHEN, C. S.; LIU, K. C. Experimental infection of mosquitoes with two Ascogregarina species (Eugregarinida:VIVIER, E.; DESPORTES, I. Phylum Apicomplexa. In: Lecudinidae). Bulletin of Tung Hai University, Taichung City, v.MARGULIS, L.; CORLISS, J. O.; MELKONIAN, M.; 35, p. 87-106, 1994.CHAPMAN, D. J. (Ed.). The hand book of Protoctista. Boston:Jones and Bartlett, 1990. p. 1-21. Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018



Biotemas, 31 (3): 15-23, setembro de 2018 http://dx.doi.org/10.5007/2175-7925.2018v31n3p1175ISSNe 2175-7925Morpho-anatomical and physiological aspects of Passifloraedulis Sims (passion fruit) subjected to flooded conditions during early developmental stages Kamilla Pacheco Govêa Antonio Rodrigues da Cunha Neto Natália Martins Resck Letícia Leite Moreira Valdir Veroneze Júnior Frederico Luiz Pereira Marcelo Polo Thiago Corrêa de Souza * Universidade Federal de Alfenas, Instituto de Ciências da Natureza Laboratório de Biotecnologia Ambiental & Genotoxicidade Rua Gabriel Monteiro da Silva, 700, CEP 37130-000, Alfenas – MG, Brasil * Autor para correspondência [email protected] Submetido em 09/03/2018 Aceito para publicação em 09/08/2018Resumo Aspectos morfoanatômicos e fisiológicos de Passiflora edulis Sims (maracujazeiro) submetido a condições alagadas em estágios iniciais de desenvolvimento. O alagamento no solo é um fenômeno que reduz a sobrevivência, o crescimento e o desenvolvimento de plantas, podendo ocasionar queda na produtividade quando essas são agricultáveis. O maracujazeiro (Passiflora edulis Sims) é uma frutífera comercial com propriedades medicinais cuja produção incentiva a irrigação; e não são encontrados estudos que apresentem efeitos do excesso de água no solo sobre estas plantas. O objetivo deste trabalho foi verificar alterações morfoanatômicas e fisiológicas no desenvolvimento inicial de plântulas de maracujazeiro expostas a diferentes níveis de água no solo. As plântulas foram organizadas em três tratamentos: solo com capacidade de campo, pré-submergido e alagado. Após sete dias, foram feitas análises de trocas gasosas, potencial hídrico, quantificação de prolina e cortes anatômicos de raízes. O solo alagado influencia as trocas gasosas e afeta negativamente a fotossíntese. Não houve alterações no potencial hídrico nem na quantificação de prolina entre os tratamentos. Os tratamentos pré-submergido e alagado apresentaram aerênquima e aumento no diâmetro das raízes e na espessura das barreiras apoplásticas e do córtex. O maracujazeiro apresentou alterações fisiológicas e anatômicas que permitiram sua sobrevivência em condições pré-submergidas e alagadas, o que significa que plântulas jovens dessa espécie suportam maiores quantidades de água no solo. Palavras-chave: Anatomia radicular; Passifloraceae; Potencial hídrico; Prolina; Trocas gasosasEste periódico está licenciado Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018conforme Creative CommonsAtribuição 4.0 Internacional.

18 K. P. Govêa et al. Abstract Soil flooding is a phenomenon that reduces survival, growth and development of plants, and can cause a decrease in crop productivity. Passion fruit (Passiflora edulis Sims) is commercialized, has medicinal properties, and can benefit from irrigation when cultivated. However, there are no studies showing the effects of excess water in the soil on this plant. The objective of this study was to verify morpho-anatomical and physiological changes during early developmental stages of passion fruit seedlings exposed to different water levels in the soil. Seedlings were organized into three treatments: soil at field capacity, pre-submerged soil and flooded soil. After seven days, analyses of gas exchange, water potential, proline content and anatomical root sections were performed. The flooded soil had important effects on gas exchange and photosynthesis. No changes in water potential or proline content were verified among the different treatments. The pre-submerged and flooded treatments resulted in increased root diameter and thickness of apoplastic barriers and the cortex. Passion fruit exhibited physiological and anatomical responses that allowed it to survive in pre-submerged and flooded conditions. Key words: Gas exchange; Passifloraceae; Proline; Root anatomy; Water potentialIntroduction oxygen, or its absence, may lead to several disturbances in plants, such as changes in the respiratory rate of roots Plants in their natural environment or in agricultural and photosynthetic efficiency, due to the reduction inareas may undergo periods of stress due to adverse, photochemical energy yield (BLOM; VOESENEK,short- or long-term conditions. In order to withstand such 1996). Some plants exhibit chlorosis, prematureconditions, many plants develop mechanisms that allow wilting, and a decrease in water potential and nutrientthem to survive (HENRIQUE et al., 2010). concentration in the leaves, besides a decrease in growth rate (COELHO et al., 2013). Soil flooding is an adverse condition causednaturally (e.g., by periods of heavy rainfall, bad natural Plants tolerant to flooded conditions have thesoil drainage and catastrophes due to global climate capacity to develop mechanisms to support oxygenchange) or artificially (e.g., by dams or irrigation) depletion and possible increases in toxic compounds(HENRIQUE et al., 2010; SILVEIRA et al., 2015). It is a associated with oxidative stress (SHINOZAKI et al.,phenomenon that drastically reduces survival, growth and 2015). According to Gonçalves et al. (2012) thesedevelopment performance of terrestrial plants and often mechanisms are complex and involve a combinationleads to the erosion of natural and cultivated biodiversity of physiological, anatomical and morphological(VOESENEK et al., 2006; BUDKE et al., 2010). This changes. The most evident aspects are leaf expansion,occurs because the concentration of oxygen available to leaf abscission induction, senescence, reduction of gasplant roots rapidly decreases under these conditions. In exchange, activation of anaerobic metabolism, reductionaddition, there are physical, chemical and microbiological of biomass accumulation, hypertrophy of lenticels andchanges in the soil (GONÇALVES et al., 2012). stems, and formation of adventitious roots, aerenchyma and pneumatophores (COLMER; PEDERSEN, 2008; The major limitation to plant growth under HENRIQUE et al., 2010; OLIVEIRA; JOLY, 2010).flooding is the reduction of available oxygen in thesoil. In drained soils, the air passes through pores and Passion fruit (Passiflora edulis Sims) belongs to theprovides enough oxygen for root respiration. Under family Passifloraceae, is probably native to Brazil, andflooded conditions, the air in soil pores is replaced by has a wide geographic distribution. It can be cultivatedwater and the oxygen available to the roots decreases. in tropical and subtropical regions, which has led toThis is because the lower solubility and diffusion rate its commercializing in several countries. Its fruits areof oxygen in water reduces oxygen exchange between consumed fresh and are used in the production of juices,the atmosphere and the flooded soil (CALBO et al., pulps, liquors, sweets and cosmetics. In addition, they1998; COLMER; PEDERSEN, 2008). Low available have medicinal properties, such as a natural calmingRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Passiflora edulis Sims subjected to flooded conditions 19effect, which demonstrates the economic relevance of Gas exchange analysestheir production (MELETTI, 2011). The soil propertiesindicated for cultivating passion fruit are deep, sandy or After seven days of treatment, a leaf of eachslightly clayey and well drained, since flooded conditions plant (second node from the apex) was analyzed usinglead to diseases in the root system (LIMA et al., 1994). a portable photosynthesis system (IRGA, Model LI- 6400XT, Li-Cor, Lincoln, Nebraska, USA) in an artificial The search for a plant genotype that is water light chamber (LI-6400-02B RedBlue, Li-Color). Alltolerant has increased considerably, since flooding and measurements were made in the morning, between 9 andpre-submergence occur repeatedly in several regions of 11 am, with the temperature set at 25ºC. Each analyzedthe planet. In addition, there is an incentive to irrigate leaf was fully expanded and physiologically mature.passion fruit crops, especially at early developmental The parameters leaf photosynthetic rate (Pn), stomatalstages (COELHO et al., 2013; ROTONDANO; conductance (gs), intracellular concentration of CO2 (Ci)MELO, 2015). The analysis of morpho-physiological and instantaneous carboxylation efficiency (ICE – ratioparameters, carried out in this study, provides subsidies between photosynthesis and intracellular concentrationfor the genetic enhancement of Passiflora edulis, since of CO2) were evaluated.elucidating characteristics that provide stress tolerance toflooding can be used as a marker (phenotyping) to aid in Water potential analysesthe traditional genetic enhancement of plants. Therefore,the option to establish passion fruit in regions with The leaf water potential (LWP) was determined inhigher amounts of water in the soil is important since the plants with the same leaves that were subjected tonatural climatic conditions and irrigation can influence the IRGA analysis, using a Scholander pump (Modelthe development of this plant. 3115, Soil Moisture Equipment, Corp., Santa Barbara, California). The measurements were performed shortly The objective of this study was to verify morpho- after the IRGA analysis, between 9 and 11 am, and theanatomical and physiological changes during early data were expressed as bars.developmental stages of passion fruit seedlings exposedto different water levels in the soil. Proline content determinationMaterials and Methods The method described by Torello and Rice (1986) was used with minor modifications. Acid ninhydrin was Site and treatments prepared by heating 2.5 g of ninhydrin, 60 mL of acetic acid and 40 mL of 6 M phosphoric acid, stirred until Twelve Passiflora edulis Sims seedlings, 15 days dissolved. Samples of approximately 0.1 g of fresh leafafter germination, were transplanted with the clods to matter were homogenized in a porcelain mortar with 10containers that were 13.5 cm in diameter at the top and mL of 3% sulfosalicylic acid and filtered with filter paper.11 cm in diameter at the bottom. The substrate Mococa® In a test tube containing 2 mL of the supernatant, 2 mL(comprising peat, pine and charcoal powder, enriched of acid ninhydrin and 2 mL of glacial acetic acid werewith macro- and micronutrients) was used to complete added. Subsequently, the supernatants were vigorouslythe volume of the containers and to wrap the clods. homogenized in a shaker incubator for 60 minutes and heated in a water bath for 1 h at 100°C. After cooling by The plants were organized into three treatments immersion in an ice bath, color intensity was measured(and remained under the treatments for seven days): at 520 nm with a spectrophotometer (Biochron, Libra S22). The absorbances obtained were compared with thea) Soil at field capacity (control – drained), standard curve of proline and the results were expressedb) Pre-submerged soil (with water at ground level, not in µmol proline g-1 fresh matter. drained) andc) Flooded soil (plant submersed in water up to the first node, 2 cm above the surface). Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

20 K. P. Govêa et al. Root anatomy evaluation all parameters evaluated showed a statistically significant difference (p < 0.05) among treatments. The parameters To evaluate the effects of water stress on root involving leaf photosynthetic rate (Pn), stomatalanatomy, the main root of each replicate was collected conductance (gs) and intracellular concentration of CO2after seven days of exposure to the treatments and cross (Ci) did not differ statistically in plant groups a and b.sections were made, according to Souza et al. (2012), in However, they differed from those submitted to thethe region 0.5 cm from the root apex. Microscope slides flooded condition (group c). It was found that floodingwere then prepared, stained with Safrablau (safranin + decreases Pn, gs and Ci compared to the other twoastra blue) and photographed under an AXIO ZEISS treatments. For instantaneous carboxylation efficiencySCOPE A1 optical microscope coupled to a digital (ICE), the three treatments differed from each other. Itcamera. The parameters evaluated were root diameter was verified that plants submitted to soil conditions at(RD), epidermal thickness (EpT), thickness of the cortex field capacity have higher ICE, followed by the pre-(TC), thickness of the endoderm (TEn), number of xylem submerged treatment and then the flooded treatment.(NX), diameter of xylem (DX), diameter of phloem (DP)and thickness of aerenchyma (TA). Four photos were Regarding leaf water potential (LWP) and prolineevaluated per replication. content, there was no significant statistical difference (p > 0.05) among the three treatments (Table 2). All of these measurements were made with theimage analysis program AxionVision SE64 Rel 4.8, using TABLE 2: Results for leaf water potential (LWP)calibrations made with a microscopic ruler photographed and proline content of passion fruit plantsat the same magnification as the photomicrographs. exposed to different water levels in the soil. Statistical analyses Treatments Leaf water Proline a) Field capacity potential (LWP) (μmol.g-1) The experiment was completely randomized withthree treatments with four replicates. The data were (Bar) 0.04 acollected at the end of the seventh day, submitted to ananalysis of variance (ANOVA), and the means obtained 13.62 awere compared by the Scott-Knott test at 5% significanceusing the program Sisvar version 5.6. b) Pre-submerged 11.52 a 0.02 a c) Flooded 9.52 a 0.04 a Means followed by the same letter in the column do not differ statistically by the Scott-Knott test at 5% probability.Results For the root anatomy data, the parameters number of xylem (NX), diameter of xylem (DX) and diameter None of the plants died during the seven days of phloem (DP) did not have a significant statisticalof treatment exposure, nor did they show any leaf difference (p > 0.05) among treatments (Table 3).abscission. For the leaf gas exchange analyses (Table 1),TABLE 1: Gas exchange analysis of passion fruit plants exposed to different water levels in the soil. Treatments Pn gs Ci ICEa) Field capacity (μmol.m-2.s-1) (s.cm-1) (μmol.mol-1) (μmol m-2.s-1/μmol mol-1) 0.19 a 8.56 a 275.48 a 0.03 ab) Pre-submerged 7.43 a 0.20 a 288.72 a 0.02 bc) Flooded 3.76 b 0.04 b 202.87 b 0.01 cMeans followed by the same letter in the column do not differ statistically by the Scott-Knott test at 5% probability.Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Passiflora edulis Sims subjected to flooded conditions 21 The parameter measurements for root diameter TABLE 3: Results for anatomical parameters of passion(RD), epidermal thickness (EpT), thickness of the cortex fruit roots exposed to different water levels in the(TC) and thickness of the endoderm (TEn) showed soil.significant differences (p < 0.05) only for treatment a(plants submitted to soil at field capacity); the other two Treatments NX DX DPtreatments did not differ from each other. An increase (μm) (μm) (μm)was verified for RD, EpT, TC and TEn in the passionfruit roots exposed to pre-submerged and flooded soils a) Field capacity 2.81 a 17.68 a 25.10 acompared to roots exposed to the soil at field capacity(Figure 1). b) Pre-submerged 4.37 a 19.80 a 50.70 a c) Flooded 3.62 a 28.29 a 77.66 a Means followed by the same letter in the column do not differ statistically by the Scott-Knott test at 5% probability.FIGURE 1: Anatomical parameters verified in passion fruit roots exposed to different water levels in the soil. A – Root diameter (RD); B – Epidermal thickness (EpT); C – Thickness of the cortex (TC); D – Thickness of endoderm (TEn); E – Thickness of aerenchyma (TA). Columns followed by the same letter in each graph do not differ statistically by the Scott-Knott test at 5% probability. a 30 1000 Aa B 800 25 a aRoot diameter (µm) Epidermal thickness (µm) 600 20 b 15 b 400 10 200 5 0 Field capacity Pre-submerged Flooded 0 Pre-submerged Flooded Field capacity 300 a a C Thickness of the endoderm (µm) a a D 250 50Thickness of the cortex (µm) Pre-submerged Pre-submerged 200 40 150 b 30 100 20 b 50 10 0 Flooded 0 Flooded Field capacity Field capacity a 120 EThickness of the aerenchyma (µm) 100 80 b 60 40 20 c Pre-submerged Flooded 0 Field capacity Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

It was also noted that, in some cases, the epidermis of roots expopleswas2su2brumpittuteredd.toIn sFoigiluraet 2f,itehled mK.cPa.aGiponvêaadcetiiatfl.yfer(egnrcoeuspama)ondgidthenothtreheatvreeatmentsubmniottcteapsdahcTtiothoyew(rtgohnroote)usp.ooaf )tshadmideprlneostt wshuabovme ittatererdeenatocthsmyomileaa,ntwfthiseilldehaodf It was also noted that, in some cases, the epidermis rtohotissexaponsaedtotomtheicflaooldmed osodil iwfaiscrautpituorend.. those submitted to the other two treatments had this In Figure 2, the main differences among the threeyma (T(aTnAAat)o,)mth,iecraetlhwmaeosdraiefsiicgantwiifoincaa. nsFtodriaftfheircesknniceges(snpoi<ff0ai.e0cr5ea)nacnmhytomngadiftrfeeatrmeenntsccean b(epobs<erve0d (.d0at5a n)ot ashmowon)n. g all FigFuIrGeallU2tre)Ra.tmEen2ts:(FCigurroe 1ssandsFeicgutrieo2n).s of passionDfirsuciutsrsoioonts exposed to different water lev FIGURE 2: Cross sections of passion fruit roots exposed tohat, in someBdi)fcfPerraee-nssctuebawmasptee,rargelctdevh.ieCtle)syFi.nloeoBthdpee)dis.odPil.erAre)m-Fsieulidsbcampoacfeityr.rgoebodettw.seCIenen)thxtehFpeglaoposasroeaxemdcdheeatednrtgs.oeleaantfahlpyehsoestoftshlyeonretohiesdtiacenrdiantteesr(pPolnai)yl,ethlde mcaapiAnacdiitfyfer(egnroceusp stomatal conductance (gs) and intracellular concentration ama)ondgidthenotht reheavtreoseufbaCmOtim2tt(eCdei)tno. Ttflhsoeordceidnaugnc,tiinobnreeilnattoihoenbsetsopeathrraovmseeetsedurbsmi(nidtptelaadntttaosments had this anatomical modification.the other two treatments, shows that the flooded soil had a negative effect on plant physiology. This is due to the fact that plant conditioning to flooded soils is followed byicant difference (p < 0.05) among alla rapid fall in the net photosynthetic rate, a response that can occur within hours or a few days (KOZLOWSKI,f passion fruit roots exposed to different 1w997a)t.eArccolredvineg ltos Girnichtkho eandsGoliiclk. (A200)1)F, pileanltdsmsiusbomferrgoeodts. Ce)xFploosoeddedto. respond to flooding with reduced root permeability to the flooded soilwater and minerals, which results in stomatal closure and leads to a reduction in the net photosynthetic rate.e three tBreatments can be observed (data It is well known that soil flooding can lead to water deficit conditions in plants, due to the reduction in root Discussion respiratory metabolism (HENRIQUE et al., 2010). According to Coelho et al. (2013), hypoxia in roots, as a result of flooding, triggers a series of metabolic In the gas exchange analcyhasngeess invtohlviengrethe nieesd toarengulatienthteewrapterlbaaylancebetween and leads to stomatal closure. In these situations, therediffeprheontowsyantetrheletivcelrsatine (thPen)s,oislt.oAm)aFtailelcdeismoapnhsadigsinuziefcitchtaaanttnarreceddeuucctti(ioognnsiinn)ggsasc.anAndmcaaurisanel aettrreaadlu.cc(et2io0ln0l6iun)lar conc The reduction in these parameters ipenxhcohtpoasnlyganetnhbeetstswis,esesinnucleebasvmteosmiaanttdtaeathrdeetehxtetoemrnafainlleroonuvotierdosnfiomnreggnats,. in rela to thCe other two treatments, shows tdhecaretTastheheirneedthufecltioinotonradocfeelpludhloatrsocsooynnictlheenhstirsaatoidocncuaorfsnCdOuee2g(toCaiat)ive effe that passes through diffusion to the leaf mesophyll. This is due to the fact that plant conDdeictreiaosens iinn gCi tmoighftlomeoadn eledss CsOo2ialvsailiasblefofolrlowed b ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase/oxygenasengephaontaolsyysnesthetthicerreateis, aarnespinotnesrepltahyat(inRcbUPaenBnt.IwASoCseiOcme)cilnaaucrtrirvetsiwtuhyl,teiwwthhasipcifhnoauirsnhadreomblyauteMerdstaetrotiornasarzdzeaoclreeeftaeaaslewf. days (tomAatcaclocrodnindgucttaoncGe r(igcsh)koandanindtraGcleilclkui(sn2al0ltiah1c(e3irn2)p,ahwc0oLhot0ioonsn1deyhvcn).at,ehlauennatditceptcdrrolataanhtecetn.liueIotnfdfseeandcdtdtohiortfeieofrflenso,oCwptdhaioeOsnganau2odtrnheo(dPruCrscutatnoiilous)ons. floodinamepteerrsmienabpillaintytstosuwbmatietrteadndtomflionoedrainlsg,aM,swseoidcnrhiiaetietrcdaehlP.ln(a2rt0reei1do2su)ucnetivloattnlsoutaotietlndohwtohsessttoeoefmfmeacsttaualofctboaflnmoldoudcicittnlatgnoecosedn.ure and, shothweRsevnistteahBtaiopttemhtahso, 3et1o(f3s)l,yosentoemtdbhreoeddeti20sc1o8rialthea. d a negative effect on plant physiology.plant condiItitoinsiwngeltlokfnlooowdnedthsaotislos iilsffloololdoiwnegdcbany laearadptiod wfaallteirndtehfeicniet tconditio

Passiflora edulis Sims subjected to flooded conditions 23the growth and metabolism of Aegiphila sellowiana (DP) had no statistical difference among treatments,Cham. and concluded that flooding caused a decrease which can be justified by the fact that apoplastic barriersin stomatal conductance and photosynthesis, resulting (endoderm) increased in thickness, protecting thein limited plant development. vascular cylinder from excess water and, consequently, morphological changes (ENSTONE et al., 2003). The ICE (instantaneous carboxylation efficiency)decreased as the amount of water in the soil increased. The other parameters, root diameter (RD),According to Machado et al. (2005), ICE represents the epidermal thickness (EpT), thickness of cortex (TC) andrelationship between the photosynthetic rate and internal thickness of endoderm (TEn), which presented increasedCO2 concentration. ICE values provide information values for the pre-submerged and flooded treatmentsabout the carboxylation activity of RUBISCO and, compared to the soil at field capacity, may have sufferedconsequently, its metabolic efficiency (CAMILLI et al., this increase due to the greater turgescence found in root2007). The results, obtained during the experiments in cells exposed to flooding. Due to anatomical plasticity,the present study, presented a higher ICE response for some species may develop changes in the thicknessplants submitted to soil at field capacity and reduced of their tissues, which allows better acclimatization toICE values for those submitted to flooding. This may different stress conditions (HENRIQUE et al., 2010).have occurred since the stress caused by higher amounts Greater turgescence leads to greater cellular expansionof water in the soil led to a decrease in carboxylation that, in turn, results in higher diameter and thicknessactivity of RUBISCO. According to Camilli et al. values. Another possible consideration is that the(2007), environmental or plant-related factors that affect formation of aerenchyma in the cortex of pre-submergedphotosynthesis and biological productivity may act on and flooded roots led to an increase in TC, whichRUBISCO. Given the above, soil with a high level of corroborates the data found by Davanso-Fabro et al.water is an environmental factor that could be involved (1998). In addition, the increase in endoderm thicknessin the efficiency of RUBISCO, which can be roughly (TEn) found in passion fruit plants may mean an increaseverified and estimated by the plunge of ICE values. in the apoplastic barrier to water uptake and O2 output from roots to soil, in order to reduce root permeability, Data on leaf water potential (LWP) obtained by the and thus the anaerobic respiration due to hypoxiaScholander pump did not show a statistical difference (GRICHKO; GLICK, 2001; LAVINSKY, 2013).among treatments, which can be explained by thereduction in stomatal conductance and, consequently, The parameter thickness of aerenchyma (TA)a reduction in water loss (GRICHKO; GLICK, 2001; was only observed in the pre-submerged and floodedHENRIQUE et al., 2010). Likewise, since there were treatments, and some roots had a ruptured epidermis.no statistical differences among treatments, it is possible This is an indication of the lysogenic aerenchymathat flooding did not cause a water deficit in the leaves formation process, which is important for survivingthat could lead to a change in proline production. In stress from flooding (TAIZ; ZEIGER, 2004). Accordinggeneral, plants exposed to water stress may increase the to Grichko and Glick (2001), plants may respondintracellular concentration of proline, which represents to flooding with changes in hormonal balance. Thean osmoregulatory mechanism of adaptation (MARIN et lysogenic process occurs when ethylene productional., 2006). The increase of this amino acid concentration increases in the plant in response to hypoxia stress. Asis related to a decrease in the relative water content in leaf a result, this triggers and signals a cascade of reactionstissues (MAIA et al., 2007). Therefore, the non-alteration in the root cortical cells that lead to apoptosis by cellof the observed proline content could be associated with lysis and the opening of intercellular spaces that definethe non-alteration of the leaf water potential and a certain the aerenchyma.tolerance of passion fruit seedlings to flooding. According to numerous authors, plants can The root anatomy parameters number of xylem survive flooding due to complex interactions among(NX), diameter of xylem (DX) and diameter of phloem morphological, physiological and anatomical Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

24 K. P. Govêa et al.acclimations. The formation of aerenchyma represents CAMILLI, L.; IKEJIRI, L.; KLEIN, J.; RODRIGUES, J. D.;one of the most important strategies of plant survival BOARO, C. S. F. Produtividade e estimativa da eficiência deduring flooding, since it allows the oxygen from the carboxilação in vivo da enzima rubisco em girassol ornamentalshoot to be stored in the roots, in order to maintain cultivado em lodo de esgoto. Revista Brasileira de Biociências,the metabolic process of aerobic respiration, which Porto Alegre, v. 5, n. supl. 2, p. 858-860, 2007.reduces damage by hypoxia (MARQUES; JOLY, 2000;FERREIRA et al., 2005). COELHO, C. C. R.; SILVA, J. N.; NEVES, M. G.; CONCEIÇÃO, A. G. C.; SILVA, R. T. L.; OLIVEIRA NETO, C. F. Aspectos Passion fruit (Passiflora edulis Sims) exhibited ecofisiológicos e crescimento em plantas de milho submetidas aoa set of physiological and anatomical changes during alagamento. Revista Agroecossistemas, Belém, v. 5, n. 2, p. 41-46,initial development, which allowed it to survive under 2013.pre-submerged and flooded conditions during theexperiment. The main morpho-anatomical change COLMER, T. D.; PEDERSEN, O. Underwater photosynthesisobserved for the seedlings under stress was the formation and respiration in leaves of submerged wetland plants: gas filmsof aerenchyma, demonstrating the acclimation of improve CO2 and O2 exchange. New Phytologist, Lancaster, v. 117,these plants to the conditions to which they were p. 918-926, 2008.exposed. DAVANSO-FABRO, V. M.; MEDRI, M. E.; BIANCHINI, E.; According to the results, it is possible to state that PIMENTA, J. A. Tolerância à inundação: aspectos da anatomiapassion fruit seedlings at early stages can withstand large ecológica e do desenvolvimento de Sesbania virgata (Cav.) Pers.amounts of water in the soil. Therefore, exposure to a (Fabaceae). Brazilian Archives of Biology and Technology,high rainfall index or excessive irrigation could provoke Curitiba, v. 41, n. 4, p. 475-482, 1998.physiological adaptations in young passion fruit plants. ENSTONE, D. E.; PETERSON, C. A.; MA, F. Root endodermis andAcknowledgements exodermis: structure, function, and responses to the environment. Journal of Plant Growth Regulation, New York, v. 21, n. 4, p. This study was supported by Coordenação de 335-351, 2003.Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES– Brazil) and Fundação de Amparo à Pesquisa de Minas FERREIRA, C.; PIEDADE, M. T. F.; PAROLIN, P.; BARBOSA,Gerais (FAPEMIG – Brazil). K. M. Tolerância de Himatanthus sucuuba Wood. (Apocynaceae) ao alagamento na Amazônia Central. Acta Botanica Brasilica,References Belo Horizonte, v. 19, n. 3, p. 425-429, 2005.AMARAL, J. A. T. do; RENA, A. B.; AMARAL, J. F. T. do. GONÇALVES, J. F. DE C.; MELO, E. G. DE F.; SILVA, C. E.Crescimento vegetativo sazonal do cafeeiro e sua relação com M. DA; FERREIRA, M. J.; JUSTINO, G. C. Estratégias no usofotoperíodo, frutificação, resistência estomática e fotossíntese. da energia luminosa por plantas jovens de Genipa spruceanaPesquisa Agropecuária Brasileira, Brasília, v. 41, n. 3, p. 377- Steyerm submetidas ao alagamento. Acta Botanica Brasilica, Belo384, 2006. Horizonte, v. 26, n. 2, p. 391-398, 2012.BLOM, C. W. P. M.; VOESENEK, L. A. C. J. Flooding: the survivalstrategies of plants. Trends in Ecology & Evolution, Cambridge, GRICHKO, V. P.; GLICK, B. R. Ethylene and flooding stress inv. 11, n. 7, p. 290-295, 1996. plants. Plant Physiology and Biochemistry, Paris, v. 39, p. 1-9,BUDKE, J. C.; JARENKOW, J. A.; OLIVEIRA-FILHO, A. T. de. 2001.Intermediary disturbance increases tree diversity in riverine forestof southern Brazil. Biodiversity and Conservation, New York, v. HENRIQUE, P. C.; ALVES, J. D.; GOULART, P. F. P.; DEUNER,19, p. 2371-2387, 2010. S.; SILVEIRA, N. M.; ZANANDREA, I.; CASTRO, E. M.CALBO, M. E. R.; MORAES, J. A. P. V.; CALBO, A. G. Physiological and anatomical characteristics of Sibipiruna plantsCrescimento, condutância estomática, fotossíntese e porosidade under hipoxia. Ciência Rural, Santa Maria, v. 40, n. 1, p. 70-76,do buriti sob inundação. Revista Brasileira de Fisiologia Vegetal, 2010.Campinas, v. 10, p. 51-58, 1998. KOZLOWSKI, T. T. Responses of woody plants to flooding and salinity. Tree Physiology, Oxford, v. Monograph, n. 1, p. 1-29, 1997. LAVINSKY, A. O. Efeito do silício na anatomia radicular e na produção de grãos de arroz. 2013. 94 f. Tese (Doutorado em Fisiologia Vegetal) - Universidade Federal de Viçosa, Viçosa. 2013. LIMA, A. A.; SANTOS FILHO, H. P.; FANCELLI, M.; SANCHES, N. F.; BORGES, A. L. Coleção Plantar: Maracujá. Brasília: EMBRAPA, 1994. 76 p. MACHADO, E. C.; SCHMIDT, P. T.; MEDINA, C. L.; RIBEIRO, R. V. Respostas da fotossíntese de três espécies de citros a fatores ambientais. Pesquisa Agropecuária Brasileira, Brasília, v. 40, n. 12, p. 1161-1170, 2005. MAIA, P. S. P.; OLIVEIRA NETO, C. F.; CASTRO, D. S.; FREITAS, J. M. N.; LOBATO, A. K. S.; COSTA, R. C. L. Conteúdo relativo de água, teor de prolina e carboidratos solúveis totais em folhas de duas cultivares de milho submetidas a estresse hídrico.Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Passiflora edulis Sims subjected to flooded conditions 25Revista Brasileira de Biociências, Porto Alegre, v. 5, n. 2, p. 918- ROTONDANO, A. K. F.; MELO, B. Irrigação da cultura do920, 2007. maracujazeiro. 2015. Disponível em: <http://www.fruticultura. iciag.ufu.br/irriga8.html>. Acesso em: 7 mar. 2018.MARIN, A.; SANTOS, D. M. M.; BANZATTO, D. A.;CODOGNOTTO, L. M. Influência da disponibilidade hídrica SHINOZAKI, K.; UEMURA, M.; BAILEY-SERRES, J.;e da acidez do solo no teor de prolina livre de guandu. Pesquisa BRAY, E. A.; WERETILNYK, E. Responses to abiotic stress.Agropecuária Brasileira, Brasília, v. 41, n. 2, p. 355-358, 2006. In: BUCHANAN, B. B.; GRUISSEM, W.; JONES, R. L. (Ed.). Biochemistry and molecular biology of plants. 2 ed. West Sussex:MARQUES, M. C. M.; JOLY, C. A. Germinação e crescimento Wiley Blackwell, 2015. p. 1051-1100.de Calophyllum brasiliense (Clusiaceae), uma espécie típica deflorestas inundadas. Acta Botanica Brasilica, Belo Horizonte, v. SILVEIRA, N. M.; ALVES, J. D.; DEUNER, S.; DOUSSEAU,14, n. 1, p. 113-120, 2000. S.; HENRIQUE, P. C. Crescimento e partição de carboidratos em plantas de Sebastiania membranifolia submetidas ao alagamento.MARTINAZZO, E. G.; PERBONI, A. T.; OLIVEIRA, P. B; Cerne, Lavras, v. 21, n. 1, p. 67-74, 2015.BIANCHI, V. J.; BACARIN, M. A. Atividade fotossintética emplantas de ameixeira submetidas ao déficit hídrico e ao alagamento. SOUZA, T. C.; CASTRO, E. M.; MAGALHÃES, P. C.; ALVES,Ciência Rural, Santa Maria, v. 43, n. 1, p. 35-41, 2013. E. T.; PEREIRA, F. J. Early characterization of maize plants in selection cycles under soil flooding. Plant Breeding, Westport, v.MEDRI, C.; PIMENTA, J. A.; RUAS, E. A.; SOUZA, L. A.; 131, n. 4, p. 493-501, 2012.MEDRI, P. S.; SAYHUN, S.; BIANCHINI, E.; MEDRI, M.E. O alagamento do solo afeta a sobrevivência, o crescimento e TAIZ, L.; ZEIGER, E. Fisiologia vegetal. 3. ed. Porto Alegre:o metabolismo de Aegiphila sellowiana Cham. (Lamiaceae)? Artmed, 2004. 719 p.Semina: Ciências Biológicas e da Saúde, Londrina, v. 33, n. 1,p. 123-134, 2012. TORELLO, W. A.; RICE, L. A. Effects of NaCl stress on proline and cation accumulation in salt sensitive and tolerant turfgrasses.MELETTI, L. M. M. Avanços na cultura do Maracujá no Brasil. Plant and Soil, New York, v. 93, n. 2, p. 241-247, 1986.Revista Brasileira de Fruticultura, Jaboticabal, v. especial, p. 83-91, 2011. VOESENEK, L. A.; COLMER, T. D.; PIERIK, R.; MILLENAAR, F. F.; PEETERS, A. J. How plants cope with complete submergence.OLIVEIRA, V. C. DE; JOLY, C. A. Flooding tolerance of New Phytologist, Lancaster, v. 170, p. 213-226, 2006.Calophyllum brasiliense Camb. (Clusiaceae): morphological,physiological and growth responses. Trees, Berlin, v. 24, p. 185-193, 2010. Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018



Biotemas, 31 (3): 25-31, setembro de 2018 http://dx.doi.org/10.5007/2175-7925.2018v31n3p2275ISSNe 2175-7925Levantamento de moscas frugívoras em dois municípios do estado do Acre, Brasil Tatyane da Silva Azevedo 1 Adriana da Silva Vasconcelos 1 Rodrigo Souza Santos 2 Maria do Socorro Miranda de Sousa 3 Ricardo Adaime 3,4* 1 União Educacional do Norte, CEP: 69915-901, Rio Branco – AC, Brasil 2 Embrapa Acre, CEP: 69900-970, Rio Branco – AC, Brasil 3 Universidade Federal do Amapá, Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Tropical, CEP: 68902-280, Macapá – AP, Brasil 4 Embrapa Amapá, CEP: 68903-419, Macapá – AP, Brasil * Autor para correspondência [email protected] Submetido em 01/03/2018 Aceito para publicação em 10/08/2018Resumo Durante os meses de julho de 2016 a setembro de 2017 foram realizadas amostragens de frutos carnosos (38 amostras, 50,93 kg) nos municípios de Rio Branco e Senador Guiomard, estado do Acre, visando ampliar o conhecimento sobre a diversidade de moscas frugívoras, suas plantas hospedeiras e parasitoides associados. Neste trabalho, fizemos o primeiro registro de Anastrepha serpentina (Wiedemann) e do parasitoide Asobara anastrephae (Muesebeck) para o estado do Acre. Além disso, Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk. (Sapotaceae) constitui novo hospedeiro para Ceratitis capitata na Amazônia brasileira. Palavras-chave: Anastrepha serpentina; Asobara anastrephae; Distribuição; HospedeirosAbstract Survey of frugivorous flies in two municipalities in the state of Acre, Brazil. From July 2016 to September 2017, samples of fleshy fruits (38 samples, 50.93 kg) were collected in the municipalities of Rio Branco and Senador Guiomard, in the state of Acre, Brazil, aiming to expand our knowledge about the diversity of fruit flies, their host plants and associated parasitoids. In this work, we report the first record of Anastrepha serpentina (Wiedemann) and the parasitoid Asobara anastrephae (Muesebeck) in Acre. In addition, Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk. (Sapotaceae) was found to be a new host for Ceratitis capitata in the Brazilian Amazon. Key words: Anastrepha serpentina; Asobara anastrephae; Distribution; Host plantsEste periódico está licenciado Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018conforme Creative CommonsAtribuição 4.0 Internacional.

28 T. S. Azevedo et al.Introdução maior impacto na produção, principalmente ocasionado pelos problemas fitossanitários (PEREIRA et al., 2011). As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) são Os primeiros registros de moscas frugívoras no Acreconhecidas mundialmente como pragas da fruticultura, foram realizados por Thomazini et al. (2003), seguidoem virtude dos danos diretos e indiretos que algumas de outros poucos trabalhos pontuais (THOMAZINIespécies causam à produção (ALUJA, 1994). Por sua et al., 2006; THOMAZINI; ALBUQUERQUE,vez, moscas frugívoras da família Lonchaeidae têm 2009; PEREIRA et al., 2010; STRIKIS et al., 2011;sido reportadas como invasoras primárias em espécies ADAIME et al., 2017b). Estão reportadas apenasvegetais comerciais nos últimos anos, especialmente no sete espécies de Tephritidae [Anastrepha coronilliBrasil (ADAIME et al., 2017a). Carrejo & González, Anastrepha distincta Greene, Anastrepha leptozona Hendel, Anastrepha obliqua Os estudos sobre moscas frugívoras na Amazônia (Macquart), Anastrepha striata Schiner, Anastrephabrasileira foram intensificados nos anos recentes, tumida Stone e Ceratitis capitata (Wiedemann)], duasculminando com o avanço do conhecimento sobre de Lonchaeidae [Neosilba glaberrima (Wiedemann)a distribuição geográfica das espécies, suas plantas e Neosilba zadolicha McAlpine & Steyskal], além dehospedeiras e parasitoides associados. Atualmente, três espécies de parasitoides [Doryctobracon areolatus76 espécies de Anastrepha (Tephritidae), 12 espécies (Szépligeti), Opius bellus Gahan e Utetes anastrephaede parasitoides (Braconidae e Figitidae) e 14 espécies (Viereck) (Hymenoptera: Braconidae)] (ADAIME etde Neosilba (Lonchaeidae) estão assinaladas para a al., 2016; PEREIRA; ADAIME, 2016; SOUSA et al.,região, o que pode ser facilmente acessado mediante 2016; ADAIME et al., 2017b).consulta às bases de dados “Anastrepha species andtheir host in the Brazilian Amazon” (ADAIME et Considerando o escasso conhecimento sobre aal., 2016), “Fruit flies parasitoids in the Brazilian diversidade, hospedeiros e parasitoides de moscasAmazon” (SOUSA et al., 2016) e “Lonchaeidae frugívoras no estado do Acre, é imprescindível ofrom Brazilian Amazon” (PEREIRA; ADAIME, aprofundamento dos estudos sobre esses insetos2016). Também ocorrem na região duas espécies (PEREIRA et al., 2011). O objetivo deste trabalho foide Tephritidae introduzidas: Ceratitis capitata realizar um levantamento de moscas frugívoras e suas(Wiedemann), a mosca-do-mediterrâneo, e Bactrocera plantas hospedeiras nos municípios de Rio Branco ecarambolae Drew & Hancock, a mosca-da-carambola Senador Guiomard, estado do Acre.(SILVA et al., 2011a). Material e Métodos Embora o conhecimento sobre moscas frugívorastenha aumentado significativamente na Amazônia Foram realizadas coletas de frutos no períodobrasileira, algumas áreas estratégicas da região ainda de julho de 2016 a setembro de 2017, em quintaisnão foram devidamente estudadas (ADAIME et al., residenciais das áreas urbanas dos municípios de Rio2017a), como é o caso do estado do Acre, situado no Branco e Senador Guiomard, estado do Acre. As datasextremo oeste da região Norte do Brasil, composto por de coleta foram dependentes da disponibilidade de22 municípios distribuídos em mais de 164 mil km2, plantas em frutificação. A amostragem foi realizadaque faz fronteira com a Bolívia e o Peru (PORTAL ao acaso, coletando-se frutos íntegros recém-caídos aoBRASIL, 2018). Essas regiões fronteiriças na Amazônia solo e/ou diretamente nas plantas amostradas. Todos ossão extremamente vulneráveis à introdução de pragas, pontos de coleta tiveram suas coordenadas geográficasmotivo pelo qual precisam ser estudadas (LEMOS et registradas por GPS. As amostras, compostas por váriosal., 2011). frutos agrupados, foram acondicionadas em recipientes plásticos, envoltos com saco de organza, devidamente A fruticultura no Acre caracteriza-se pela identificadas, e posteriormente transportadas para oagricultura de base familiar, sendo praticada em pequenasáreas e com utilização de baixa tecnologia, sofrendoRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Moscas frugívoras no estado do Acre 29Laboratório de Entomologia da Embrapa Acre, em Rio Rio BrancoBranco. Foram coletadas 26 amostras de frutos No laboratório, foram seguidos os procedimentos (31,04 kg) de 17 espécies vegetais pertencentes a 11preconizados por Silva et al. (2011b). Os frutos foram famílias. Ocorreu infestação por moscas frugívoras emcontados, pesados e dispostos em bandejas plásticas sete amostras (quatro espécies vegetais pertencentes asobre uma fina camada de areia umedecida. As quatro famílias), de onde foram obtidos 220 pupáriosbandejas foram cobertas com organza presa por liga (Tabela 1).elástica. O material foi examinado a cada três dias e ospupários encontrados foram removidos e transferidos Foram registradas duas espécies de Tephritidaepara frascos plásticos transparentes, contendo uma (A. obliqua e A. striata) e duas de Lonchaeidaefina camada de vermiculita umedecida. Os frascos (N. glaberrima e N. zadolicha). Em frutos de Spondiasforam cobertos com organza e tampa vazada, sendo mombin L. (Anacardiaceae), infestados por A. obliqua,inspecionados diariamente. A umidade nas bandejas foram obtidos dois exemplares do parasitoide Asobarae nos potes era mantida pela reposição de água, com anastrephae (Muesebeck) (Hymenoptera: Braconidae)auxílio de uma pisseta. As moscas-das-frutas e os (Tabela 1).parasitoides que emergiram foram armazenados emfrascos de vidro contendo etanol 70%, para posterior Senador Guiomardidentificação. Foram coletadas 12 amostras de frutos (19,89 kg) Os exemplares de Anastrepha foram identificados de nove espécies vegetais pertencentes a seis famílias.com o auxílio da chave dicotômica ilustrada de Zucchi Foi registrada infestação por moscas frugívoras em cincoet al. (2011). Para a identificação dos parasitoides amostras (três espécies vegetais pertencentes a duas(Braconidae) foram utilizados os trabalhos de Canal famílias), de onde foram obtidos 229 pupários (Tabela 2).e Zucchi (2000) e Marinho et al. (2011). Espécimesde Neosilba foram identificados pelo Dr. Pedro Carlos Foram registradas cinco espécies de TephritidaeStrikis, de acordo com o trabalho de McAlpine e Steyskal [A. leptozona, A. obliqua, Anastrepha serpentina(1982). (Wiedemann), A. striata e C. capitata] e duas de Lonchaeidae (N. glaberrima e N. zadolicha) (Tabela 2). Foi calculado o índice de infestação das amostras,pela razão entre o número de pupários obtidos na amostrae o seu respectivo peso (em quilogramas).Resultados Foram coletadas 38 amostras de frutos(50,93 kg), de 21 espécies vegetais pertencentes a 12famílias (Tabelas 1 e 2). Houve infestação por moscasfrugívoras em 12 amostras (31,6%), pertencentes a seisespécies vegetais de quatro famílias (Tabelas 1 e 2). Foram obtidos 449 pupários, de onde emergiramespécimes de Anastrepha Schiner (quatro espécies),Neosilba McAlpine (duas espécies), C. capitata eparasitoides (uma espécie). Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

30 T. S. Azevedo et al.TABELA 1: Moscas frugívoras em diversas plantas hospedeiras no município de Rio Branco, estado do Acre. Julho de 2016 a agosto de 2017.Data Coordenadas Geográficas Plantas hospedeiras Peso Pupários Infestação Espécies (kg) (Pupários/kg)07/jul/16 10°01’50.0”S; 67°41’09.5”W Citrus sinensis 6,16 - - -12/jul/16 10°01’43.7”S; 67°41’05.0”W Coffea canephora 0,07 - - -28/jul/16 10°00’30.1”S; 67°47’27.0”W Averrhoa carambola 1,27 - - -29/jul/16 10°07’58.0”S; 67°50’39.2”W Manihot sculenta 0,24 - - -01/set/16 10°00’21.2”S; 67°83’02.3”W Syzygium jambos 0,79 - - -02/set/16 10°00’48.8”S; 67°42’14.1”W Anacardium occidentale 1,07 - - -05/set/16 10°07’58.0”S; 67°50’39.2”W Annona muricata 1,38 - - -28/set/16 10°00’30.1”S; 67°47’27.0”W Morinda citrifolia 1,30 - - -28/out/16 09°59’12.0”S; 67°48’29.2”W Averrhoa carambola 1,33 - - -23/nov/16 10°01’31.2”S; 67°42’24.1”W Solanum aculeatissimum 0,05 - - -24/nov/16 10°01’34.6”S; 67°42’17.8”W Syzygium jambolanum 0,28 - - -07/dez/16 10°00’30.1”S; 67°47’27.0”W Malpighia emarginata 0,44 - - -18/dez/16 10°07’58.0”S; 67°50’39.2”W Bellucia grossularioides 0,86 - --31/jan/17 10°01’27.2”S; 67°42’1.70”W Spondias mombin 1,40 8814/fev/17 10°00’30.1”S; 67°47’27.0”W Psidium guajava 1,12 26 62,9 Anastrepha obliqua (6♀) Asobara anastrephae (2♂) 23,2 Anastrepha striata (7♀+7♂)26/maio/17 10°00’11.2”S; 67°83’16.8”W Averrhoa carambola 0,54 - - -26/maio/17 10°00’11.2”S; 67°83’16.8”W Eugenia stipitata 0,46 - - -28/maio/17 10°00’30.1”S; 67°47’27.0”W Averrhoa carambola 1,65 - - -30/maio/17 10°00’11.2”S; 67°83’16.8”W Averrhoa carambola 0,57 - -- 5431/maio/17 10°01’50,0”S; 67°41’09.5”W Citrus sinensis 4,29 33 Neosilba glaberrima (18♂) 12,6 Neosilba zadolicha (17♂)15/jun/17 09°57’58.1”S; 67°49’00.6”W Psidium guajava 0,43 Neosilba sp. (15♀) 76,7 Anastrepha striata (12♀+15♂)09/ago/17 09º56’51.1”S; 67º53’15.1”W Inga edulis 0,93 - - -14/ago/17 10°00’46.1”S; 67°43’53.1”W Psidium guajava 2,11 6 2,84 Anastrepha striata (5♀+1♂)18/ago/17 10°00’48.8”S; 67°42’14.1”W Anacardium occidentale 1,80 13 7,2 Anastrepha obliqua (2♀+6♂)18/ago/17 10°00’48.8”S; 67°42’14.1”W Citrus reticulata 0,50 - - -Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Moscas frugívoras no estado do Acre 31TABELA 2: Moscas frugívoras em diversas plantas hospedeiras no município de Senador Guiomard, estado do Acre. Agosto de 2016 a setembro de 2017.Data Coordenadas Geográficas Plantas hospedeiras Peso Pupários Infestação Espécies (kg) (Pupários/kg)02/ago/16 10°07’20.5”S; 67°39’46.4”W Inga edulis 1,07 - - -15/ago/16 10°00’21.2”S; 67°83’02.3”W Anacardium occidentale 1,06 - - -28/set/16 10°07’34.3”S; 67°38’47.1”W Mangifera indica 4,34 - --24/abr/17 10°00’30.1”S; 67°38’47.1”W Eugenia stipitata 1,08 10414/jun/17 10°09’11.0”S; 67°43’42.5”W Pouteria caimito 1,22 1 96,3 Anastrepha obliqua (79♀+7♂) Neosilba zadolicha (1♂) 0,82 Neosilba sp. (1♀)26/jun/17 10°09’11.0”S; 67°43’42.5”W Pouteria caimito 4,36 71 Anastrepha serpentina (8♀) Anastrepha leptozona (8♀) 16,3 Anastrepha sp. (24♂) Ceratitis capitata (2♀+1♂) Neosilba glaberrima (3♂+1♀)24/jul/17 10°07’24.7”S; 67°38’47.1”W Citrus limetta 2,03 - - -24/jul/17 10°07’24.7”S; 67°38’47.1”W Citrus aurantifolia 2,28 - - -09/ago/17 10°07’24.7”S; 67°38’47.1”W Psidium guajava 0,42 42 100 Anastrepha striata (13♀+5♂)09/ago/17 10°07’24.7”S; 67°38’47.1”W Annona muricata 0,95 - --03/set/17 10°07’24.7”S; 67°38’47.1”W Anacardium occidentale 0,58 - --03/set/17 10º14’55.1”S; 67º73’20.1”W Pouteria caimito 0,50 11 22 Anastrepha leptozona (1♀+2♂) Ceratitis capitata (7♀)Discussão pertenciam a Anastrepha spp. e 45,0% a Neosilba spp. Anastrepha obliqua ocorreu em S. mombin e Anacardium Neste trabalho, é feito o primeiro registro de A. occidentale L., ambas Anacardiaceae. Anastrepha striataserpentina e do parasitoide A. anastrephae no estado ocorreu somente em P. guajava. Neosilba glaberrima edo Acre. Adicionalmente, Pouteria caimito (Ruiz & N. zadolicha ocorreram apenas em Citrus sinensis (L.)Pav.) Radlk. (Sapotaceae) constitui novo registro de Osbeck (Rutaceae).hospedeiro para C. capitata na Amazônia brasileira. Atéentão, cinco espécies hospedeiras estavam reportadas Em Senador Guiomard, predominou A. obliqua,na região (ADAIME et al., 2017b). Todas as demais em decorrência do número expressivo de espécimesassociações entre moscas frugívoras e hospedeiros obtidos da amostra de Eugenia stipitata McVaugh(Tabelas 1 e 2) já haviam sido reportadas na Amazônia (Myrtaceae). Essa associação já foi relatada em outrosbrasileira (ADAIME et al., 2016; PEREIRA; ADAIME, locais da Amazônia brasileira (ADAIME et al., 2016;2016) e em outras regiões do Brasil (ZUCCHI, 2008; SOUZA-ADAIME et al., 2017). Do total de moscas2012). frugívoras obtidas (163 espécimes), 90,2% pertenciam a Anastrepha spp., 6,1% a C. capitata e 3,7% a Neosilba Em Rio Branco, A. striata foi a espécie predominante spp. Anastrepha obliqua e N. zadolicha ocorreram emem função de sua associação com Psidium guajava E. stipitata. Anastrepha leptozona, A. serpentina, C.L. (Myrtaceae), pois infestou todas as três amostras capitata e N. glaberrima ocorreram em P. caimito.coletadas (Tabela 1). Essa forte associação entre Anastrepha striata ocorreu em P. guajava (Tabela 2).A. striata e P. guajava já foi bem documentada naAmazônia brasileira (SILVA et al., 2011a). Do total Os maiores índices de infestação foram obtidosde moscas frugívoras obtidas (111 espécimes), 55,0% em P. guajava (76,7 pupários/kg) e S.mombin (62,9 Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

32 T. S. Azevedo et al.pupários/kg), em Rio Branco (Tabela 1), e em P. guajava são necessários mais estudos baseados na amostragem(100 pupários/kg) e E. stipitata (96,3 pupários/kg), em de frutos potencialmente hospedeiros. Se possível,Senador Guiomard (Tabela 2). Altas infestações em sugere-se a separação das amostras de frutos coletadosgoiaba (até 263,6 pupários/kg) e S. mombin (até 195,0 diretamente da copa da planta das amostras de frutospupários/kg) também já foram obtidas no estado do Acre coletados do solo (recém-caídos), pois o índice de(THOMAZINI; ALBUQUERQUE, 2009; PEREIRA et infestação e o parasitismo podem ser diferentes em cadaal., 2010). Já a infestação registrada em E. stipitata foi situação, como detalhado por Silva et al. (2011a; 2011b).superior à observada por Pereira et al. (2010). Agradecimentos Após este trabalho, estão reportadas oito espéciesde Tephritidae (sete espécies de Anastrepha, além de C. Ao Dr. Pedro Carlos Strikis pela identificação doscapitata) e duas de Lonchaeidae para o estado do Acre Lonchaeidae. Ao Conselho Nacional de Desenvolvi-(ADAIME et al., 2016). Em sete dos 22 municípios do mento Científico e Tecnológico – CNPq, pela Bolsa deAcre, pelo menos uma espécie de mosca frugívora está Produtividade em Pesquisa concedida a Ricardo Adaime.relatada. Os municípios com maior número de espéciesregistradas são Rio Branco e Senador Guiomard, com Referênciasoito e sete espécies, respectivamente. No entanto, apenasmunicípios localizados na porção leste do estado foram ADAIME, R.; SANTOS, R. S.;AZEVEDO, T. S.; VASCONCELOS,contemplados com levantamentos, ainda que pontuais. A. S.; SOUSA, M. S. M.; SOUZA-FILHO, M. F. First record of Ceratitis capitata (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae) in the state Chama a atenção o fato de termos obtido somente of Acre, Brazil. EntomoBrasilis, Vassouras, v. 10, n. 3, p. 259-260,dois espécimes de parasitoide, especificamente A. 2017b.anastrephae, de amostras de S. mombin infestadas por ADAIME, R.; SOUSA, M. S. M.; JESUS-BARROS, C. R.; DEUS,A. obliqua (Tabela 1). Essa espécie já foi obtida de frutos E. G.; PEREIRA, J. F.; STRIKIS, P. C.; SOUZA-FILHO, M. F.de S. mombin em outros estados da Amazônia brasileira Frugivorous flies (Diptera: Tephritidae, Lonchaeidae), their host(Amapá, Amazonas e Pará) (SOUSA et al., 2016). No plants, and associated parasitoids in the extreme north of Amapáentanto, as espécies mais abundantes na região são D. State, Brazil. The Florida Entomologist, Lutz, v. 100, n. 2, p. 316-areolatus e O. bellus (DEUS; ADAIME, 2013; SOUSA 324, 2017a.et al., 2016). Além disso, o percentual de parasitismo ADAIME, R.; SOUSA, M. S. M.; PEREIRA, J. F. Anastrephafoi baixo, apenas 2,3% (dois parasitoides obtidos de species and their host in the Brazilian Amazon. 2016. Disponível88 pupários), o que provavelmente está relacionado em: <http://anastrepha.cpafap.embrapa.br>. Acesso em: 30 jan.ao baixo índice de emergência (9,1%) registrado 2018.na amostra (seis espécimes de A. obliqua e duas de ALUJA, M. Bionomics and management of Anastrepha. AnnualA. anastrephae). Thomazini e Albuquerque (2009) Review of Entomology, Palo Alto, v. 39, n. 1, p. 155-178, 1994.registraram parasitismo mais elevado (29,5%) a partir CANAL, N. A.; ZUCCHI, R. A. Parasitoides – Braconidae. In:de frutos de S. mombin coletados no município Bujari. MALAVASI, A.; ZUCCHI, R. A. (Ed.). Moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil: conhecimento básico e Anastrepha striata e A. obliqua são as espécies aplicado. Ribeirão Preto: Holos, 2000. p. 119-126.de moscas frugívoras de importância econômica mais DEUS, E. G.; ADAIME, R. Dez anos de pesquisas sobre moscas-abundantes nos municípios amostrados e infestam, das-frutas (Diptera: Tephritidae) no estado do Amapá: avançosrespectivamente, P. guajava e E. stipitata. Este trabalho obtidos e desafios futuros. Biota Amazônia, Amapá, v. 3, n. 3,constitui o primeiro registro de A. serpentina e do p. 157-168, 2013.parasitoide A. anastrephae para o Acre. LEMOS, L. N.; PEREIRA, J. D. B.; SILVA, R. A.; MARSARO JUNIOR, A. L. Vulnerabilidade da faixa de fronteira do Brasil à Considerando-se que o conhecimento sobre introdução de espécies invasoras exóticas. In: PORTO, J. L. R.;distribuição, plantas hospedeiras e parasitoides de SOTTA, E. D. (Org.). Reformatações fronteiriças no Platô dasmoscas frugívoras no estado do Acre é bastante escasso, Guianas: (re)territorialidades de cooperações em construções. Rio de Janeiro: Publit, 2011. p. 121-144. MARINHO, C. F.; SILVA, R. A.; ZUCCHI, R. A. Chave de identificação de Braconidae (Alysiinae e Opiinae) parasitoides de larvas frugívoras na região Amazônica. In: SILVA, R. A.; LEMOS, W. P.; ZUCCHI, R. A. (Ed.). Moscas-das-frutas na AmazôniaRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Moscas frugívoras no estado do Acre 33brasileira: diversidade, hospedeiros e inimigos naturais. Amapá: SOUZA-ADAIME, M. S. M.; JESUS-BARROS, C. R.; SOUSA,Embrapa Amapá, 2011. p. 91-101. M. S. M.; DEUS, E. G.; STRIKIS, P. C.; ADAIME, R. Eugenia stipitata McVaugh (Myrtaceae): food resource for frugivorous fliesMcALPINE, J. F.; STEYSKAL, G. C. A revision of Neosilba in the state of Amapá, Brazil. Biotemas, Florianópolis, v. 30, n. 4,McAlpine with a key to the world genera of Lonchaeidae (Diptera). p. 129-133, 2017.The Canadian Entomologist, Ottawa. v. 114, n. 2, p. 105-137,1982. STRIKIS, P. C.; DEUS, E. G.; SILVA, R. A.; PEREIRA, J. D. B.; JESUS, C. R.; MARSARO JÚNIOR, A. L. Conhecimento sobrePEREIRA, J. D. B.; BURITI, D. P.; LEMOS, W. P.; SILVA, W. Lonchaeidae na Amazônia brasileira. In: SILVA, R. A.; LEMOS,R.; SILVA, R. A. Espécies de Anastrepha Schiner (Diptera: W. P.; ZUCCHI, R. A. (Ed.). Moscas-das-frutas na AmazôniaTephritidae), seus hospedeiros e parasitóides nos estados do Acre brasileira: diversidade, hospedeiros e inimigos naturais. Amapá:e Rondônia, Brasil. Biota Neotropica, Campinas, v. 10, n. 3, Embrapa Amapá, 2011. p. 205-216.p. 441-446, 2010. THOMAZINI, M. J.; ALBUQUERQUE, E. S. ParasitóidesPEREIRA, J. D. B.; SILVA, R. A.; LEMOS, W. P. Conhecimento (Hymenoptera: Braconidae) de Anastrepha Schiner (Diptera:sobre moscas-das-frutas no estado do Acre. In: SILVA, R. A.; Tephritidae) no estado do Acre. Acta Amazônica, Manaus, v. 39,LEMOS, W. P.; ZUCCHI, R. A. (Ed.). Moscas-das-frutas na n. 1, p. 245-247, 2009.Amazônia brasileira: diversidade, hospedeiros e inimigosnaturais. Amapá: Embrapa Amapá, 2011. p. 217-222. THOMAZINI, M. J.; ALBUQUERQUE, E. S.; SOUZA-FILHO, M. F. Primeiro registro de espécies de Anastrepha (Diptera:PEREIRA, J. F.; ADAIME, R. Lonchaeidae from Brazilian Tephritidae) no estado do Acre. Neotropical Entomology,Amazon. 2016. Disponível em: <http://lonchaeidae.cpafap. Campinas, v. 32, n. 4, p. 723-724, 2003.embrapa.br>. Acesso em: 31 jan. 2018. THOMAZINI, M. J.; THOMAZINI, A. P. B. W.; SOUZA-FILHO,PORTAL BRASIL. Estados brasileiros – Acre. Disponível em M. F. Diversidade de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae)<http://www.portalbrasil.net/estados_ac.htm>. Acesso em: 31 jan. capturas em armadilhas no estado do Acre. In: CONGRESSO2018. BRASILEIRO DE ENTOMOLOGIA, 21, 2006, Recife. Resumos... Recife: UFRPE/SEB, 2006. Versão eletrônica.SILVA, R. A.; DEUS, E. G.; RAGA, A.; PEREIRA, J. D. B.;SOUZA-FILHO, M. F.; COSTA NETO, S. V. Monitoramento de ZUCCHI, R. A. Fruit flies in Brazil – Anastrepha species theirmoscas-das-frutas na Amazônia: amostragem de frutos e uso de host plants and parasitoids. 2008. Disponível em: <http: www.lea.armadilhas. In: SILVA, R. A.; LEMOS, W. P.; ZUCCHI, R. A. esalq.usp.br/anastrepha/>. Acesso em: 12 jun. 2018.(Ed.). Moscas-das-frutas na Amazônia brasileira: diversidade,hospedeiros e inimigos naturais. Amapá: Embrapa Amapá, 2011b. ZUCCHI, R. A. Fruit flies in Brazil – Hosts and parasitoids ofp. 33-50. the Mediterranean fruit fly. 2012. Disponível em: <http: www.lea. esalq.usp.br/ceratitis/>. Acesso em: 12 jun. 2018.SILVA, R. A.; LEMOS, W. P.; ZUCCHI, R. A. Moscas-das-frutasna Amazônia brasileira: diversidade, hospedeiros e inimigos ZUCCHI, R. A.; URAMOTO, K.; SOUZA-FILHO, M. F. Chavenaturais. Amapá: Embrapa Amapá, 2011a. 299 p. ilustrada para as espécies de Anastrepha da região Amazônica. In: SILVA, R. A.; LEMOS, W. P.; ZUCCHI, R. A. (Ed.). Moscas-SOUSA, M. S. M.; ADAIME, R.; PEREIRA, J. F. Fruit flies das-frutas na Amazônia brasileira: diversidade, hospedeiros eparasitoids in the Brazilian Amazon. 2016. Disponível em: inimigos naturais. Amapá: Embrapa Amapá, 2011. p. 71-90.<http://parasitoid.cpafap.embrapa.br>. Acesso em: 31 jan. 2018. Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018



Biotemas, 31 (3): 33-41, setembro de 2018 http://dx.doi.org/10.5007/2175-7925.2018v31n3p3353ISSNe 2175-7925Zoneamento da área extrativista mais produtiva da Anomalocardia flexuosa (Linnaeus, 1767) (Mollusca: Bivalvia) no mundo Severino Adriano de Oliveira Lima 1* Humber Agrelli Andrade 2 1 Universidade Federal de Rondônia, Departamento de Engenharia de Pesca Rua da Paz, 4376, Lino Alves Teixeira, Presidente Médici – RO, Brasil2 Universidade Federal Rural de Pernambuco, Departamento de Pesca e Aquicultura Rua Dom Manoel de Medeiros, s/n, CEP 52171-900, Recife – PE, Brasil * Autor para correspondência [email protected] Submetido em 23/03/2018 Aceito para publicação em 31/07/2018Resumo A praia de Mangue Seco, no estado de Pernambuco, é um local com grande quantidade de ecossistemas e se destaca principalmente pela captura da espécie Anomalocardia flexuosa. Neste trabalho foi proposto um zoneamento dessa praia de acordo com as características mais expressivas e também considerando as densidades da Anomalocardia flexuosa. No delineamento da região foram considerados primeiramente os efeitos das águas circundantes e a proximidade da linha de praia; assim, três principais estratos de localização foram avaliados (borda, interior costa e interior mar), além de estratos secundários com divisões latitudinais e longitudinais. No total foram obtidas 176 amostras em campanhas realizadas no ano de 2015. As médias das densidades foram maiores no setor interior costa em todas as campanhas. As zonas localizadas próximas a estuários pareceram mais propícias ao estabelecimento da espécie quando comparadas a locais com maior interferência marinha. Foi possível diferenciar, principalmente, quatro estratos de localização de acordo com as características morfodinâmicas e as densidades da Anomalocardia flexuosa. O primeiro estrato e o mais abundante seria o interior costa, o segundo o interior mar e o estrato borda seria dividido em dois substratos, um mais afastado da linha de praia e outro mais próximo às saídas de foz. Palavras-chave: Anomalocardia brasiliana; Densidade; Distribuição; Ecossistema costeiro; MacrofaunaAbstract Zoning of the most productive extraction area of Anomalocardia flexuosa (Linnaeus, 1767) (Mollusca: Bivalvia) in the world. Mangue Seco Beach, in Pernambuco State, is a region with a large number of ecosystems and is notable as a place where Anomalocardia flexuosa is collected. In this work, zoning for the beach is proposed based on to the most expressive characteristics of the region and densities of A. flexuosa. In the delineation of the region, the effects of the surrounding water and proximity to the beach line were considered first. Three main location strata were evaluated, border, interior coast and interior sea, as well as secondary strata with latitudinal and longitudinal divisions. In total, 176 samples were obtained during surveys carried out in 2015. For all surveys the mean densities were higher in the interior coastal sector. The areas located near estuariesEste periódico está licenciado Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018conforme Creative CommonsAtribuição 4.0 Internacional.

36 S. A. O. Lima e H. A. Andrade seemed better for the species compared to regions with greater marine interference. In general, it was possible to differentiate four location strata according to the morphodynamic characteristics and densities of A. flexuosa. The first and most abundant stratum would be the interior coast, the second stratum would be the interior sea and the border stratum would be divided into two substrates, one further away from the beach line and another closer to the river mouth. Key words: Anomalocardia brasiliana; Coastal Ecosystem; Density; Distribution; MacrofaunaIntrodução A praia de Mangue Seco é um local com grande influência estuarina, assim, o fluxo da maré é um A espécie Anomalocardia fleuxuosa é um dos fatores mais importante para atividade pesqueirarecurso importante para vários estados litorâneos (LESSA et al., 2011) e que influi também diretamentedo Brasil. Ressalta-se que a espécie tem sinonímia na distribuição da A. flexuosa. Por causa da presençade Anomalocardia brasiliana, porém a plataforma de extensos estuários, além de uma grande quantidadeespecializada em taxonomia WORMS (World Register de ecossistemas altamente produtivos, em que seof Marine Species) reconhece a designação A. flexuosa encontram áreas cobertas de coqueiros, recifes e(MOLLUSCABASE, 2018). Além disso, no Brasil uma ilhota, a praia é considerada uma “região verde”existem vários nomes locais para a espécie, sendo (OLIVEIRA et al., 2011). A zona intertidal em algumasmarisco em Pernambuco, massunim em vários outros áreas pode ter mais de 2000 metros no sentido oeste-estados do Nordeste e berbigão nos estados do Sul e leste e diferenças morfológicas internas são evidentesSudeste. (OLIVEIRA, observação pessoal). Essas diferenças são mais perceptíveis nos extremos que têm aporte fluvial Acaptura de A. flexuosa é realizada em praticamente nos sentidos norte e sul e marinho no sentido Leste.todos os estados litorâneos do Brasil, com grande Na porção extrema ao norte do banco fica localizada aimportância econômica e social (SILVA-CAVALCANTI; foz do Canal de Santa Cruz, que é o maior complexoCOSTA, 2011). Em Pernambuco a importância deste estuarino de Pernambuco (MOURA, 2009) e temmolusco bivalve é ainda mais acentuada, pois, até grande atividade pesqueira (IBAMA/CEPENE, 2008).meados da década de 2000, a A. flexuosa foi a espécie Já o extremo sul fica perto da foz do rio Timbó, quecom maior produção entre todos os recursos pesqueiros, também tem prática intensa de pesca (CABRAL et al.,com aproximadamente 4716 t extraídas no ano de 2006). Dadas as diferenças perceptíveis internamente2007, de acordo com dados disponíveis para consulta em Mangue Seco, os trabalhos de El-Deir et al. (2009)pública e irrestrita sobre a pesca no Brasil (IBAMA, e Oliveira et al. (2011) propuseram a divisão territorial2009). As produções nos demais estados do Brasil para avaliar as densidades da A. flexuosa no local, nossão bem menores, com a Paraíba ocupando a segunda sentidos latitudinal e longitudinal, porém em ambos osposição com uma captura de 1358 t em 2007, o que trabalhos a totalidade da área não foi contemplada.correspondeu a aproximadamente um terço da produçãode Pernambuco. Não há informações estatísticas para Dispor de informações em partes de um mesmoperíodos recentes. A principal área de extração da A. local permite comparações e análises que são úteisflexuosa em Pernambuco é localizada no município de para a gestão do local. No Brasil a Política NacionalIgarassu, que tem como único banco extrativista a praia do Meio Ambiente (PNMA) instituiu o zoneamentode Mangue Seco, sendo que aproximadamente 50% da ambiental (Lei no 6.938/1981) como um instrumentoprodução pernambucana advém desse banco (IBAMA/ para contribuir na preservação, melhoria e recuperaçãoCEPENE, 2008). A atividade continua intensa desde os da qualidade ambiental, bem como no desenvolvimentoúltimos registros estatísticos e provavelmente Mangue socioeconômico, na segurança nacional e na proteção àSeco continua sendo o principal ponto de extração dignidade da vida humana. Em 2002 esse instrumentomundial da espécie. passou a ser chamado de zoneamento ecológico-Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Zoneamento da área extrativista mais produtiva da A. flexuosa 37econômico (ZEE), regulamentado pelo decreto Material e Métodosno 4.297/2002. Os trabalhos sobre ZEE no Brasil sãoelaborados por diferentes métodos e objetivos sem Área de estudo e zoneamento territorialseguir um padrão, porém os aspectos ambientais sãosempre utilizados para estratificação do local (SANTOS; A praia de Mangue Seco fica no município deRANIERI, 2013). Igarassu que faz parte da Região Metropolitana do Recife. A planície se estende no sentido sul-norte, desde Um planejamento adequado para o zoneamento a foz do Rio Timbó até a foz sul do Canal de Santaterritorial requer a necessidade de se conhecer os Cruz, abrangendo uma área de aproximadamente 2,7recursos disponíveis na região em termos quantitativos km² (Figura 1). A linha de praia tem aproximadamente(SANTOS; RANIERI, 2013). Na praia de Mangue Seco o 2 km de extensão, com águas rasas e pequenas ondasprincipal recurso vem da extração da A. flexuosa, que tem (OLIVEIRA et al., 2014).densidades elevadas na área (OLIVEIRA et al., 2011).Portanto, neste trabalho foi proposto um zoneamento da No zoneamento inicial proposto para a região,praia de Mangue Seco de acordo com as características foram considerados primeiramente os efeitos dasmais expressivas dessa área e também considerando as águas circundantes e a proximidade da linha de praia,densidades do principal recurso explorado na região, assim três principais estratos de localização foramque é o bivalve A. flexuosa, assim contribuindo com a observados e denominados de borda (b1, b2, b3 e b4),gestão da atividade extrativista da região. interior costa (ic) e interior mar (im) (Figura 1A). OFIGURA 1: Praia de Mangue Seco localizada no município de Igarassu (PE). Painel superior indica os estratos de localização borda (b1, b2, b3 e b4), interior costa (ic) e interior mar (im) (A). Painéis centrais indicam a subdivisão latitudinal em quatro campanhas realizadas em julho (B), agosto (C), setembro (D) e novembro (E). Painéis inferiores indicam a subdivisão longitudinal em quatro campanhas realizadas em julho (B), agosto (C), setembro (D) e novembro (E). Os pontos dos mapas são as coordenadas em que as coletas foram realizadas, sendo: borda (triângulos abertos), interior costa (círculos fechados) e interior mar (quadrados abertos). -7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 Canal de Santa Cruz A b1 Oceano Atlântico ic b2 im Igarassu b3 b4 0 0.5 1 1.5kmRio Timbó -34.86 -34.85 -34.84 -34.83 -34.82 -34.81 -34.80-7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 ←←N0 0.5 1 km-7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.810 0.5 1 km-7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81N0 0.5 1 km -7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 N 0 0.5 1 km ←← ←←-34.85-34.83-34.81 N -34.83 -34.81 -34.85 -34.83 -34.81 -34.85 -34.83 -34.81 ←← -34.85-7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 N 0 0.5 1 km -7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 0 0.5 1 km -7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 N 0 0.5 1 km -7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 N 0 0.5 1 km -34.85 -34.83 -34.81 N -34.83 -34.81 -34.85 -34.83 -34.81 -34.85 -34.83 -34.81 -34.85 Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018Coleta dos dados No total foram obtidas 176 amostras em quatro campanhas realizadas no ano de 2015,

38 S. A. O. Lima e H. A. Andradeprimeiro corresponde à região de extremos do banco, mar no mesmo sentido (Figura 1 – painéis centrais).mais exposta à ação da água circundante; supõe-se que A segunda divisão dos estratos do interior foi nonessa área ocorra maior interferência de ação de ondas e sentido longitudinal e ambas (interior costa e interiorcorrentes. O segundo estrato é uma região mais interior e mar) ordenadas de um a três no sentido oeste-lestepróxima da linha de praia, que parece propiciar uma zona (Figura 1 – painéis inferiores).mais abrigada e menos exposta a ondas e correntezas.A terceira localização está também no interior do banco, Coleta dos dadosporém mais intermediária entre à linha da praia e o mar.Subgrupos de localização dos estratos principais também No total foram obtidas 176 amostras em quatroforam avaliados. A borda foi dividida em quatro áreas, campanhas realizadas no ano de 2015, sendo 47 noestando a borda 1 (b1) localizada mais ao norte do banco mês de julho (Figura 1 B e F), 61 em agosto (Figurae próximo a foz do Canal de Santa Cruz, a borda 2 (b2) 1 C e G), 34 em setembro (Figura 1 D e H) e 34 emlocalizada na região mais externa no sentido Oeste-leste novembro (Figura 1 E e I). As coletas dos meses decom moderado ou sem aporte fluvial, a borda 3 (b3) julho e agosto foram realizadas aleatoriamente ao longosituada entre a foz do rio Timbó e a região mais externa de todo o banco. Nos meses de setembro e novembro ase também tem moderado aporte fluvial e a borda 4 (b4) coletas foram sistemáticas, com 34 pontos, sendo quefica na porção mais ao sul do banco e perto da foz do rio no primeiro foram colocadas de maneira equidistanteTimbó. Os interiores costa e mar foram divididos de duas ao longo de todo o banco e no segundo também, porémmaneiras distintas, a primeira no sentido latitudinal em considerando cada estrato de localização. A quantidadeque as subáreas no interior costa foram ordenadas de um de amostras realizadas por campanha e nos estratos dea quatro no sentido norte-sul e de um a três no interior localização é mostrada na Tabela 1. As amostras foramTABELA 1: Número de amostras coletadas nos estratos de localização no banco da praia de Mangue Seco.Configuração dos estratos Estrato de localização Julho Agosto Amostras Novembro TotalEstratos de localização 21 37 Setembro 13 85primários Borda 18 17 12 59Estratos de localização Interior Costa 7 7 14 9 31secundários Interior Mar 7 8 12 3 21 3 3 8 3 13Configuração latitudinal Borda 1 3 5 3 3 12 Borda 2 8 21 4 4 39Configuração longitudinal Borda 3 2 6 1 3 14 Borda 4 6 1 6 3 13 Interior Costa 1 7 5 3 3 18 Interior Costa 2 3 5 3 3 14 Interior Costa 3 2 1 3 3 10 Interior Costa 4 3 3 3 3 11 Interior Mar 1 2 3 4 3 10 Interior Mar 2 6 8 2 4 22 Interior Mar 3 10 3 2 4 21 Interior Costa 1 2 6 4 4 16 Interior Costa 2 2 5 4 3 14 Interior Costa 3 3 0 4 3 6 Interior Mar 1 2 2 0 3 11 Interior Mar 2 4 Interior Mar 3 4Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Zoneamento da área extrativista mais produtiva da A. flexuosa 39realizadas com um coletor cilíndrico de policloreto Nos casos de diferenças observadas procedeu-se comde polivinila (PVC) de 19 cm de diâmetro que foi teste de comparações múltiplas. Para todas as análisesintroduzido no sedimento a 10 cm de profundidade. foi utilizado o programa R (R CORE TEAM, 2017).O sedimento, junto com os organismos, foi lavado comágua e peneirado com malha quadrada de 1 mm entre Resultadosnós adjacentes e os organismos foram contabilizadosposteriormente em laboratório. As médias das densidades de A. flexuosa tiveram valores maiores no setor ic do banco em todas as Análise dos dados campanhas realizadas (Figura 2). Nas amostras de julho (Figura 2 A) as densidades médias foram de 571 ind.m-2, Nas análises das densidades da A. flexuosa em 914 ind.m-2 e 262 ind.m-2 para os estratos, borda, ic e im,Mangue Seco foram utilizados métodos geoestatísticos respectivamente, e agregações com máximas densidadescom interpolações calculadas com o inverso da distância foram encontradas na parte mais central do ic (3599 ind.para inspeções visuais, usando o pacote gstat no R m²) e na região mais próxima à foz do rio Timbó da borda(PEBESMA; GRAELER, 2017). Sumários estatísticos (2541 ind.m²). O mês de agosto (Figura 2 B) teve médiasbásicos com valores das médias, máximos e mínimos das de densidades de 263 ind.m-2, 1013 ind.m-2 e 242 ind.m-2densidades nos estratos de localizações foram calculados. para a borda, ic e im, respectivamente, e o ponto comPressupostos de normalidade e homocedasticidade maior densidade (4058 ind.m²) para todas as campanhasnão foram atendidos e provas não paramétricas de localizado no estrato ic. No mês de setembro (Figura 2Kruskal-Wallis (KRUSKAL; WALLIS, 1952) foram C) as densidades médias para a borda, ic e im foram dealternativas para avaliar diferenças significativas 267 ind.m-2, 938 ind.m-2 e 234 ind.m-2, respectivamente, e(α = 0,05) das densidades nos estratos de localização.FIGURA 2: Interpolações das densidades da Anomalocardia flexuosa na praia de Mangue Seco nas campanhas de julho (A), agosto (B), setembro (C) e novembro (D). Triângulos abertos, círculos fechados e quadrados abertos representam amostras nos estratos de localização de borda, interior costa e interior mar, respectivamente.-7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 Canal de Santa Cruz A -7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 Canal de Santa Cruz B Igarassu Oceano Atlântico 3500 Igarassu 4000 3000 3000 Rio Timbó 2500 Rio Timbó 2000 2000 1000 1500 0 1000 500 Oceano Atlântico 0 0.5 1 1.5 km 0 0.5 1 1.5 km -34.86 -34.84 -34.82 -34.80 -34.86 -34.84 -34.82 -34.80-7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 Canal de Santa Cruz C -7.85 -7.84 -7.83 -7.82 -7.81 Canal de Santa Cruz D 1500 400 300 1000 200 500 100 Igarassu Oceano Atlântico Igarassu Oceano Atlântico Rio Timbó 0 0.5 1 1.5 km Rio Timbó 0 0.5 1 1.5 km -34.86 -34.84 -34.82 -34.80 -34.86 -34.84 -34.82 -34.80 Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018TABELA 2: Informações das densidades médias da Anomalocardia flexuosa publicadas em outros locais do Brasil e também na praia de Mangue Seco em anos anteriores.

40 S. A. O. Lima e H. A. Andradeagregações com densidades elevadas foram encontradas média da densidade (0 ind.m-2) ocorreu em b2 no mêsna maioria dos pontos da região ic com máximo de 1729 de novembro e a maior em b4 (665 ind.m-2) em julho. Asind.m2 e na borda próxima ao Canal de Santa Cruz com médias das densidades em Mangue Seco neste trabalho988 ind.m2. Em novembro (Figura 2 D) as densidades são maiores do que a maioria dos bancos estudados emmédias para borda (76 ind.m-2), ic (215 ind.m-2) e im outros locais do Brasil (Tabela 2).(141 ind.m-2) foram as menores entre todas as campanhasrealizadas, e a agregação com densidade máxima ocorreu As medianas das densidades de A. flexuosa foramno estrato ic (494 ind.m2). Nos subgrupos da borda, as comparadas nos estratos de localização primários paradensidades médias de b1 e b4 sempre foram maiores cada campanha e, de maneira geral, o estrato interior costado que em b2 e b3 para todas as campanhas. A menor (ic) foi o que mais se destacou (Figura 3). Diferenças significativas foram observadas em todas as campanhasT(Ap<BE0L,0A52):. InnaNfoporrmasiaaçdõteeesMstdaeanssgdueednSseiedcaocdeoesmmmapéndaoirsaasaçndõtaeeArisnooremms.alúolctairpdliaasfl,exuaosadpeunblsiicdadaadseemeomutrosilcoca(is5d8o2Braisnilde.mtam-2b)émfoisignifEicsatatdivoamente maiorLdoocaql ue na borLdaatit(u1d4e1 inAdn.omd-a2)coelentao im i(n2d1.m2-2ind.m-2) emFjounltheo (Figura 3AR)i.o AGramndee sdmo NaordteiferPernaiça adesPiegrnnaimfibcuaqutiinvhao oco04r°r5e5u’Sem ag2o00s7t-o20(0F8 igura 1300B-1)1,48com vRaoldorrigeusesdeet alm. (2e0d1i3a)na de7R4i1o GPiernranndadm.embduo-c2No, or1te06 inEds.Ptmuráar-i2iaoddeaeBG7aor1riaanaind.m-00247°°p5555a’’rSSa ic, 22b00o0089r--d22a000180e im, 92r58e14-s-17p80e163ctivaSimlvRaeo-Cndrativegau,lecsaenettitaeal.tm(a2l.0b(12é30m)18) emsetemPerbnraomb(uFcoigura 3 PCra)i,a dceoMmanmgueeSdeicaonas d0e7°8935’S3 ind.m20-026,-2102073 ind.m81-62-2e012611 indE.ml-D-2eirpeat raal. (i2c0,09b) orda eim, PreersnpamebcutciovamenteP.raiNa doe MmaêngsuedSeeconovem07b°8r3o’S(Figura20309D), a de1n0s3i-4d1a5de em Oilcive(i1ra7e6t ali. n(2d0.1m1) -2) foiPernambuco Praia de Mangue Seco 07°83’S 2015 0-1013 Este estudosignRiifoidceaJtainveairmo ente maPiraoiar ddeoFlqexueeirans a bord2a2°5(60’Sind.m-220)0,6m-20a0s9 não do 2q8u9e no imM(at1to7s6e Cinarddo.mso -(22)0.12)São Paulo Praia Cidade 23°37’S 2007-2008 53 Corte et al. (2015)São Paulo Baia do Araçá 23°49’S 2008-2009 52 Corte et al. (2017)FIGURPAaran3á: DiagramasBadiea dceaPiaxraansagduaás densi2d5a°3d0e’sS de An1o9m96a-1l9o9c7ardia fl9e5x-u48o9sa nas poBsoieçhõseest abl.o(2rd00a8,)interiorcosta (ic) e interior mar (im) na praia de Mangue Seco nas campanhas de julho (A), agostoFIGURA 3: Diag(rBam),assdeetecmaixbarsoda(sCd)enesidnaodevsedme bAnroom(aDloc)a. rAdias flleexturoassa mnasinpúossicçõuelsabsonrdoa,sinpteariinorécisostian(dicic) aeminteorisorrmesaur l(timad) os na praia de Mangue Seco nas campanhas de julho (A), agosto (B), setembro (C) e novembro (D). As letras minúsculas nos paindéios sintdeicsatmesosdreeshuiltpadóotsesdeos. testes de hipótese. Densidade (m2) A Densidade (m2) 2000 4000 B 0 1500 3500 a a bb bb 0 borda ic im borda ic im Posição C Posição Densidade (m2) 1000 2000 a b Densidade (m2) aD b 0 200 500 b ab 0 borda ic im borda ic im Posição PosiçãoRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018 As medianas das densidades de A. flexuosa foram comparadas nos estratos de localizaçãosecundários com todas as campanhas juntas (Figura 4). As densidades apresentaram diferença

Zoneamento da área extrativista mais produtiva da A. flexuosa 41(p <0,05). Nos testes de comparações múltiplas, a b2 (0 ind.m-2), b3 (35 ind.m-2), im2 (141 ind.m-2) e im3densidade em ic (582 ind.m-2) foi significativamente (0 ind.m-2).maior do que na borda (141 ind.m-2) e no im(212 ind.m-2) em julho (Figura 3 A). A mesma diferençasignificativa ocorreu em agosto (Figura 3 B), com valores Discussãode mediana de 741 ind.m-2, 106 ind.m-2 e 71 ind.m-2 para Na divisão primária proposta no banco daic, borda e im, respectivamente, e também em setembro praia de Mangue Seco ficou evidente que o estrato(Figura 3 C), com medianas de 953 ind.m-2, 123 ind.m-2 ic é mais propício para as agregações da espéciee 211 ind.m-2 para ic, borda e im, respectivamente. quando comparado aos outros dois estratos primáriosNo mês de novembro (Figura 3 D), a densidade em ic (borda e im). Por ser um estrato aparentemente mais(176 ind.m-2) foi significativamente maior do que na abrigado e protegido das ações de ondas em relação àborda (0 ind.m-2), mas não do que no im (176 ind.m-2). borda e ao im, a proliferação da A. flexuosa é facilitada, As medianas das densidades de A. flexuosa foram pois locais com pouco material em suspensão são oscomparadas nos estratos de localização secundários com ideais para o estabelecimento da espécie, que temtodas as campanhas juntas (Figura 4). As densidades sifões curtos e fundidos, com tentáculos simples, o queapresentaram diferença significativa na configuração impede maiores agregações em áreas com ressuspensãolatitudinal e também longitudinal (p <0,05). No frequente de sedimentos (NARCHI, 1974), como sentido latitudinal (Figura 4 A) o teste de comparações deve ipanrcdóo.xnmitme-c2o)es,r na be(fo4er9idt4oasienddnas.omáigm-2u),aesquciecir3csuã(no4d7laonictnaediss..m-2)dismtiúnltgipuliaus aqpuoentaosu dqeunesaisdaddenessidnaodesssnuobsgsruubpgoruspiocs1 (3m0a0is aico2ssãoic1si(g35n3ifiincda.mtiv-2)a,mice2n(t9e17minadi.omr-e2)s, idc3o (q54u7e inndo.sm-s2)u, bgAruvpaorisabbil2ida(d0e innods.emto-r2i)c, tbam3b(é3m5foiinmd.amis -a2l)t,a,iomq2ue(141 ic4 (547 ind.m-2) e im1 (318 ind.m-2)são significativamente denota que estudos no banco devem ter um esforçoindm.amio-2r)esediomq3u(e0nionsds.mub-g2r)u. pos b2 (0 ind.m-2), b3 amostral maior nesse estrato.(35 ind.m-2), im2 (141 ind.m-2) e im3 (18 ind.m-2). No Nas divisões secundárias as regiões b1 e b4sentido longitudinal (Figura 4 B) o teste de comparações parecem mais benéficas para A. flexuosa do que as b2FIGmUúltRipAlas4d: iDstiinagguriaumqause dase dceanisxiadsaddeassnodsensusibdgarudpeossde eAbn3o.mAasloccaararcdtiearísftliecxaus ofsísaicnasose emstorraftoodsindâemilcoacsaldiezaçãoic1 (300 ind.m-2), ic2 (494 ind.m-2) e ic3 (47 ind.m-2)são (Ab1) eDbiv4issããooplaarteictuiddaisn,aplonisassãpooásrieçaõsepsródxeimbaosrdàasa1íd, a2, 3 e significasteivcaumnednátreiomsanioarepsradioa qduee MnoasnsguubegrSuepcoos . de estuários que reconhecidamente contribuem com 4 (b1, b2, b3, b4), na posição interior costa 1, 2, 3 e 4 (ic1, ic2, ic3, ic4) e no interior marFIGURA 4: Di(aigmram1,asimde 2ca,ixiams d3a)s.d(eBns)idDadeivs diseãAonolmoanlogciatrudidaifnleaxluonsaasnops oesstriaçtõosedse dloecablizoarçdãoase1c,un2d,ár3iosena4p(rabia1,debM2a,nbgu3e, b4), Seco. (A) Divisão latitudinal nas posições de borda 1, 2, 3 e 4 (b1, b2, b3, b4), na posição interior costa 1, 2, 3 e 4 (ic1, ic2, ic3, ic4n)ae npooisniteçrãioor minarte(irmi1o,rimc2o,simta3)1. (,B2) Deivi3são(ilco1ng,itiucd2in,alinca3s)poesiçnõoesidnetbeorridoar1,m2,a3re(4im(b11,,b2im, b23,,bi4m), n3a)p.oAsiçsãoletras interior costa 1, 2 e 3 (ic1, ic2, ic3) e no interior mar (im1, im2, im3). As letras minúsculas nos painéis indicam os resultados doms tienstúessdceuhliapsótensoe.s painéis indicam os resultados dos testes de hipótese.Densidade (m2) AB Densidade (m2) 1000 2000 3000 4000 a abc 1000 2000 3000 4000 bc ab a a ab abc cd cd cd de cd de bcd ef f ef f ef ef 0 0 b1 b2 b3 b4 ic1 ic2 ic3 ic4 im1 im2 im3 b1 b2 b3 b4 ic1 ic2 ic3 ic4 im1 im2 im3 Posição Posição Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018Discussão Na divisão primária proposta no banco da praia de Mangue Seco ficou evidente que o

42 S. A. O. Lima e H. A. Andradegrande aporte de sedimentos finos, que são os mais zona estuarina (BELÉM et al., 2013). Em Mangue Secoadequados para a espécie (NARCHI, 1974), e também também ficou evidente que as zonas próximas a estuáriosde matéria orgânica, que é um dos parâmetros abióticos localizadas nos estratos b1 e b4 pareceram mais propíciasque mais interferem na distribuição do bivalve, que tem ao estabelecimento da A. flexuosa quando comparadas apreferência por áreas com alto teor de matéria orgânica locais com maior interferência marinha (b2 e b3).(BOEHS et al., 2008; BELÉM et al., 2013), enquantob2 e b3 são áreas com maior ação de ondas. As densidades médias encontradas no banco de Mangue Seco, de maneira geral, tiveram regiões de Avaliações espaciais são corriqueiras em estudos altas (ic), intermediárias (b1, b4 e im) e baixas (b2 ede distribuição da A. flexuosa inclusive para Mangue b3) densidades. Assim, regiões que tendem a ter altasSeco (e.g. EL-DEIR et al., 2009; OLIVEIRA et al., densidades variaram com média entre 215 e 10132011), porém de maneira geral procura-se contemplar a ind.m-2, as intermediárias entre 106 e 665 ind.m-2 e astotalidade da área envolvida. A distribuição da A. flexuosa baixas entre 0 e 71 ind.m-2. Densidades maiores em anosno banco de Mangue Seco, de acordo com os resultados anteriores, como em 2006 e 2007, foram encontradasdeste trabalho, foi mais ampla do que os delineamentos no trabalho de El-Deir et al. (2009) com mínimo deamostrais propostos por El-Deir et al. (2009) e Oliveira 816 ind.m-2 e máximo de 2016 ind. ind.m-2. No ano deet al. (2011). No primeiro, foram apenas consideradas 2009, as densidades estimadas por Oliveira et al. (2011)localizações próximas à saída do Canal de Santa Cruz, em Mangue Seco tiveram valores menores quandoCoroa do Avião e locais próximos à linha de praia, comparados a este trabalho, com valor mínimo de 103desconsiderando a região próxima ao Rio Timbó e ind.m-2 e máximo de 415 ind.m-2. Em outros estados commais externas do banco no sentido do mar (leste), que informações publicadas sobre a A. flexuosa no Brasil,corresponderia aos estratos im, b2, b3 e b4. No segundo, apenas no Rio Grande do Norte (RODRIGUES et al.,os autores propuseram uma divisão longitudinal e 2013) foram médias de densidade maiores que nestelatitudinal, porém os extremos do banco no sentido mar trabalho, porém se comparadas às densidades estimadas(Leste) não foram apreciados o que corresponderiam aos nos anos de 2006 e 2007 para Mangue Seco (EL-DEIRestratos im, b1, b2 e b3. Os delineamentos dos referidos et al., 2009), este banco extrativista foi o que apresentoutrabalhos apesar de informativos são apenas restritos a as maiores médias registradas.regiões que apresentam aparentemente densidades maiselevadas, porém na divisão do banco proposta neste A identificação das características de um localtrabalho várias feições das distribuições em termos de com grande atividade de pesca é importante para adensidades da espécie podem ser verificadas. gestão do recurso, pois serve como referencial para o estabelecimento de alternativas de manejo como, por A distribuição da A. flexuosa também foi estudada exemplo, áreas de exclusão de pesca, e para isso éem outros locais do Brasil. Em uma praia do estado do necessário o conhecimento dos pontos mais abundantesCeará, as agregações foram maiores em locais mais para que se possa maximizar o impacto da medida nasbaixos e distantes da linha de praia, em que mesmo na áreas adjacentes e menos abundantes. Na divisão domaré baixa ainda havia acúmulo de água (ARAÚJO; banco de Mangue Seco, de acordo com as característicasROCHA-BARREIRA, 2004), portanto oposto ao morfodinâmicas e as densidades da A. flexuosa, foiocorrido em Mangue Seco, que teve mais indivíduos possível diferenciar, principalmente, quatro estratos deno sentido próximo à linha de praia dos estratos ic, im localização (ic, im, borda 2 e 3 e borda 1 e 4). O estratoe b2, respectivamente. No Rio de Janeiro, as maiores ic foi o mais abundante, portanto o mais propício emabundâncias foram também encontradas em local mais caso de adoção dessa medida. No entanto, ressalta-sepróximo à linha de praia (MATTOS; CARDOSO, 2012). que o zoneamento deve ser um processo dinâmico queNo Rio Grande do Norte, foi tomada como referência a o estabelecimento das áreas neste trabalho serve comodistância em relação ao estuário e as maiores abundâncias ponto inicial de partida para tomadas de decisão e queocorreram principalmente em locais com proximidade da podem mudar ao longo do tempo, de acordo com novasRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Zoneamento da área extrativista mais produtiva da A. flexuosa 43informações da sociedade civil, de pesquisadores e do LESSA, R. P.; MONTEIRO, A.; DUARTE-NETO, P. J.; VIEIRA,poder público. A. C. Análise multidimensional dos sistemas de produção pesqueira do estado de Pernambuco, Brasil. In: HAIMOVICI, M.Agradecimentos (Ed.). Sistemas pesqueiros marinhos e estuarinos do Brasil. Rio Grande: Editora da FURG, 2011. p. 41-54. Aos graduandos do curso de Engenharia de Pescada Universidade Federal Rural de Pernambuco, Ana MATTOS, G.; CARDOSO, R. S. Population dynamics of twoJúlia Rufino de Freitas e Anderson Thiago Vasconcelos suspension-feeding bivalves on a sheltered beach in southeasternde Freitas, pelo auxílio na obtenção e biometria das Brazil. Helgoland Marine Research, Bremerhaven, v. 66, n. 3,amostras. À Coordenação de Aperfeiçoamento de p. 393-400, 2012.Pessoal de Nível Superior (CAPES), por conceder umabolsa de estudo de pós-graduação ao primeiro autor. MOLLUSCABASE. World register of marine species – Anomalocardia brasiliana (Gmelin, 1791). 2018. DisponívelReferências em: <http://www.marinespecies.org/aphia.php?p=taxdetails&id= 420930>. Acesso em: 17 mar. 2018.ARAÚJO, M. L. R.; ROCHA-BARREIRA, C. A. Distribuiçãoespacial de Anomalocardia brasiliana (Gmelin, 1791) (Mollusca, MOURA, R. T. Aspectos gerais da hidrobiologia do litoral norteBivalvia, Veneridae) na praia do Canto da Barra, Fortim, Ceará, de Pernambuco – Brasil. Brasília: IBAMA, 2009. 138 p.Brasil. Boletim técnico científico do CEPENE, Tamandaré, v. 12,n. 1, p. 11-21, 2004. NARCHI, W. Aspectos ecológicos e adaptativos de alguns bivalvesBELÉM, T. P.; MOURA, R. S. T.; HENRY-SILVA, G. G. do litoral paulista. Papéis Avulsos de Zoologia, São Paulo, v. 27,Distribuição e densidade do bivalve Anomalocardia brasiliana em n. 19, p. 235-262, 1974.praias do Rio Grande do Norte durante um período de pluviosidadeatípica. Biotemas, Florianópolis, v. 26, n. 1, p. 109-122, 2013. OLIVEIRA, I. B.; AMORIM, A.; LAVANDER, H.; PEIXOTO, S.;BOEHS, G.; ABSHER, T. M.; CRUZ-KALED, A. C. Ecologia GÁLVEZ, A. O. Spatial and temporal distribution of the shellfishpopulacional de Anomalocardia brasiliana (Gmelin, 1791) Anomalocardia brasiliana (Gmelin, 1791) on Mangue Seco beach,(Bivalvia, Veneridae) na Baía de Paranaguá, Paraná, Brasil. Boletim Pernambuco, Brazil. International Journal of Aquatic Science,do Instituto de Pesca, São Paulo, v. 34, n. 2, p. 259-270, 2008. Urmia, v. 2, n. 1, p. 68-79, 2011.CABRAL, A. L.; SASSI, R.; COSTA, C. F. A pesca de subsistênciano estuário do rio Timbó, estado de Pernambuco, Brasil. Boletim OLIVEIRA, I. B.; SILVA NETO, S. R.; LIMA FILHO, J. V. M.;Técnico Científico do CEPENE, Tamandaré, v. 14, n. 1, p. 111- PEIXOTO, S. R. M.; GALVEZ, A. O. Efeito do período chuvoso na140, 2006. extração do molusco bivalve Anomalocardia brasiliana (Gmelin,CORTE, G. N.; YOKOYAMA, L. Q; AMARAL. A. C. Z. An 1791). Revista Brasileira de Ciências Agrárias, Recife, v. 9, n. 1,attempt to extend the Habitat Harshness Hypothesis to tidal flats: p. 139-145, 2014.A case study of Anomalocardia brasiliana (Bivalvia: Veneridae)reproductive biology. Estuarine, Coastal and Shelf Science, PEBESMA, E.; GRAELER, B. Gstat – Spatial and spatio-temporalLondon, v. 150, n. 15 p. 136-141, 2014. geostatistical modelling, prediction and simulation. R package version 1.1-5. Disponível em: <https://github.com/edzer/gstat/>.CORTE, G. C.; COLEMAN, R. A.; CECÍLIA, A.; AMARAL, Z. Acesso em: 20 dez. 2017.Environmental influence on population dynamics of the bivalveAnomalocardia brasiliana. Estuarine, Coastal and Shelf Science, R CORE TEAM. R – A Language and Environment for StatisticalLondon v. 187, n. 4, p. 241-248, 2017. Computing. 2017. Disponível em: <https://www.R-project.org/>. Acesso em: 20 dez. 2017.EL-DEIR, S.; NEUMANN-LEITÃO, S.; MELO, P. A. M. C.Distribution pattern of Anomalocardia brasiliana Gmelin, 1971 RODRIGUES, A. M. L.; BORGES-AZEVEDO, C. M.; COSTA,(Mollusca, Bivalvia) in a tropical coastal ecosystem. Tropical R. S., HENRY-SILVA, G. G. Population structure of the bivalveOceanography, Recife, v. 37, n. 1, p. 1-12, 2009. Anomalocardia brasiliana, (Gmelin, 1791) in the semi-arid estuarine region of northeastern Brazil. Brazilian Journal ofIBAMA/CEPENE. Boletim estatístico da pesca marítima Biology. Rio de Janeiro, v. 73, n. 4, p. 819-833, 2013.estuarina do nordeste do Brasil – 2006. Tamandaré, 2008. 385 p. SANTOS, M. R. R., RANIERI, V. E. L. Critérios para análiseIBAMA. Estatística da pesca 2007 Brasil: grandes regiões e do zoneamento ambiental como instrumento de planejamento eunidades da federação. Brasília: Ibama, 2009. 175 p. ordenamento territorial. Ambiente & Sociedade, São Paulo, v. 16, n. 4, p. 43-62, 2013.KRUSKAL, W. H.; WALLIS, W. A. Use of ranks in one-criterion variance analysis. Journal of the American Statistical SILVA-CAVALCANTI, J. S.; COSTA, M. Fisheries ofAssociation, Virginia, v. 47, n. 260, p. 583-621, 1952. Anomalocardia brasiliana in Tropical Estuaries. Pan-American Journal of Aquatic Sciences, Rio Claro, v. 6, n. 2, p. 86-99, 2011. SILVA-CAVALCANTI, J. S.; COSTA, M. F.; ALVES, L. H. B. Seasonal variation in the abundance anddistribution of Anomalocardia flexuosa (Mollusca, Bivalvia, Veneridae) in an estuarine intertidal plain. PeerJ, London, 2018. DOI: 10.7717/ peerj.4332. Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018



Biotemas, 31 (3): 43-58, setembro de 2018 http://dx.doi.org/10.5007/2175-7925.2018v31n3p4453ISSNe 2175-7925Pequenos mamíferos (Didelphimorphia, Chiroptera e Rodentia) em egagropilos de Tyto furcata (coruja-das-igrejas) (Aves, Tytonidae) do sul do Brasil Jorge José Cherem 1* Patrícia Hadler 2 Narla Shannay Stutz 3 Ulyses Francisco José Pardiñas 4 1 Caipora Cooperativa Rua Desembargador Vitor Lima, 260/908, CEP 88040-400, Florianópolis – SC, Brasil 2 Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis – SC, Brasil 3 Programa de Pós Graduação em Geociências, Universidade Federal do Rio Grande do Sul Porto Alegre – RS, Brasil4 Instituto de Diversidad y Evolución Austral (IDEAus-CONICET), Puerto Madryn – Chubut, Argentina * Autor para correspondência [email protected] Submetido em 30/04/2018 Aceito para publicação em 08/08/2018Resumo A análise e identificação de pequenos mamíferos em egagropilos de coruja, em especial do gênero Tyto, são consideradas uma ferramenta útil e complementar na mastozoologia. No entanto, poucos estudos deste tipo têm sido desenvolvidos no sul do Brasil. Foram analisados os fragmentos cranianos e mandibulares de pequenos mamíferos encontrados em egagropilos de Tyto furcata coletados em sete localidades dos três estados do sul do país. Ao todo, foram contabilizados 2.382 indivíduos pertencentes a 29 táxons, incluindo cinco marsupiais (Didelphidae; 1,39% dos indivíduos), quatro quirópteros (Molossidae, Phyllostomidae e Vespertilionidae; 0,25%) e 20 roedores (Cricetidae, Muridae, Caviidae e Echimyidae; 98,36%). Os roedores Akodon spp., Oligoryzomys sp. e Mus musculus foram os táxons mais comuns. A amostra inclui espécies com poucos registros para o sul do Brasil, como Bibimys sp., Calomys tener e Wilfredomys oenax. A riqueza de pequenos mamíferos obtida nessas amostras corrobora a utilidade e importância da análise de egagropilos de aves de rapina. Ainda assim, são necessários estudos mais detalhados sobre a morfologia e identificação das espécies, como de Akodon e Oligoryzomys, considerando-se a natureza fragmentária do material nos egagropilos. Palavras-chave: Mus; Oligoryzomys; Paraná; Rio Grande do Sul; Santa CatarinaAbstract Small mammals (Didelphimorphia, Chiroptera and Rodentia) in pellets of Tyto furcata (barn owl) (Aves, Tytonidae) from southern Brazil. The study of small mammals in owl pellets, especially of the genus Tyto, is considered a useful and complementary tool in mammalogy. However, few studies using this kind of information have been conducted in southern Brazil. We analyzed craniodental remains of small mammals in TytoEste periódico está licenciado Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018conforme Creative CommonsAtribuição 4.0 Internacional.

46 J. J. Cherem et al. furcata pellets from seven locations in the three southern Brazilian states. In all, 2,382 individuals belonging to 29 taxa were recorded, including 5 marsupials (Didelphidae; 1.39% of individuals), 4 chiropterans (Molossidae, Phyllostomidae and Vespertilionidae; 0.25%), and 20 rodents (Cricetidae, Muridae, Caviidae and Echimyidae; 98.36%). The rodents Akodon spp., Oligoryzomys sp. and Mus musculus were the most common taxa. The sample also included taxa with few recorded localities previously published, such as the rodents Bibimys sp., Calomys tener and Wilfredomys oenax. The richness of small mammals obtained in the samples studied corroborates the utility and importance of analyzing pellets of birds of prey. In addition, our contribution highlights the need for more detailed studies on the morphology and identification of several mammalian species, such as those of the genera Akodon and Oligoryzomys, considering the fragmentary nature of the specimens retrieved from pellets. Key words: Mus; Oligoryzomys; Paraná; Rio Grande do Sul; Santa CatarinaIntrodução corroborado seu potencial para o registro de pequenos mamíferos, seja pelo grande número de espécies A análise e a identificação de pequenos mamíferos encontradas ou pelos táxons pouco conhecidosem egagropilos (pelotas) de aves de rapina são regionalmente (e. g., GONZÁLEZ et al., 1999;uma ferramenta útil em estudos mastozoológicos e SCHEIBLER; CHRISTOFF, 2007; PETERS et al.,permitem complementar as informações obtidas por 2013).métodos tradicionais de amostragem (e. g., TAYLOR,1994; TORRE et al., 2004). Além de contribuir com o Neste estudo, nós analisamos os fragmentoslevantamento de espécies de pequenos mamíferos em cranianos e mandibulares de pequenos mamíferosuma determinada área, os dados obtidos podem ser encontrados em egagropilos de T. furcata coletados emutilizados em estudos paleoambientais, de distribuição sete localidades no sul do Brasil. Com isto, temos porgeográfica, variações na abundância dos táxons, objetivo contribuir para o conhecimento das assembleiasmorfologia dentária, entre outros (VOGLINO et al., atuais de pequenos mamíferos da porção subtropical da2004; TETA et al., 2010; MEEK et al., 2012; HADLER Mata Atlântica, incluindo o registro de táxons poucoet al., 2016). conhecidos. Dentre as aves de rapina, as corujas do gênero Tyto Material e Métodostêm sido particularmente estudadas em várias partes domundo quanto a esses aspectos (e. g., ANDERSON; Os egagropilos estudados foram coletados dentroLONG, 1961; MASSOIA, 1983; MOTTA-JÚNIOR; e ao redor de construções humanas (áreas cobertas,TALAMONI, 1996; BELLOCQ, 1998; LEKUNZE et galpões, igrejas e casas abandonadas) utilizadas comoal., 2001; BONVICINO; BEZERRA, 2003; PARDIÑAS abrigo por Tyto furcata em sete localidades nos trêset al., 2005; CHARTER et al., 2007; SOUZA et al., estados da região Sul do Brasil (Tabela 1; Figura 1).2010; BRITO et al., 2015). Essas corujas são quase Essas localidades abrangem regiões fitoecológicascosmopolitas e habitam principalmente áreas abertas, interioranas (Floresta Ombrófila Mista e Florestainclusive ambientes antrópicos. São predominantemente Estacional) e litorâneas (Floresta Ombrófila Densa),noturnas, alimentando-se de pequenos vertebrados e inseridas no bioma Mata Atlântica (LEITE, 2002).insetos, que são capturados na maioria dos ambientespresentes em sua área de forrageamento (área de vida As amostras de cada localidade foram depositadasmédia = 6,82 km²). Nidificam em cavernas e construções por lote na Coleção de Fragmentos Ósseos do Laboratóriohumanas, o que permite que o material regurgitado se de Paleontologia (UFSC-CF), Centro de Filosofia epreserve por muito tempo (SICK, 2001; HEISLER Ciências Humanas, Universidade Federal de Santaet al., 2016). Catarina, Florianópolis, estado de Santa Catarina (Tabela 1). Para o sul do Brasil, os poucos estudos realizadoscom pelotas de Tyto furcata (Temminck, 1827) têmRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Pequenos mamíferos em egagropilos do sul do Brasil 47TABELA 1: Localidades de registro de egagropilos de Tyto furcata nos estados do Paraná (PR), Santa Catarina (SC) e Rio Grande do Sul (RS), sul do Brasil. UFSC-CF = Coleção de Fragmentos Ósseos do Laboratório de Paleontologia da UFSC.Localidade Sigla Altitude Coordenadas (WGS 84) Data No tomboFloresta Ombrófila Mista (FOM)São Mateus do Sul/PR SMS 800 m 25°50’55”S, 50°24’58”W set/2014 a ago/2015 UFSC-CF 08Lages/SC LAG 870 m 27°46’24”S, 50°32’17”W out/2014 UFSC-CF 05Ecótono Floresta Ombrófila Mista – Floresta Estacional (ECO)Usina Hidrelétrica Quebra Queixo/SC QQ 550 m 26°37’11”S, 52°33’03”W set-dez/2016 UFSC-CF 23Floresta Estacional (FES)Alpestre/RS ALP 240 m 27°08’57”S, 53°03’42”W set/2015 UFSC-CF 06Floresta Ombrófila Densa (FOD)Garuva/SC GAR 10 m 25°59’44”S, 48°47’20”W set/2012 a abr/2013 UFSC-CF 07Araquari/SC ARA 5 m 26°29’50”S, 48°45’15”W jul-ago/2013 UFSC-CF 10Siderópolis/SC SID 150 m 28°35’58”S, 49°33’24”W jul/2003 UFSC-CF 04FIGURA 1: Localização dos sítios de coleta de egagropilos de Tyto furcata na região Sul do Brasil. Siglas das localidades conforme Tabela 1. Mapa modificado a partir de MMA (1992). 55°0'0\"W 50°0'0\"W25°0'0\"S 25°0'0\"S30°0'0\"S 30°0'0\"S LEGENDA: 55°0'0\"W 50°0'0\"W ● Registros de egagropilos de Tyto furcata Floresta Estacional semidecidual Savana Áreas das Formações Pioneiras Floresta Ombrófila Densa Savana Estépica Áreas de Tensão Ecológica Domínios Naturais Floresta Ombrófila Mista Estepe Floresta Estacional Decidual Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

48 J. J. Cherem et al. A identificação dos pequenos mamíferos foi feita e Patton et al. (2015), para os demais roedores. Sãopor comparação com material depositado na Coleção indicadas as espécies ameaçadas em nível global (IUCN,de Mamíferos do Departamento de Ecologia e Zoologia 2017), nacional (MMA, 2014) e estadual (PARANÁ,da UFSC (Anexo I) e com base nos trabalhos de 2010; SANTA CATARINA, 2011; RIO GRANDE DOBarquez et al. (1999), Gonçalves et al. (2007), Gardner SUL, 2014), assim como as espécies exóticas invasoras(2008), Quintela et al. (2014), Patton et al. (2015), listadas em Paraná (2015), Santa Catarina (2012) e RioHadler et al. (2016) e Stutz et al. (2017). Os caracteres Grande do Sul (2013).diagnósticos que permitiram a identificação dos gênerosAkodon, Bibimys, Calomys, Juliomys, Oligoryzomys, Para estimar o número de espécies ocorrentesOxymycterus, Sooretamys e Cavia, e das espécies, em cada amostra, foi utilizado o estimador de riquezaNecromys lasiurus, Sooretamys angouya, Wilfredomys baseado em abundância Chao 1 com 1.000 aleatorizaçõesoenax e Euryzygomatomys spinosus foram apresentados (GOTELLI; COLWELL, 2011). Os quirópteros nãoem Hadler et al. (2016) e Stutz et al. (2017); e para foram incluídos nesta análise, pois tornam a estimativaos gêneros de quirópteros, em Barquez et al. (1999). menos precisa por serem pouco frequentes nas amostrasOs caracteres diagnósticos para os demais gêneros e (LEMOS et al., 2015).espécies são comentados nos resultados. Resultados O número mínimo de indivíduos (MNI) porespécie e localidade foi determinado pela contagem Nas amostras de egagropilos de Tyto furcatadas mandíbulas ou maxilares direitos ou esquerdos, provenientes das sete localidades no sul do Brasil foramconsiderando-se o maior número para cada táxon por registrados 2.382 indivíduos, representando 29 táxonslocalidade (BEISAW, 2013). de pequenos mamíferos de nove famílias e três ordens. As amostras incluem cinco táxons de Didelphimorphia A nomenclatura e o ordenamento taxonômico (família Didelphidae), quatro de Chiroptera (Molossidae,seguem Gardner (2008), para Didelphimorphia e Phyllostomidae e Vespertilionidae) e 20 de RodentiaChiroptera, Wilson e Reeder (2005), para Muridae, (Cricetidae, Muridae, Caviidae e Echimyidae) (Tabe- la 2; Figura 2).TABELA 2: Número mínimo de indivíduos por táxon de pequenos mamíferos registrado em egagropilos de Tyto furcata provenientes de sete localidades na região Sul do Brasil. Siglas das regiões fitoecológicas e localidades conforme Tabela 1. Táxon FOM ECO FES FOD SID Total % SMS LAG QQ ALP GAR ARADidelphimorphiaDidelphidae 1 441 2 1 1 14 0,59Cryptonanus guahybae (Tate, 1931) 2 12 3 8 0,34Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842) 1 1 0,04Marmosa paraguayana Tate, 1931 23 2 7 0,29Monodelphis sp. 3Didelphidae gen. et sp. indet. 3 0,13ChiropteraMolossidae 1 1 0,04Molossus molossus (Pallas, 1766)PhyllostomidaeRevista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

Pequenos mamíferos em egagropilos do sul do Brasil 49 Táxon FOM ECO FES FOD SID Total % SMS LAG QQ ALP GAR ARAVespertilionidaeEptesicus diminutus Osgood, 1915 3 3 0,13Myotis sp. 1 1 0,04RodentiaCricetidae 81 28 119 14 7 1 5 255 10,71Akodon spp. 2 83 13 0,55Bibimys sp. 1 23Brucepattersonius sp. 31 15 12 4 2 8 0,34Calomys tener (Winge, 1887) 62 2,60Euryoryzomys russatus (Wagner, 1848) 1 8Juliomys pictipes (Osgood, 1933) 4 6 12 43 5 5 0,21Juliomys sp. 9 9 0,38Necromys lasiurus (Lund, 1840) 2Nectomys squamipes (Brants, 1827) 161 515 61 1 0,04Oligoryzomys sp. 3 83 30 1,26Oxymycterus nasutus (Waterhouse, 1837) 1 11 9 1 1 13 0,55Oxymycterus sp. 229 153 30 1.192 50,04Scapteromys meridionalis Quintela et al., 2014 32 14 0,59Sooretamys angouya (G. Fischer, 1814) 4 22 2 6 2 11 0,46Wilfredomys oenax (Thomas, 1928) 2 5 0,21Muridae 1 29 1,22Mus musculus Linnaeus, 1758 2 0,08Rattus norvegicus (Berkenhout, 1769)Rattus rattus (Linnaeus, 1758) 26 153 4 19 470 672 28,21Caviidae 1 28 11 0,46Cavia sp. 9 0,38Echimyidae 1 431Euryzygomatomys spinosus (G. Fischer, 1814)Total de indivíduos 1 1 0,04Riqueza (total de pequenos mamíferos)Riqueza (não voadores) 1 80 1 0,04Estimativa de riqueza (não voadores; Chao 1) 323 621 383 10 295 639 41 2.382 100,00 16 15 16 10 13 9 6 29 15 15 16 16 13 6 6 25 16 16,5 16 13 9 6 Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018

50 J. J. Cherem et al.FIGURA 2: A-I, vista lateral das mandíbulas de: A, Cryptonanus guahybae; B, Gracilinanus microtarsus; C, Marmosa paraguayana; D, Didelphidae indeterminado; E, Monodelphis sp.; F, Wilfredomys oenax; G, Euryoryzomys russatus; H, Scapteromys meridionalis; I, Euryzygomatomys spinosus. J-D’, vista ventral dos fragmentos dos crânios de: J, Molossus molossus; K, Artibeus lituratus; L, Eptesicus diminutus; M, Myotis sp.; N, Akodon montensis; O, Akodon paranaensis; P, Bibimys sp.; Q, Brucepattersonius sp.; R, Calomys tener; S, Juliomys pictipes; T, Juliomys sp.; U, Necromys lasiurus; V, Nectomys squamipes; W, Oligoryzomys sp.; X, Oxymycterus nasutus; Y, Oxymycterus sp.; Z, Sooretamys angouya; A’, Mus musculus; B’, Rattus rattus; C’, Rattus norvegicus; D’, Cavia sp. Escala = 1 mm.AB C DE FG HIJ KL MN OP QR S T UV W XY Z A' B' C' D'Revista Biotemas, 31 (3), setembro de 2018